Vellai & Vida 1999- The Origin of Eukaryotes - The Difference Betwee Prokaryotic and Eukaryotic...

8
The origin of eukaryotes: the difference between prokaryotic and eukaryotic cells Tibor Vellai 1* and Ga¨bor Vida 2 1 Institute for Advanced Study, Collegium Budapest, Budapest, H-1014. Szentha¨ romsa¨ g u. 2., Hungary 2 Department of Genetics, EÎtvÎs Lora¨ nd University, Budapest, H-1088. Mu¨ zeum krt. 4/A., Hungary Eukaryotes have long been thought to have arisen by evolving a nucleus, endomembrane, and cytoskeleton. In contrast, it was recently proposed that the ¢rst complex cells, which were actually proto-eukaryotes, arose simultaneously with the acquisition of mitochondria. This so-called symbiotic association hypothesis states that eukaryotes emerged when some ancient anaerobic archaebacteria (hosts) engulfed respiring a- proteobacteria (symbionts), which evolved into the ¢rst energy-producing organelles. Therefore, the intra- cellular compartmentalization of the energy-converting metabolism that was bound originally to the plasma membrane appears to be the key innovation towards eukaryotic genome and cellular organization. The novel energy metabolism made it possible for the nucleotide synthetic apparatus of cells to be no longer limited by subsaturation with substrates and catalytic components. As a consequence, a considerable increase has occurred in the size and complexity of eukaryotic genomes, providing the genetic basis for most of the further evolutionary changes in cellular complexity. On the other hand, the active uptake of exogenous DNA, which is general in bacteria, was no longer essential in the genome organization of eukar- yotes. The mitochondrion-driven scenario for the ¢rst eukaryotes explains the chimera-like composition of eukaryotic genomes as well as the metabolic and cellular organization of eukaryotes. Keywords: genome organization; origin of eukaryotes; symbiotic association; intracellular compartmentalization; phagocytosis 1. AN OUTLINE OF TRADITIONAL VIEWS ON EUKARYOTIC ORIGIN As recent reviews on the origin of eukaryotes con¢rm, one of the most outstanding problems in recent mega- evolutionary theory concerns the prokaryote^eukaryote transition (Brown & Doolittle 1997; Gupta 1998; Gray et al. 1999). Mereschowsky (1910) was among the ¢rst to suggest the symbiotic origin of certain organelles found in eukaryotic cells. Sixty years later Margulis (1970) postu- lated that mitochondria and chloroplasts, the energy- converting organelles of eukaryotes, descended from originally free-living bacteria. According to her, the ¢rst eukaryotic cells may have originated as communities of interacting microbial entities (Margulis 1970). She supposed that the precursors of mitochondria might have been established in nucleus-containing host cells. In the mid-1980s, it was commonly accepted, based on the ultrastructural characteristics of eukaryotic cells (Cavalier- Smith 1987) and small subunit (SSU) rDNA-based phylo- geny (Woese 1987), that the ¢rst eukaryotic cell arose directly from an archaebacterial-like ancestor by evolving a nucleus, endomembrane and cytoskeleton. The development of phagocytosis was assumed as a key innovation leading to the complex cell type. This hypothesis argued that the earliest eukaryotes would have lacked mitochondria and other organelles as they were acquired by endosymbiosis after the divergence of amitochondriate protists. Since the beginning of the 1990s, the so-called chimera hypotheses (Sogin 1991; Zillig et al. 1991; Moreira & Lo¨ pez-Garc|¨a 1998) suggested that the eukaryotic cell did not directly evolve from an archaebacterial-like ancestor. Rather, the eukaryotic nucleus has been formed from the cellular fusion between an archaebacterium and a Gram- negative eubacterium, explaining the chimeric nature of eukaryotic genomes, as revealed by various universal protein gene phylogenies. Summing up these di¡erent scenarios, the evolution of complex cells could have been divided into two major phases. First, the emergence of the eukaryotic cell possessing a nucleus, endomembrane, and cytoskeleton. Second, the symbiotic origin of mitochondria resulting in the appear- ance of the ¢rst energetically e¤cient aerobic protozoan. The extant descendants of the ¢rst phase could be the present-day anaerobic protozoa, the Microsporidia, Meta- monada and Parabasalia. These protozoa lacking mitochon- dria as well as other organelles, such as Golgi dictyosomes, hydrogenosomes, peroxisomes and plastids, are thought to represent the earliest divergent eukaryotic lineages. 2. THE LACK OF EVIDENCE IS NOT THE EVIDENCE OF LACK Contrary to the traditional views outlined above, several studies have recently provided evidence for the secondary loss of mitochondria in early-branching eukar- yotes believed to be primarily amitochondriate. Genes encoding highly conserved proteins that have homologues Proc. R. Soc. Lond. B (1999) 266, 1571^1577 1571 & 1999 The Royal Society Received 7 May 1999 Accepted 19 May 1999 * Author for correspondence ([email protected]).

description

The Origin of Eukaryotes - The Difference Betwee Prokaryotic and Eukaryotic Cells

Transcript of Vellai & Vida 1999- The Origin of Eukaryotes - The Difference Betwee Prokaryotic and Eukaryotic...

Page 1: Vellai & Vida 1999- The Origin of Eukaryotes - The Difference Betwee Prokaryotic and Eukaryotic Cells

��� ������ � ���� ����� ��� ��������������� ������ ���� ��� ���� ���� �����

����� ������� � � ��� ����

���������� ��� ����� ������ �������� ��������� ��������� ������� ����� �! ���! � �� "�� �������#�������� � $�������� %&� &� '�! �� (�� ������ ��������� ����))� *�! ���� +�� �,��� ������

������� ���� ��� ���� ������ � ���� ��� �� � ������� � ������ � ������������ ��� �� ��������� ����� �� �� �� ������� ��� �� ���� ��� �� � ������ ���� � ����� ���� ������� ����������� ��� � ��������� � ���� ��� �� �� ���� ! ����������� "�� ������� ������ � ������ ����� � ���� ���� ������� ������� ���� �� ������� �������� �������������� #� � $ �����!�� �� ������ �������������� # ����� $� ����� ������ ��� ��� �� � �������������� �������� � "����!��� ��� �������������� �������������%���� ! ��� ��������������� ������� � ���� �� ���� �������� � ������ �� �������� ������ � �� ��� �� �������� ����� �������� ����� ��� �������� �����%�����"�� ���� ����� ������� � ���� �� � ���� !� ��� ��������� ������� �������� ! ���� � �� � ������������ � �� �������� ���� �� ����� ��� �������� ������� � & � �� � ������ � �� �������������� � �� ������� �� ��� �%� ��� �������� ! �������� ����� � �������� ��� ������� �� � !�� � ! ��� !������ ��������� ������ �� �������� ��������� '� ��� ���� ����� ��� ������ ������ !������ ()&� ����� � ������� �� ��������� �� � ����� � ������ �� ��� ����� �����%���� ! �������� � "�� ����������������� ������ !� ��� �� � ������� ������� ��� ������������ ��� ���� !�������� ����� � ���� � ��� �������� ��� �������� �����%���� ! ������� �

�������� ����� �����%����* ����� ! ������� * ������ � ������*������������� �������������%����* ������ �

�� �� ����� �� ��� ����� ��� ��

�������� ����

& ������ ������ � ��� ����� ! ������� �������� ! ��� � � �� ������� ������ �� ������ �������������� ���� ������ ��� �������+����������� ���� #,��� - (������ �../* 0���� �..1* 0�� ����� �...$� 2��� ��� � #�.�3$ �� ���� ��� �� � � ���� � ��� ������ ����� ! ������� �������� !��� ���������� ���� � 4��� ��� ����� 2������ #�./3$ � �������� ���� ���������� ��� ������� � � ��� ��������������� �������� ! ������� � �� ������ !���������� !���������� ��������� &������� � ���� ��� �� ��������� ���� �� ���� ��������� � ��������� !����������� �������� ������� #2������ �./3$� 4�� ��� �� ���� ��� ������ � ! ���������� ����� �������� � ����� ��� �� ������ ���������� � � ���� ��� ��������.13 � �� �� ����� ��������� �� �� � ���

����� ��������� ���������� ��� ! �������� ���� #5��������4���� �.1/$ ��� ���� ������ #446$ �()&��� �� ������� #7� � �.1/$� ���� ��� �� � �������� ���� �� �������� !�� �� �������������������� ���� �� � ������� ������� � ����������� ��� �� �������"�� ����������! ������ � �� � ���� � � �� �������� ������� ���� ������ ���� ���� "�� ����� � ������ ���� ��������� � ������� ���� ���� ������ ���������� ������� �������� � ��� ���� �� ����� � ��� ��� � �!��� ��� ���������� ! ������������� ���� � �

4���� ��� ��������� ! ��� �..3 � ��� ������� ������������ � #4��� �..�* 8����� �� ��� �..�* 2����� -9: ��%�0���;: � �..1$ ���� ��� ���� ��� �������� ���� ����� ������� ����� !�� �� �������������������� ���� ���<������ ��� �������� ������ �� ���� !���� !�� ����������� !� �� ������� �� ��������������� ��� � 0������������ ������������ ���������� ��� �������� ������ !�������� ����� � � �������� � ����� ������ �������� ���� �������� �4������ �� ��� � ��=����� ������ � ��� ������� !

������ ���� ���� ���� ���� ������� ��� �� ��>���� � � ?�� �� ��� ��������� ! ��� �������� ���� � � ���� ������ � ������������ ��� �� ������� 4����� ��� ������ ����� ! ���������� �� ������ �� ��� ����������� ! ��� �� � ������������ �@����� ������ ���%���"�� ������ �� ������� ! ��� �� � ��� � ���� �� ������ ������ �������� ���%�� ��� 2��� ������� 2��������� ��� A����� �����"�� � ���%� ������� ����������� � ���� � ���� �������� � ��� � 0��� ���� �� ������� �� � ����� �� ��� ��� ��� � ��� ������ ������ ��� ��� ������ � ��������� �������� ������� �

�� �� ���� �� � �� � ��� �� � ��

�� ����

5����� � ��� ���������� ���� ������� ����� ������ ����� ���� ������� ������� �������� !� ��� ������ � ! ���������� �� �������������� �������� �������� � �� �������� �������������� 0��� ������� ����� �� ����� ������ ���� ���� ������

-�� .� ��� '��� , #�...$ ��� �B/�+�B// �B/� � �... "�� <�� 4����.���� �� / 2� �... �������� �. 2� �...

�&���� !� ���� ������� #������C!�����������$�

Page 2: Vellai & Vida 1999- The Origin of Eukaryotes - The Difference Betwee Prokaryotic and Eukaryotic Cells

�� ��� 0������������ �������������� ��� ����������� ! ������� � ��� �� �� ��������������� �0����� ����� ����������� ����� � ���� !��� �� ���������������� ���%�� ���� #<����� �� ��� �..�*0���� �� ��� �..D* 5���� - <��� �..B* E���� �� ��� �..F*0���� �� ��� �..F� �../* <��� �� ��� �..F� �..1* G������- (������ �../* E� ���� �� ��� �..1$� '� ��� ��������� �� �� ���� ��� � � ������� ���� 2��� ��������� ������ ������� � !���� ������ ���� ����� �������������� ������� #����� - E��� �..1$� "���� � �� ���� ������� ������������� ���%� ������������� ������� ���� ���� ������� �"�� � ���� ���� ���� ���������� �� ���� �����

����� �� ��� ��� ���� � ���� ������� ���� ��� ������ �& � �� � ����� ! ��� � ������� ��� !���� ���� �� ! ��� ������ ������������� ���%� �� � ��� ������������ ���������� ���� ���� ������ � � ��������� �������� � ������ �� #� �������������������������* ����� - 2����� �..1$� � �� ���������� ���� � ���� �������� �� � ��� ���� ��� � !�������� �������� ��� � �������%���� � ������������������ #,�� �� ��� �..F* &������� �� ��� �..1$�&����� � ���� ���������� !� ��� ��� ���� ! ����

! ��������������� ����� �� ���� ��������� �������������� ������� �� �������� �� �������� �� ������%���� ���� ���� !�� !�� 0������������ ������������ ����� ������ �������� #(������ �..1�$� "�� ������� !� ����� � ����� ���� �� �� ����� ��������� ���� ���� �������� ���� ���� ������� !����������� !�� E������ ��� ��� �� �� �� ����������� ����� ��� �� ��� �������� ��=����� ������������������ ! �������� ����� ����� ��� ! ���������� ��� ��������������� ����� #<����� �� ��� �..1$� �� ��� ������� ���� ���� ���� ���%� !�� ����� ���� ���������������� ����������� #������ � ! �������� � $ ��� ������������������ ���������������

�� �..1� �� ����� � � �� �� � ��� ����������������� �� ! ����� ������� � #2����� - 2H�����..1$ ��� ��� ������ � ! !���������� ��=������ ������� �����%���� ������� ������� ��� ������� #I����� �� ��� �..1$� ��� ������������ � ��� ����� ������ ��� ����� ! ��� ������������� ����� ����� ��������� � ! ��� �� � �������������� �������� � ���������� � ��� ����� ! ������� � "�� ��� �� ������ � ��� ���� �� ������� �������� �������������� ���������! �� ������ ��������������� ������� �� � ������� � ����� ���� # �� J B$� "�� �������� ������������� �� ��=����� �������� �� ����� �� ��� ����������! ��� �� � ������ ���� #����� �$ ����� ������ � ������������� ��������� � ��� ������ � ������ * ��� ���� ���� ������� ����������� � &!��� � ������ ���������������� ! ��� ������ � ������ #���� �� ��� ������ �� &"A ����� � �� � � ������ ! ���� �� ��������� � ������ � ������$� ��� ����� �������� ������������� #������ � ��������$� ������ ��� � � ������ ��� ���� ������ �������� �������� ���� ������� ������ �������� ��� ������ � ������

����� � ������ �������� ������ �� ��� �� #(�������..1�$ � ������ !� ��� ����� ! ��� �������� ��� ������� &������� � ��� ��� ��� ��� �������� ������������� � ��� ����� ! ������� ����� ���� ����� ����� ��������� � ���� � ������������ �� ������������������ � ������ �� �������������� ��������

�� �� ��� ������ ������ ����

���������� �� ��������

"�� ��=������ ������� � �������� ��� � ������������ �������� � ���� #(������ �..1/$� ?��������������� �������� ���� ���� � ��������������� ���������� � � ������ ����������� ��� ��� ��� ������� ������ ������� � ��� �� ��� �� � �

�B/� "�I����� ��� 0�I��� 0 � ���� � ��+�����

-�� .� ��� '��� , #�...$

Eukaryotes

Universal ancestor

ArchaebacteriaBacteria

Animals

Ciliates

?

Plants Fungi

Slime mouldsEntamoebae

TrichomonadsDiplomonads

Euryarchaeota

Crenarchaeota

MethanosarcinaMethanospirillum

Halobacterium

HalococcusArchaeglobus

Thermofilum

Thermoproteus

SulfolobusDesulfurococcusPyrodictium

Microsporidia

MethanopyrusMethanococcus

Methanobacterium

Flagellates

Purple bacteria

Gram positives

Cyanobacteria

FlavobacteriaGreen sulphur

bacteria

Green nonsulphurbacteria

Thermotoga

?����� �� "�� ���� ��� �� ���������� ������� ��� ���� ���� ��!� !�� � "�� ������ � ������ ������� � ������������ ! ������� #���� $ �� ������� ������� �������������� ��� ������� �������� �������������� ���� ���������� ������������������ #����� ����$� "�� ����� ! ��� ��� !�� ����������� � �� ����

Page 3: Vellai & Vida 1999- The Origin of Eukaryotes - The Difference Betwee Prokaryotic and Eukaryotic Cells

������� � ��������� �� � !������ ����� ��� � �������� � �� ��������� � ������ ������ ������� � ������ ���������� ��� !����� �������� � ������� ��� � �������� ���� ���� ������� ���� �� ������� �� ������� � ����� 4�� �������� ���� ����������� � � � � ������ #?��� � - 7��� �..�$� ��� ����������� �������� #2������ �..1$ ��� ������ ����������� �������� #7������ - 4����� �../$� ������� �������� �������� ��� #A�� ��� �� ��� �..F$�� ������ ���� �� #,���� �� ��� �.1.$� ����� #?���� -2����� �..K$� � ������������� ���� ��������� �������� � #�������� �..K$� � �������� ����� #,���� ���../$� ?���������� �� �������� ���� ��� ������������ � �� ����� ������ ���� ��� !������ ����������������� ��� �������� � �� �� ������ �� ������� #��� � � ������ ������� � ��� ����� ��������� ���� �%�*4����% �� ��� �...$� &������ �� ��� ���� ������� �������� � � ! ���� ����������%� ��� ������ ���� ������ ��� �� ��� � �� �������� !������ ���� ���� ���� ���� !��� �� ��������L #�$ ��� ���� �� �������������� ��������� ���� ����� ������� � � �� ��������������%��� ��� #��$ ��� ��� �� ������� ! ������� ������� � � � ������ ��� ����� �������� ���������� �&������� ��� ��=������ �� ����� �����%����

������� ������� ��� ������� ��� � !����������#����� �$ � �� � �� ����� ����� ��������� ��������� � "������� ! ������� ��� �� ����������%�� � ������� �%� ������� !�� F33 �� � .�B2� #?� ���� -E� ����� �..B$� ������ ���� ! ������� � � ���������� ����� �� �� �%� #�� � �D3 3332�* 2�����4���� - 4%�����: � �..B$ ��� ��������� "�� �������������� � ! ��� ����������� ������ ����� �����

�%���� ! ������� � � �������� � ��� ���� � !�������� � ������ ��������� ����� #&���� � �� ����..1* 9������� - '����� �..1$� ������ ������� ���� ���� � L ����� ������ ������ �� �� ����� ! ������ ()& ��� ����� ���� � ()& � #�������$� A�� ������ ��� ������ ���� � �� ����� � ������� �� � ����� ! ��� �������������� ���� ����������������%��� ����� ������� �� 7��� ����������� � ����� ����� ��� ������� � ����� � ������������ ������� ������� � ����� ��������� ������� �������� � �� �������� ���� &"A � � �� ����� ��� ��������������� #M�� �� - A���� �� �..3$� (�� � ��� ���������� ��������� �� ()& ���� � ��� ������� !� �!� ��� ���������� ����� �� ! ��� ��>� ������� !��� �� ��������� ����� �����%���� � �%� �������������� ������� #&���� � - G������ �..1* 9�������- '����� �..1* I����� �� ��� �..1$� A������� ���� � ��� � ���� ! ����� ������� ��!������ #����� � ������� �� ����� ������� ! ������� ��������#2�� - 2���� �.1.* 4�� - 2���� �..1$ � �������������� ���� ���� ��!� ��� #&���� � - G������ �..1$$���� ���� � ������� � ��������� !� ��� ���������� �������� ������������ ��� ������� � ������ #5������ �.1�$�4������� !� ����� ����������� �� �������� �� �� ������� ��� � � ����� ��� ��������� ! ����� ������ ���������� ������� ����������� ������� � ()& ���������� � ������� � � �����

���������� ������ ?���������� ��� ��������� ! �����()& ���������� � �������� ������� � &"A �����������#G����� - 'N(���� �..D$* ��� (��& ������������������� ���� &"A � !�� ��� ��� ������ ���������� ()&� ��� �� � ����� ��� ������ � ����� &"A ���� � � ���� ��� ()& ������ ��� ������ ������� ()& � "�� �������� ������� � ���� ()&���������� � ���� ���� ����� �������� ����� � �������� � "�� ��� ������� ��� !� �������� �� ������������� ���� �� ���� �������� ��������� �%������ � ������� ��� ��� �� �� ������ � &"A���������� �������� ���� ����������� )����� ��� ������������ ! &"A � �� !����� ��� �� ���� ���� ��� ��!����� ����� � ��� � ��� ! ��� �������� �� ����� �%���� �������� ��� �� �� ��������� � ��������� ����� ���� ��!� ��� #&���� � - G������ �..1$� 9��������� �� ()& ������ ����� ���� ���� ��� ������� ����� ���� !������ ������ � �� �������� ��������� "�� ��������� �� ��� ������ ������� ��� ��� ����� ���� ������ ���� ����� ���� �� ������ �� ��������� �� #2����� 4���� - 4%�����: � �..B$�"�� ����� ������ ������� � � �� � ������ ��

������� L ��� ��� ���� � ��� �� ����� � ����� ���� �� ������ ()& ������� ��� �������� �� �������� ������ "�� ��������� ! ���� !� ��������� ���������� ������� �������� � ������ � �� ��� ! ���������� � �� ����� �������� ���������� � "�� ()&������ !��� ���� ����� ������� �� ����� ������� ������ ������ �� ��� ������� ������� ��������� ����� �� �� ����� �� ! ������� �������� ��

������� ������ ��� ������� ! ������� � & � � ��������������� ��� � ����� ����� ! ���������� �� ������ ����� �� ��� ���� ����� �����%���� ���� �� ������ ������� � ��� �� �������� ! &"A* �� �@�����&"A+&(A �������� ������� ��� ���������� ��� ����� � �������� ��� ����N &"A �� � ����� �������

0 � ���� � ��+����� "�I����� ��� 0�I��� �B/K

-�� .� ��� '��� , #�...$

"���� �� *�1 ��2������ �� ����� ��������� /��3����+����� ��� ��+�����

���������� ��� ! ����������%���� ������� �������

����� �%� F33 ��+.�B2� K2�+�D3 3332�������� ���� �%�O������

.B3 ��ODK33� �B33 ��O�. 333�

��������� �������������

������� �

���%���� ���� ���� !�� ��������� �������������� ! �������� � �����

��� ����

����� ����� ���������������� ���� ������ ����! ����������� ����� ������ ������+

���������� �� ������ ��� ��� ���� �������%� �� � �

� &������ ���� �%� ! %�� ��� �� ��� ��� ��� ������ ! �� ���� �� &������ ���� �%� ! ���� �/����� ������� ��� ��� ������ ! �� ���� �� �� �� ��� �� ���� ����� �� ����� �� ?� �� ������ ����� ����� ������� �<)&���� �� 0��� �� ��!� ������� ����� �� ����������� ��� ��������������! ?� �������� �<)& ���� �� 4������ ���� ��������� ������� #��� ��� $ ������������� �%� ! ��� ��������

Page 4: Vellai & Vida 1999- The Origin of Eukaryotes - The Difference Betwee Prokaryotic and Eukaryotic Cells

#G���������� �./.$� ?���������� ��� ��������� ! ()&���������� �� ������� � ��������� � � ��� ���������� ���� ����� ���� ���� �� ������� � ����������� ��� ����� ���� ������ ������ � ������������ ��� ����� ��� 4���� � �� �! ��� ���� �������� �� � ������� ����� ������������ ��� � #0�$�"����!��� ���� �������� ���� ��������� ����� ���������!������� ����� ��������� ������� �������� �� ��� ������� � ��������� ���� ����� ���� � 5������ ��������� ���� � � ��� � ��������� ������� ����������� ��������� ��� ��>��� ! ������ ���� ��� ��� � � ��������� ���� ������ 2������ � � ! ����� ������� ���� ����� �� ������� ���� ������ ������� ������ � �������������������� ������ ���� �A�� ������ ��� ��������� ! ���� ����� ��� � �������� ��� ���� ����� ��!�� ��� ����� ����� ! ���� ������ � ����� ��� ����� ! ()& ���� � �"�� ��������� ������ � �� ��� ����� ! ������� ��!��

����� ������ ��� ��������� ���������� ! ���� ��������� ����� #��� ��� ������$� � ���� � ��� �������� ! �������� ()& � ����� � ����� �������� ��� �� � !� � � ! ��� !������ ��������������� �� �������� ��������� 4�������� !�� ������� ������ ������� ��������� �������� ��������� ���������� ����� � ��� ����� �� ! ���� ��� ��������� ������� #G���� �� - 5�� �..�$� 5��� ������������� ���� � �� ��� !���������� ���� �� ���� ���� ! � ���� � � ����� !������� "�� � ����������� !��������� ���� ��� ����� � ���� ������ ���� �������� ��=����� ������� � ! ������� �� ��� ����������� ��� ���� �����%���� ! ������� ��!��������� � ���� �����%� �� ��� ��������� ��������� !��� ���� ��� �������� ���� � "�� � ��� ����� �� !������� ��!������ ����� ���� ���� ��� �� � !� ���!������ ������ � �� �������� �������� ������ ��� �������� ! ������� �4���� ������� ���� �� ������ � ������%� ��� �%�

! ����� ����� � ��� ������� ���� ���� !��� � ����������� ������� � #����� �� ������� ���� ��������������� ���� ���� ���������� ��� �������()& �� ��� ����� ! ��� ��� $� �� � ����� � ������ ����� ����� �����%���� ! ������� ��� ���� ! ��� ��������� ()& ����� ��� ��������

������� #�������������$ ����� ��� �� !��� ��������� ������� � � � �� ��� ! ������ �������� ���� ���� ��� �� ?� �������� 2��� ������� ��� ! ����� ���������� ������������� ���� ��� ! ������ ������� #5������ - 9� �.1F$� ��� ���� ���� ���� � ��.2������ #,������ �� ����..F$� ������ ���� ���� ! %�� ��� ������ &������ ��� � ��������� ������� � � � ������ ������������ ��� �� ������� ��� � ���� �������� ���� ������� ��� � ��� ������� � ! � � � ���� ������� ������ � ! ����� �� ���� ������� ��������� ��

�� ����� �� �������� ������

������� ��

"�� ����� �%� ! ��� ���������� ���%�� $��������/���� ����� �� � ��������������� �������� � �� � ������� �� ��2� �� �������� �� ��� ���� �� #"�0< 2������� (����� � �..1$� E� ���� ��� ����%� �������� � � ����� ���������� �����

����������� ����� ������ ��� ��������� ����� ����� P&� ���������� ��� �� ���� � � ���%�� ���� ��� ������� ���� ������ ���� � � 2������ $� ���/��� ���0�� ���� �������� �� ���� �� � ���� � ! ���������� * ��� ������ �� � ��� ������ ! ������ � ���� �%�� ������� ���� ��� ��������� #&��� �..�$�"�� ������ � ! ���������� ��� �� ������������� �� ��� !���������� ����%��0������ ������� ����� � �������� � ���� �������� ������� �� ��� �������� ����������� 0������ #5��������4���� - 5�� �..F$� ���������� � � ������ ������������ �������� ��� "������ ��� ����������� ������� ���� ��� ����� ������� ����� �� � ������ ! ��������� ���� � !������ ���� � ��������!���� ���������� � 5'�� ������ � B��� ����� ���� �� �������� � � ���� �� � �� ������ ������� #4���� �.11$� �� ����� ��� !��������� �� � ��� !���� ������� � ��� ������� ����������� ! ������� ���� ��� ��������� ������� !�� ��������� � � "�� � ������������� ���%� ���� �������������� ����� ��������� ����� ����� �� ��� �� ����! ���������� ����� � ��� ���� ������ �� � ��� ������ ! ������ ������� ���� ��� ��������� �

�� �� ���� �� �������� � ���

�������

"�� �� � ������ ����� � ��� �������� � ���� ��� ����� ���� K�1B ������ ��� �� #E����� �../$ #������$� A�� ������ ��� �������� ��������� ��� ������� ��� ! ��� ������ � �������� ������� ���� ��� �������� ���������� ���� ���� ! �� ����� ���� #7� ��..1$� "�� ���� !�� ! ������� ��!������ �� ���� ��������� ��� ��� ��� ������ ���� ��� ��������� ����� ������� ���� ����� ������� ! �� ������ �� ���������������� ������ ��� ������ ����� �������� ������� ����� ���� ! ������� � ()& �������� #������� �������������$ �� ���� ����������%�� ��� �� � ���� ���� !�������� ��������9����� �������� ���� ��� ������ � �� ������� ��� ��������

��������� �� ������� �� ��� ������ ���������������� ������ ���� � 7��� ������� ���� ���� !�� �� �� ������� ����������� ��� �� � ������� �������������� ���������� ��� ���� ��>� ���� ! ���������������� "�� �� ��� ���� ! ��� ����� ! ��������������� ��������� ��� ����� ������ ������� ������������ ������ (� ���� ��� ��������� �� !����� �������������� ������� ��� ���%���� ���� ���� !�� �� �������� � �� � ������ �� ��� �������� ������ !������� #9������� - '����� �..1$� &��� ����������� � ��� �� � ����� ���� � �������� �������������� ������ !� &"A ��������� ��� � ������ ������ !�� ! !����������� ��� ���� ���������� ��������� & �� �������� ��� �� ��� ����������� ! ��� ���� � � ������ ��� ���� ����� ��������� �� #4���! �..K$� "�� ������������� ���� ���� � �� ����� ��� �� ��� � �� ����� ��� ���������� !�������� '� �� ��� ��� ������ E������ ��� ������ ��� ��� ������ ���� ����� �� ��� �� �� �� ������� � ��� !��� '� �� � �� �� ��������� ?�#��$ �?�#���$ #4���! �� ��� �.1K$� "�� ����������� ! !��� '��������� ���� ��� ���������� ! ������ ��������� ����� &��� �� ������ ��� ��� ������ ��!�� �������� ! ������� #?��� �� ��� �../$� � ����� ��� ������

�B/D "�I����� ��� 0�I��� 0 � ���� � ��+�����

-�� .� ��� '��� , #�...$

Page 5: Vellai & Vida 1999- The Origin of Eukaryotes - The Difference Betwee Prokaryotic and Eukaryotic Cells

���� ����������� ����� #G� ���� �..K$ �� ������!�� ��� ��� ������� ������� ! ����������� ��� �������� ��� ! ?�#��$ �� ��� ���� �6���� ��� � �������� ������� � ��� �������� ����

������ ���� ��� � ��� ��� ������� �������� ��������� � ���� � ��������� � �������� ����� � ,� �� ���� � ������� ���� ��� '� �� � ������� � �������������� �� ��� ��� ����� ������ ��� ���� �� ��������� �� #G� ���� �..K$� ��� ��� ���������� ! �������� ��� � �������� ���� ��� #?��� �� ��� �../$� ������� ������ ! ��� ������� ! �������� ���� �� ��� ��#2����� - 2H���� �..1* I����� �� ��� �..1$� &������� ���� ����� ������� �������� �������������� ����� ���� ������� �� ���������� ���� ���� ������� ����%���� ��� ���������� ! �� ������ ������������� "�������!�� ����� � ��� '� !� �� ������� �� ���������� �� ��� ������������� ���� ����������� ! � ����� � �� ��������� ��� ����� ���� ��� ��� � ��� ������"�� � ��� ����� � ����� ���� ��� ������� ��������� !��� ������ � ������ �� �� &"A ����� !�� ��� ����� ��� ��� �� � ! ��� � � ������ �� �������#� ��� �� ������ � � ��� ���� ����� � !� ����� �� ���� ! ����������� ������ � � ���� ���� ��������� ���%�* 2������ �./3� �..F$� ��� ������ ����������� � � !�� '� ��� �� !��� ������� � "�� �������� �������� �� ��� ��� ���� ! ��� ��� ����� ���� �������������� ��� ������%���� ! ��� ������� ���������� ������ ������� ��� �� ��=����� ������� � ����� ������� � ����� ���������� ���������� ��� ����� ������ ��� ���������� �������%��� ���������� ������� � ! � � � ������ ��� � � ���� �������� � ������� �������� ����� ����� ��������������� ��������� 4� �������� � ��� ��� ���#���$������� �� ���� �� ����� � ����������� ����� ��!�� ��� ������ �� ! ����� ���� �������������� !������ ���� ��� ������ � �� ������ ���

����������� ���� 0��� ���� ����� ��� ������������������ � ������� ���������� ���� ���� ����� � �������� � �������� ��� �������� �������������� �������� � ��� � ������ �� #&�������� �� ��� �..1$ � �������� ���������� #����� -2����� �..1$� � � ! ��������� ���� �� �� ���� !��� ������� #,�� �� ��� �..F$� "�� ���������� ! ���������� ������ � �� ��� �� � ����� �������� �� ���������������� ���������� �� ����� ��>� ����� "�� ������� �������� !�� �������� � �������� ��� �� ����� ����� ��������� ��� � �� � ����� � ������ �� ��� �����%����! �������� ����� � "�� � ����� �� ��� ���� �������� ������� �������� ������ ������� �&������������ ��� ������� Q������ ����� � N

#2����� - 2H���� �..1$ ���� � ���� �������� ��������������� #� � $ ���� �������� ������ ��������� ��������� ���������� 9����� ��� ���� ���� !����� ������������ ����������%�� � ��� �� ���� ! ������ ���� � "�� �������� !��� ���� ������� ��������������� ����� � ����� �� ���� � ������ ���� ����������������������� ���� � ������ �������� E� �������������� !����������� "�� ����� !������ ��� � � ���� �������� � ���� ��������� ��� ���� ���� � �� ������ ��� ����������� � ��� ������ �� ����������� ��� �������� ����� ������� � �� �������� � &������� � ��� ����� � � ��� ������� ���������! �������� ������ �� ��� �������� ! �������� E�������� � ��� ����� ����� ����� ��� ������� ������ � ������ �����

� � ��� �� ������� � �������� ��������� ��� ������� �! �������� ������� ��� ���������� ���� � ��� ��� ! ��� ����������� ! ������ � �� ��� �������+����������� ���� #5��������4���� �.1/$ ��� � �� ������ �����A����� � � �� �������� � �� ��� ������ ���� �7��� ���� ! �������� ���� �� � ������ !� � �������� � ����� ��� � ���� ������� ! ����� � P ?�� �� ��

0 � ���� � ��+����� "�I����� ��� 0�I��� �B/B

-�� .� ��� '��� , #�...$

21%

0%present-day

time(billions of years)

atm

osph

eric

oxy

gen

leve

l (%

)

4.5

formation ofthe Earth

firstlivingcells

origin ofCyanobacteria

origin ofmulticellularityin eukaryotes

firsteukaryotes

firstphotosynthetic

cells

first aerobicprokaryotes

4 3 2 1 0.7

?����� �� & �������� ������ ! ��� ���� ��� �� �������� �������� ,�!�� ��� ��������� ! ��� �� � ��� ������� ���� �������� ! !��� '� ������� ��������� � ����� ������ ! E�' �� ����������� "�� ���������� ���� ! �����������#��������� � � ����� ����$ � ����� �������� #4���! �..K* ?��� �� ��� �../$�

Page 6: Vellai & Vida 1999- The Origin of Eukaryotes - The Difference Betwee Prokaryotic and Eukaryotic Cells

���� ���� � ���� = ��� ���� ���� ���� �� � ������ ���������� �� " ��� � ������ � ���� ����� ������� � � ������ ������� !� � � ��������� �������� ����������� � �������� �� ������� �� ��� ����� ��� ���� �%��4����� ��� ������� ���� ���� � � � � �������� ������ ��� �� �������� �������� ���� "�� �������� � �� ���� � � ���� ���� ���� ��%�� ��������������#� �� $� ������ � �������� ���� ������ ���� ������%�� � ��� ���� �������� ������� ��� ��� ���� ! ���������� 0��� �������� � ����� E������ ��� ����� � ��� ��� ! ��� � �� ������� ��� ������ �� ��������� � ������ ����� �� ��� ��� ���� ! �� ������������ �������� �������� ���� �� �������� ������� ��� ������ �� � ������ �������� ���� ���������� � ��� ����� ���� � ���� �� ����������� �� �� ����

! ��� ����������� ������ � ���� ��� ���������������� � ���� � �������%� �� ����� ������� � ����������������%����� "�� ���� !�� ! ��� ����������� ������������������ ������� � ��� �������� ������ ��� ����������� ���� � � � ��� ���� ���� ��� ���������� �� A������� � ��� ������ ! ��� ���� ��!���� ��������� �� ������� �������� ���� �� � ����� ���� ���� ������� ��� �������� �� �� ����� !� ����� � � ������� ��� � �������� ��������� 4�� ������� ������������� ���� � �� ���� ��� ������� ������� ������� � � ����� ���� ������ ��� ������� � �

7� ����� �R� 4%�����: �� 2������ G����� M: % �! A�: �! ���&����: "���: � �4�: ��� !� ����� ����!�� ������ � ������� ������ ��� ��� 5������� ,����� � !� �������� ������7� ��� ��� �����!�� � �� ����� �������� !� �������������� � ��� �� � ��� �� ! ��� ���� ������

������

&���� <� (� �..� "�� ���� ! $����� ��� *��/��� .� � ���/3F+/K��

&�������� &�� I������ ?�� I�� &���� "�� I�� E��� &��,���� ,�� I��� � 0�� I������ � 2� - E��� ����� M� E� A��..1 & ������ �� ���� � ������ 4���� ��� B�/+B�1�

&���� �� 4� 0� �� - G������� 5� E� �..1 <�������� �������! �� ����� ����� �0���� *��/��� �� �FK+�F1�

,����� 5�� <������� 5�� ,������� 0� - 4�����0��� � �� 4� �.1.9����� ���� �� ! ����� /������� .��� *��/��� ����B/3+B/F�

,���� ��� M� <� �../ &���� � ��� �� L ��� ������� �������� !#�������� ��������� �� .� � *��/��� ��� �3K+��D�

,������� 5�� A���: � 2�� 2�: ��: ����� 0�� 5������� �� 6� - I����� �5� A� �..F �������� !� ��� ����� � ������� ����� #��.2�$�� ��� ���� ������� %���� ������ ��������� *�� ��� ���-������� ��� ��.+�K��

,���� M� <� - (�������7� ?� �../ �� ��� ��� ��� ����������������� ���� ����� *��/��� *�� ���� .� � ��� DBF+B3��

,��� �� "� )�� ,������ A� M� - M�� �� A� M� �..F & ������������� ����� !� ���������� ��� ������ �� �-�� 4��� ����� ���� (�� � � .FB�+.FBF�

5������� �� 6� - 9�� M� �.1F 0 � ��������� � ���/�����9���L &������� A�� �

5������� 2� �.1� A������ ��� ������� L �������� ��� ���� � �0���� ��� ��� ���� �� ��1+�K3�

5��������4����� "� �.1/ ������� ���� � �����������4���� �� KK�+KKK�

5��������4����� "� - 5��� �� �� �..F 2������� ������ !��� !���������� �����%�� 0������ ������ ��� ��� ������ !��� �� � �������� 5� *�� % �� � � BB�+BF��

5����� 5� 0� - <���� &� M� �..B (����� �������� !� ������� ! ���������� �� %�����/� ���������� -�� 4��� ��������� (�� �� FB�1+FB���

(������� <� ?� �..1� 2������� ����� ����� ��� 4���� ��KK.+KD��

(�������7� ?� �..1/ & �������� ��� ��!�� 4���� �� �B+�F�(������� 7� ?� �..1� S� ��� ���� � ���L � ���� ���� !��������� ���� ������ !� ��������� ���� �� ��������������� ����� �0���� $����� ��� K3/+K���

������ "� 2� - E���� <� A� �..1 ���� ��������� ������� P��� 6���� $����� #� � �� F�D+F�.�

������ "� 2� - 2������ 7� �..1 & ��������������� ������������ 4���� ��� B�/+B�.�

��������� M� �..K �������� ��/����� ��������L ��������� ! ��������� �� ��� ����� ! �������� � � *��/��� .� � ����+KK�

?���� (��?�� 5�� 0� - (������� <� ?� �../ (���������� ����������� ���� ���� � ������ ����L ������ ��� ������������-�� 4��� ����� ���� (�� ��� �K 3�1+�K 3KK�

?����� M��9� - 2������ ?� �..K 0��� �� ��!� ������� ����� ����������� 4���� ��� KB1+KF��

?� ����� 2� - E� ������ <� �..B A� ���� ������� !��������� ����� � 5� �������� ���� KKF�+KKF.�

?��� �� M� &� - 7���� <� �� �..� 2�������������� ��������� ��� ����������� $������ /������/��� -�� 4��� ����� ����(�� ��� 1�1D+1�11�

0����� &�� A�������� E� - 9� 0������ E� �..F A�� ���� ! ���������������� /3��(� ���� ��� ������ ��0�� ���� �������� ���� � � ��� ���� ����������� ��� ��� � ��������� � -�� 4��� ����� ���� (�� � � �D F�D+�D F�/�

0����� &�� A�������� E� - 9� 0������ E� �../ �������� !�� ! ���������� �� 2��� ������ !�� � ��������������� E4A/3 �� 4���� �������� *�� ��� ��� -������� ����B.+�F1�

0��� 2� 7�� ,������ 0� - 9���� ,� ?� �... 2������������������ ������� � � �D/F+�D1��

0����� <� 4� �..1 A����� �������� ��� �������� � ����� L� �������� �� ! ��������� ������� ��� ���� ���������������� ���������� ��� ������� � *��/��� *�� ���� .� ��� �DKB+�D.��

0����� <� 4�� &������ G�� ?����� 2� - 4����� ,� �..D 5����� !$����� ���/��� ���� ��� ������ E4A/3 ���� L ����������� ��������� ����� ! �������� ���� ��� ! ������ ������������� -�� 4��� ����� ���� (�� ��� �1.B+�1..�

E� ����� "�� 4�����%� 9� ,�� 4��������� "�� 2H����� 2� -E� ������ 2� �..1 4������ �� ���� ! ���������� ��$����� ���/��� ��� 0�� ���� �������� �������� � ������<)& ������ � ������� -�� 4��� ����� ���� (�� ���F1F3+F1FB�

E������ E� (� �../ �������� !� ��!� � ����� ��� ���� K1B3������ ��� ��� ������� ��� K1+K.�

E����� (� 4�� E���� <� A�� G��������� 4�� 9��� (� - ������"� 2� �..F 2������� ���� ���� � �� ���� �� �� ���� ! ������������� ��� ������ -�� .� ��� '��� , � ��3BK+�3B.�

M�� ��� G� ?� - A���� ��� 4� �..3 2������� ����� ���� ������� %�� ��� �� ��� �� �� � �� � ����� ! �� �������� !��� ������������ �� ������� �������� ���� �� ����� ��� �������� ������� � *��/��� .� � ��� 1.+�33�

G� ����� M� ?� �..K �����N ���� ��� ������ ������� ���.�3+.�F�

G������� A� M� - (������� 7� ?� �../ �������� ���� ����������� ��� ����� � ���� � � ! ������������������� ������-�� 4��� ����� ���� (�� ��� ��/3+��/B�

G������ 8� - 'N(����� 2� �..D ()& ����������L ��%������ ������� � � ��� 6���� $����� #� � �� �1B+�.B�

G����������� 2� �./. "�� &(A� &"A ������ ! ��� ������������0���� ��� ��� ���� �� �D.+�B��

�B/F "�I����� ��� 0�I��� 0 � ���� � ��+�����

-�� .� ��� '��� , #�...$

Page 7: Vellai & Vida 1999- The Origin of Eukaryotes - The Difference Betwee Prokaryotic and Eukaryotic Cells

G���� ��� &� - 5��� M� ?� �..� E����� � ������L ������ ������P 4���� ��� K�D+K�B�

9�������� M� 0� - '������ E��..1 2������� ������� ! ���%�� ��� �� ��� ������ -��4��� ����� ����(�� ��� .D�K+.D�/�

2������� 7� �..1 & ����� ����� !� ��� ��������� �� �������0���� *��/��� �� �KK+�K1�

2������ � 9� �./3 6���� � ��+����� ������ )�� E����� 5"L S���6����� �� A�� �

2������ � 9� �..F &�������+����������� ������ �� ��� ����� !������L ���������� ��� ������� ! ��!�� -�� 4��� ����� ����(�� � � �3/�+�3/F�

2������7� - 2H����� 2� �..1 "�� ������ ����� � !� ����� � �������� 4���� �� K/+D��

2����� 4����� M� - 4%�����: �� �� �..B 0 � ��1 ��������� ��� ������ '�!�� ��� )��S��L ?�������

2��� ��� �� 5� �.�3 "����� ��� 8��� AT��%������� �� 0�������� ��� 4������� � � ����� ������ 9���� ������ ������ ��� '����� ���� ���� 7�����/�� �� �/1+KF/�

2������ (� - 9: ��%�0���;: �� A� �..1 4��� � ������� ������������ ������� ��� �������������� � ��� ����� !������� L ��� ������� ����� � �5�*�� % �� ��� B�/+BK3�

2��� 5� 9� - 2����� <� S� �.1. �=��� ! ����� ���� ��� ��������+ ������� � �������� ()&� <)&� ��� ������ ! �� ��������� ������ ���������� ����� %� ��� *��/��� ����/�3+�/�F�

A�� ���� 9� 2�� E����� M� A� - G����� (� &� �..F *��/�����K�� ���� (��� ��� �&L7� 5� ,��� A���� ��� �

<������ (� 4�� 4�������� "� 2�� &��� ���� ?� - 0������ ?� (� �..���� ����� ! $����� ���/��� ���� � ����� �� ! ������� ������%�� � �������� ����� � �� ����� ���� ��������� � ������� ������ ��� BK��+BK�B�

<������ 2� 5�� M���� <�� 2��� M� �� - 9���� M� &� �..10����� �������� !� �� !��������� �� ����� ���� ��� � �-�� 4��� ����� ���� (�� ��� F�K.+F�DD�

<���� &� M�� 5����� 5� 0� - (������� 7� ?� �..F & � ��������������� ���� �� ��� �������������� ����������������� � 0�� ���� ��������� -�� 4��� ����� ���� (�� � ��D F�1+�D F���

<���� &� M�� 4����� 4� 0�� "���� M�� 5����� 5� 0�� 4����� 2�7��0������ ?� (� - 4���� 2� 9� �..1 & ����������������

����������F3 ���� �� $����� ���/���L �������� ���� ��������� ��� ������� �� ��� ����� ������� � ����������� ! ����������� -�� 4��� ����� ���� (�� �����.+�KD�

4���!� M� 7� �..K 2���! �� ! ��� ���� ������� ���� �����L��� �������� ! ��� ���� ��� ! ��!�� ������� ��� FD3+FDF�

4���!� M� 7�� E�� � M� 2� - 7������ 2� <� �.1K ������� !�����N ������ � �� ��� L ������ ����� ��� �� ���������� � �� %�� 8� ������� /��� ��9 ��� ���� ��� � ����� #���M�7� 4���! $� ��� KF�+K1D� A������� 6����� �� A�� �

4����%� E� )�� ,�����=� "�� ?��������� "� 0�� E����: ���%2�����: � 2�� "� ��� &� - M���� ��� ,� ,� �... (�� � ��������� ! � ����� ��!�� ��������� �� �������� ���! ������� �������� ��� D.K+D.B�

4��� 4� - 2����� 2� �..1 5��� ���������� ��� ����������� ������ �� *�������� ��������� 5� �������� �����BF+�FD�

4���� 2� 9� �..� ���� ������� ��� ��� ����� ! ������� ���� 6���� $����� #� � �� DB/+DFK�

4����� 9� �.11 ��� ������� )��S��L ?�������"�0< 2������� (����� � #����LOO�����������O���O���O���O�����$ "�� �� ������ !� 0����� <� ������

I������ "�� "���: � � G� - I���� 0� �..1 & ��� � ���� � �������� ��� ������� ! ������� � 5� *�� % �� ��� D..+B3/�

7������� <� "� - 4������ 9� �../ ,�������� ���� �� ����������L � ����� � ������ �������� P ���� ��� B//+B/.�

7� �� 5� <� �.1/ ,�������� �������� *��/��� .� � ������+�/��

7� �� 5� <� �..1 "�� ������ �� ���� ��� -�� 4��� ����� ����(�� ��� F1BD+F1B.�

8������ 7�� A���� A�� G����� E��A�� AH����� 0�� 0���� ?� -4�������� 5� �..� A����� ! ()&���������� <)&�������� � L �� ���� !� ��� ����� ! ������� � �� $����� ���������� ������� � ��� ���� ���������� #��� ?� <������%�I�����$� ��� K��+KK�� )��S��L A����� A�� �

& ��� ����� ������ ��� ������� ������ ������ ������������� ����� ���� ������ � ��������� � �������� � � �

0 � ���� � ��+����� "�I����� ��� 0�I��� �B//

-�� .� ��� '��� , #�...$

Page 8: Vellai & Vida 1999- The Origin of Eukaryotes - The Difference Betwee Prokaryotic and Eukaryotic Cells