Revista chilena de historia natural de
Transcript of Revista chilena de historia natural de
UNIVERSIDAD DE CHILE
FACULTAD DE CIENCIAS VETERINARIAS Y PECUARIAS
ESCUELA DE CIENCIAS VETERINARIAS
CAMBIOS HEMATOLOacuteGICOS EN AVES Y MAMIacuteFEROS DE
DISTINTO REQUERIMIENTO ENERGEacuteTICO Y SU RELACIOacuteN
CON LA CAPACIDAD DE DIFUSIOacuteN DE OXIacuteGENO EN EL
PULMOacuteN
CARMEN SONIA DONOSO MOYA
PROFESOR GUIacuteA MAURICIO CANALS LAMBARRI
SANTIAGO CHILE
2011
Memoria para optar al Tiacutetulo
Profesional de Meacutedico Veterinario
Departamento de Ciencias Bioloacutegicas
2
UNIVERSIDAD DE CHILE
FACULTAD DE CIENCIAS VETERINARIAS Y PECUARIAS
ESCUELA DE CIENCIAS VETERINARIAS
CAMBIOS HEMATOLOacuteGICOS EN AVES Y MAMIacuteFEROS DE
DISTINTO REQUERIMIENTO ENERGEacuteTICO Y SU RELACIOacuteN
CON LA CAPACIDAD DE DIFUSIOacuteN DE OXIacuteGENO EN EL
PULMOacuteN
CARMEN SONIA DONOSO MOYA
NOTA FINAL helliphelliphelliphelliphelliphelliphellip
NOTA FIRMA
PROFESOR GUIacuteA MAURICIO CANALS LAMBARRI ------------ ------------------
PROFESOR CONSEJERO RICARDO OLIVARES PEacuteREZ - MONTT ------------- --------------------
PROFESOR CONSEJERO ANA MARIA RAMIacuteREZ KAMANN -------------- -------------------
-
SANTIAGO CHILE
2011
Memoria para optar al Tiacutetulo
Profesional de Meacutedico Veterinario
Departamento de Ciencias Bioloacutegicas
3
ABSTRACT
Hematological parameters of birds and mammals seem to respond to
environmental requirements such as hypoxia at high altitude and the energetic demands
of locomotion and flight In this work the hypothesis is that lung capillary hematocrit
and red blood size may be influenced by the energetic requirements of flight Also
propose that hematological parameters should vary together with the morphological
parameters that determine oxygen diffusion capacity The red blood cell size and the
local characteristics of the pulmonary capillary hematocrit were analyzed correlating
these with the pulmonary factors that determine the oxygen diffusion capacity In this
study were included seven species non-flying and flying birds and mammals with
different energetic requirements The capillary hematocrit was not different in each
taxon but the red blood cell size was smaller in flying mammals and birds than non-
flying ones Correlation of erythrocyte size with the diffusing characteristics of the
lungs produced a non- phylogenetic clustering with a group constituting by the bats and
Z auriculata revealing similar functional response in unrelated species Finally in
mammals a negative correlation between the red blood cell size and the mass-specific
oxygen diffusion capacity was obtained These results suggest that the direction of the
hematological and pulmonary adjustments is governed mainly by the requirements of
flight independent of phylogenetic origin of the species studied
4
RESUMEN
Los paraacutemetros hematoloacutegicos y pulmonares parecen responder a las exigencias
ambientales como la hipoxia y la alta altitud y a los requerimientos energeacuteticos de la
locomocioacuten En este trabajo se sometioacute a prueba la hipoacutetesis que el hematocrito del
capilar pulmonar y el tamantildeo del gloacutebulo rojo pueden ser influidos por los
requerimientos energeacuteticos del vuelo Tambieacuten se propuso que los paraacutemetros
hematoloacutegicos variacutean en conjunto con los paraacutemetros que determinan la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno Se analizoacute el tamantildeo del gloacutebulo rojo y las caracteriacutesticas locales
del hematocrito capilar pulmonar correlacionaacutendolos con los factores pulmonares que
afectan la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno Se analizaron siete especies (aves y
mamiacuteferos) de diferentes requerimientos energeacuteticos corredores y voladores El
hematocrito capilar pulmonar no mostroacute diferencias significativas en aves ni en
mamiacuteferos El tamantildeo del gloacutebulo rojo fue menor en los mamiacuteferos y en aves voladoras
con respecto a sus pares no voladores La respuesta conjunta del gloacutebulo rojo la
superficie respiratoria y la membrana alveacuteolo-capilar mostroacute un agrupamiento no
filogeneacutetico donde se destaca un grupo compuesto por mamiacuteferos y aves de vuelo
activo (dos murcieacutelagos Tadarida brasiliensis y Myotis chiloensis y la toacutertola Zenaida
auriculata) Finalmente en mamiacuteferos se obtiene una relacioacuten inversa entre la
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno y el tamantildeo del gloacutebulo rojo En definitiva los
hallazgos sugieren la existencia de ajustes funcionales hematoloacutegicos y pulmonares
como una respuesta conjunta a las exigencias del vuelo independientes de su origen
filogeneacutetico
5
IacuteNDICE
1 Introduccioacutenhelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip5
2 Revisioacuten Bibliograacuteficahelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip8
21 Caracteriacutesticas de los eritrocitoshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip8
22 Hematocritohelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip9
23 Respuestas Hematoloacutegicashelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip10
24 Caracteriacutesticas bioloacutegicas de las especies estudiadashelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip11
A) Roedoreshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip11
B) Quiroacutepteroshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip16
C) Aveshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip20
3 Hipoacutetesishelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip23
4 Objetivo Generalhelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip23
5 Objetivos Especiacuteficoshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip23
6 Material y Meacutetodoshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip24
61 Modelos Animaleshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip24
62 Disentildeo experimentalhelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip24
63 Anaacutelisishelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip27
7 Resultadoshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip28
8 Discusioacutenhelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip39
9 Conclusioneshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip43
10 Bibliografiacuteahelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip45
6
1 INTRODUCCIOacuteN
Los requerimientos energeacuteticos variacutean de acuerdo al modo de vida
caracteriacutesticas del haacutebitat y distribucioacuten de cada especie Esto se traduce en una serie de
adaptaciones especiacuteficas que se manifiestan como cambios en la fisiologiacutea de los
individuos que les permitan sobrevivir en su medio ambiente y desenvolverse en eacutel
Los animales endotermos dependen del metabolismo aeroacutebico por lo que el
oxiacutegeno es vital desde su adquisicioacuten hasta su entrega en los tejidos Los valores de los
paraacutemetros hematoloacutegicos de aves y mamiacuteferos responden a las exigencias
medioambientales tales como la hipoxia en la altura y a las exigencias energeacuteticas de la
locomocioacuten y el vuelo (Novoa et al 2003) Por ejemplo se ha reportado un menor
volumen de masa promedio de eritrocitos para mamiacuteferos pequentildeos de alta altitud
(Thomomys) en relacioacuten con mamiacuteferos que habitan ambientes a nivel del mar
(Lechner 1976) Del mismo modo Rosenmann y Ruiz (1993) informan que Abrothrix
andinus que habita a maacutes de 2000 msnm presenta un alto recuento de gloacutebulos
rojos alta concentracioacuten de hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa del
volumen celular durante las temporadas de alto requerimiento energeacutetico mientras que
el hematocrito se mantiene constante durante todo el antildeo Asimismo el hematocrito de
las especies de alta altitud parece ser similar al de especies que habitan en altitudes
bajas (Morrison et al 1963a 1963b Rosenmann y Ruiz 1993) Por otra parte fetos de
ovejas gestantes que habitan ambientes de alta altitud presentan menor crecimiento
fetal y menor peso al nacimiento que los fetos de hembras de baja altitud aunque el
peso de la placenta es mayor en los fetos de hembras de alta altitud (Parraguez et al
2005)
En aves con alta tolerancia a la hipoxia (Novoa et al 1991) la respuesta
hematoloacutegica a gran altura todaviacutea es motivo de controversia Las aves nativas de alta
7
altitud poseen mayor concentracioacuten de hemoglobina mayor recuento globular y mayor
volumen globular aglomerado (VGA) que aquellas de baja altitud (Carey y Morton
1976 Keys et al 1986) Sin embargo otros autores han comunicado valores de
paraacutemetros hematoloacutegicos similares pero con diferencias en la afinidad oxiacutegeno-
hemoglobina (Black y Tenney 1980) Carpenter (1975) y Viscor et al (1985)
argumentaron que el hematocrito de las aves se relaciona maacutes con la altitud de vuelo
que con su distribucioacuten
Los valores de los paraacutemetros hematoloacutegicos no responden a las demandas
ambientales y energeacuteticas aisladamente sino en conjunto con las modificaciones
respiratorias y cardiovasculares (Carey y Morton 1976 Viscor et al 1985 Viscor y
Fuster 1987)
En relacioacuten a las demandas del vuelo las aves presentan varias adaptaciones
tales como un eficiente sistema de corriente cruzada en su viacutea aeacuterea elevado volumen
corriente bajos tiempos de circulacioacuten maximizando la utilizacioacuten de los factores
hematoloacutegicos en la adquisicioacuten de oxiacutegeno grandes superficies respiratorias y finas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b Figueroa et al 2007) En forma
similar los murcieacutelagos muestran numerosos refinamientos en el disentildeo cardiovascular
y respiratorio Estos incluyen gran corazoacuten y elevado volumen expulsivo (Canals et al
2005a Juumlrgens et al 1981) pequentildeo tamantildeo de eritrocitos (Wolk y Bogdanowics
1987 Neuweiler 2000) altas concentraciones de hemoglobina y alta capacidad de
transporte de oxiacutegeno (Wolk y Bogdanowics 1987) y la optimizacioacuten de paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten como volumen pulmonar densidad de superficie respiratoria y
grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Lechner 1985 Maina 1998 2000a 2000b Maina
et al 1991 Canals et al 2005b Figueroa et al 2007)
8
En el pulmoacuten los paraacutemetros hematoloacutegicos pueden variar por la particularidad
natural del paso de la sangre a traveacutes de una compleja red de capilares (Baumgartner et
al 2004) y por las diferencias en la velocidad relativa del plasma y de los eritrocitos
(Rapaport et al 1996 Hsia et al 1999) Se ha reportado ademaacutes un aumento
progresivo de dos a tres veces la capacidad de difusioacuten pulmonar del reposo al ejercicio
(Hsia et al 1995 1999)
En esta memoria de tiacutetulo se propone como hipoacutetesis que el hematocrito capilar
pulmonar y el tamantildeo del gloacutebulo rojo pueden ser influenciados por el requerimiento
energeacutetico del vuelo Ademaacutes que los paraacutemetros hematoloacutegicos pueden variar en
conjunto con los paraacutemetros morfoloacutegicos que determinan la capacidad de difusioacuten de
oxiacutegeno
9
2 REVISIOacuteN BIBLIOGRAacuteFICA
2 1 Caracteriacutesticas de los eritrocitos
La sangre es un tejido conectivo especializado que se compone de distintos
elementos como gloacutebulos rojos o eritrocitos gloacutebulos blancos o leucocitos y plaquetas
que se encuentran suspendidos en el plasma En animales endotermos la sangre aporta a
cada ceacutelula agua oxiacutegeno electrolitos nutrientes y hormonas necesarias para su
funcionamiento normal y a su vez transporta gases hacia los oacuterganos de excrecioacuten
Los gloacutebulos rojos de los mamiacuteferos son discos redondos y levemente
bicoacutencavos a excepcioacuten de los cameacutelidos que tienen gloacutebulos rojos ovalados (Schmidt-
Nielsen 1997) El diaacutemetro del eritrocito es caracteriacutestico para cada especie en los
mamiacuteferos estaacute entre 5 a 10 microm (Schmidt-Nielsen 1997) no existiendo relacioacuten entre el
tamantildeo corporal y el tamantildeo del eritrocito El eritrocito de los mamiacuteferos carece de
nuacutecleo todos los demaacutes vertebrados tienen gloacutebulos rojos nucleados (Schalm 1964) y
son generalmente ovalados y de mayor tamantildeo que en los mamiacuteferos
Su principal funcioacuten es el transporte de hemoglobina para entregar a los tejidos
el oxiacutegeno necesario para su funcionamiento metaboacutelico adecuado En su interior la
hemoglobina estaacute en un ambiente de pH ligeramente maacutes aacutecido que el plasma lo que
aumenta su eficacia como pigmento respiratorio Ademaacutes el eritrocito contribuye al
volumen sanguiacuteneo participando en la dinaacutemica de la circulacioacuten sanguiacutenea Este
uacuteltimo en vertebrados como anfibios reptiles aves y mamiacuteferos en general representa
entre 5 a 10 del peso corporal (Randall et al 1998)
En aves y mamiacuteferos existe una divisioacuten del corazoacuten y separacioacuten entre
circulacioacuten sisteacutemica y pulmonar con grandes diferencias de presioacuten entre ambos
circuitos La circulacioacuten pulmonar difiere de la sisteacutemica en que la resistencia total es
10
menor la presioacuten sanguiacutenea puede entonces ser maacutes baja y las arterias pulmonares
tienen paredes maacutes delgadas (Schmidt-Nielsen 1997)
22 Hematocrito
El Hematocrito es el meacutetodo utilizado para obtener el volumen globular
aglomerado o VGA El teacutermino hematocrito corresponde al porcentaje de volumen de
los eritrocitos en la sangre (Schmidt-Nielsen 1997 Randall et al 1998) Este es
considerablemente inferior al valor calculado con los datos sobre volumen plasmaacutetico y
con el hematocrito de la sangre venosa (Schalm 1964) La sangre de los vasos
pequentildeos arrojan un hematocrito capilar inferior a la del corazoacuten o los grandes vasos
(Schalm 1964 Randall et al 1998) Por ejemplo se han encontrado los siguientes
valores de hematocrito en diversos oacuterganos y tejidos del perro con hematocrito de
sangre venosa de 43 bazo 80 hiacutegado 40 pulmones 35 corazoacuten y muacutesculos
esqueleacuteticos 20-25 rintildeoacuten viacuteas gastrointestinales y cerebro 15-20 (Schalm 1964)
El meacutetodo comuacuten para la determinacioacuten del hematocrito es el Hematocrito de
Wintrobe (Schalm1964) sin embargo existen otras teacutecnicas como el microhematocrito
cuyas ventajas son obtener valores de volumen globular maacutes exactos y constantes
menor tiempo de obtencioacuten de resultados y menor cantidad de sangre requerida para la
muestra El hematocrito es un procedimiento exacto y praacutectico para medicioacuten del
hematocrito venoso o capilar (Schalm 1964) Ademaacutes existen paraacutemetros
morfomeacutetricos para la determinacioacuten del hematocrito a traveacutes de microscopiacutea
electroacutenica por meacutetodos estereoloacutegicos A traveacutes de conteo de puntos aleatorios que
caen sobre los eritrocitos (Pe) y sobre el plasma (Ppl) podemos estimar el hematocrito
intracapilar mediante la foacutermula (Figura 1) Hc = Pe (Pe+Ppl)=PePc (Weibel
19701971)
11
Figura 1- Gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar de un ave (8000X)
23 Respuestas Hematoloacutegicas
Las diferentes exigencias metaboacutelicas entre los individuos se relacionan en gran
medida al ambiente en que se desarrollan y al tipo de actividad que estos desempentildean
El tamantildeo corporal el vuelo y la altitud influyen en los requerimientos energeacuteticos de
los individuos (Canals et al 2005b Schmidt-Nielsen 1997)
En ambientes de alta altitud la presioacuten parcial de oxiacutegeno (pO2) disminuye
como consecuencia de la disminucioacuten de la presioacuten baromeacutetrica (Novoa et al 2003)
La presioacuten criacutetica de oxiacutegeno (Pc) puede ser modificada por varios factores
tanto exoacutegenos como endoacutegenos entre ellos el pO2 ambiental la temperatura ambiente
el efecto de eacutesta sobre la temperatura corporal y el consumo de O2 La Pc se relaciona
con el haacutebitat de los animales por ejemplo animales que viven en ambientes con altas
presiones parciales de oxigeno tienen mayor metabolismo que aquellos que habitan
ambientes con menor pO2 (Novoa et al 2003)
N
E
P
E
N Nuacutecleo
E Eritrocito
P Plasma
12
En murcieacutelagos y mamiacuteferos no voladores se observa una buena correlacioacuten
entre el diaacutemetro de los eritrocitos y el tamantildeo corporal en ambos grupos Mientras maacutes
pequentildeo el animal maacutes pequentildeos seraacuten los gloacutebulos rojos (Juumlrgens et al 1981) Una
correlacioacuten inversa entre tamantildeo y nuacutemero de eritrocitos se ha reportado previamente en
peces anfibios mamiacuteferos y reptiles lo que lleva a concluir que esta relacioacuten es comuacuten
para los vertebrados (Ruiz et al 1993)
Las aves nativas de alta altitud poseen mayor concentracioacuten de hemoglobina
mayor recuento globular y mayor porcentaje de hematocrito que aquellas de baja altitud
Carey y Morton (1976) han reportado porcentajes de hematocrito en general sobre 50
para aves salvajes Sin embargo en las aves otros factores afectan tambieacuten estos
paraacutemetros como es el nivel de actividad y la deshidratacioacuten durante el vuelo las bajas
temperaturas ambientales e incluso diferencias sexuales en los niveles de hemoglobina y
hematocrito que podriacutean tener relacioacuten con la temporada reproductiva (Novoa et al
2003)
Finalmente a nivel hematoloacutegico aves y mamiacuteferos comparten rasgos
semejantes Especies de alta y de baja altitud presentan valores similares en la mayoriacutea
de los paraacutemetros hematoloacutegicos sin embargo en ambos grupos la afinidad de la
hemoglobina por oxiacutegeno parece jugar un rol preponderante ya que generalmente es
mayor en especies de altura (Novoa et al 2003)
24 Caracteriacutesticas bioloacutegicas de las especies estudiadas
A) ROEDORES
Son el orden de mamiacuteferos maacutes abundante Se caracterizan por presentar dos
dientes incisivos en el maxilar inferior con un amplio espacio entre eacutestos y los molares
que les permiten roer (Muntildeoz-Pedreros 2000)
13
a) Abrothrix andinus (Laucha Andina)
httpwwwfotonaturalezacldatamedia2raton-andinojpg
Figura 2- Abrothrix andinus
Biologiacutea y fisiologiacutea Es un roedor de pequentildeo tamantildeo (Figura 2) En condiciones de
exposicioacuten al friacuteo y con baja calidad de alimento ocurren cambios raacutepidos en la
morfologiacutea de su tracto digestivo En su ambiente natural aumenta tanto su metabolismo
energeacutetico peso independiente como el tamantildeo de sus caacutemaras digestivas en fase con
los meses de invierno posiblemente por un mecanismo compensatorio de alta
plasticidad que impide un desbalance de materia y energiacutea De esta forma el alto costo
metaboacutelico bajo condiciones invernales se compensariacutea con el alto consumo de
alimento asociado al gran desarrollo de las caacutemaras digestivas a los altos
requerimientos de energiacutea yo a la baja calidad de la dieta Asiacute durante el invierno
presenta una significativa disminucioacuten de la masa corporal (Muntildeoz-Pedreros 2000)
Distribucioacuten Se distribuye desde la IV Regioacuten hasta la Regioacuten Metropolitana
Haacutebitat Zonas andinas arenosas o rocosas con vegetacioacuten baja alta altitud entre los
3500 y 4600 msnm es un visitante ocasional del matorral escleroacutefilo del centro de
Chile (Canals et al 2005b)
14
b) Abrothrix olivaceus (Laucha Olivaacutecea)
httpwwwfotonaturalezacldatamedia2IMG_0162_2jpg
Figura 3 Abrothrix olivaceus
Biologiacutea y fisiologiacutea Pequentildeo roedor su cola es maacutes pequentildea que su cuerpo tiene
orejas pequentildeas y ojos medianos su pelaje es fino de color grisaacuteceo pesa 303g plusmn 30g
(Figura 3)
Distribucioacuten Se encuentra en el norte y centro de Chile desde Tarapacaacute (I Regioacuten) a
Tierra del Fuego (XII Regioacuten)
Haacutebitat Praderas montes bosques y aacutereas pedrosas desde 2500 msnm (Canals et al
2005b)
Comportamiento Es omniacutevoro Se alimenta de frutos que caen de los aacuterboles (Peumo
Belloto) insectos u otros invertebrados Invade las construcciones humanas rurales
atacando las siembras de granos y sus depoacutesitos Se mimetiza con el ambiente cuando se
siente perseguido entre sus reacciones de defensa destacan reflejos automaacuteticos de
muerte simulada (inmovilizacioacuten) Su mayor actividad diurna es en verano (45)
disminuyendo en otontildeo y hacieacutendose miacutenima en invierno (27) Prefiere cuevas
subterraacuteneas aacutereas protegidas o bajo grandes rocas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
15
c) Phyllotis darwini (Lauchoacuten Orejudo de Darwin)
httpwwwecuadorcienciaorgimageszoologiaphyllotis-darwini2jpg
Figura 4- Phyllotis darwini
Biologiacutea y fisiologiacutea Roedor robusto con cola larga ojos y pabellones auriculares
grandes (maacutes de 20 mm) Molares bajos El pelaje es largo y sedoso con un claro
dominio de los pigmentos de color cafeacute El dorso es de tonalidad bruna con importancia
variable de las eumelaninas negras seguacuten edad y subespecie En general los juveniles
son grisaacuteceos y los adultos cafeacute-ocres El pecho y abdomen son muy claros
amarillentos u ocraacuteceos En el matorral escleroacutefilo de Santiago los adultos pesan 615 plusmn
31g (Figura 4)
Distribucioacuten Peruacute Bolivia y Argentina En Chile desde Tarapacaacute (I Regioacuten) hasta
Malleco (IX Regioacuten) desde el nivel del mar hasta 4800 m de altitud
Haacutebitat Vive siempre en zonas con vegetacioacuten baja
Comportamiento Es de gran actividad nocturna por su capacidad de correr trepar a
las ramas y desplazarse en un amplio radio de accioacuten Su tracto intestinal estaacute adaptado
para una gran variedad de alimentos De gran actividad y extenso radio de accioacuten Es un
animal de gran vivacidad y velocidad de reaccioacuten Busca la proteccioacuten de piedras y
rocas Posee estrategias termorreguladoras conductuales condicionadas por su pequentildeo
16
tamantildeo (alto gasto de energiacutea peso-especiacutefico) haacutebitat climaacuteticamente variable
condicioacuten de especie no migratoria buena oferta alimentaria que permite la coexistencia
intraespeciacutefica Estas estrategias conductuales le impulsan a agruparse y construir nidos
en condiciones de baja temperatura Por el contrario no se agrega ni ocupa nidos a
temperaturas altas Construye un nido esfeacuterico de fibras vegetales en una rendija rocosa
que le sirve ademaacutes de refugio para los adultos Suele ocupar galeriacuteas abandonadas de
Cururo (Spalacopus cyanus) y Degu (Octodon degus)
El periacuteodo reproductivo se presenta entre agosto y febrero en Fray Jorge y entre
septiembre y marzo en Concepcioacuten El tamantildeo de camada fluctuacutea entre cuatro y ocho
criacuteas En el matorral escleroacutefilo se establece una densidad promedio de 207 indhaacute
donde es el micromamiacutefero maacutes abundante Es una especie esencialmente herbiacutevora
pero en primavera consume una pequentildea porcioacuten de insectos la que incrementa en
verano Fuertemente depredado aparecen sus restos en forma muy frecuente en
regurgitados de aves rapaces nocturnas (Lechuza Comuacuten Tyto alba y Pequeacuten Athene
cunicularia) y en heces de Zorros (Pseudolapex spp) Tambieacuten es consumido por el
Quique (Galictis cuja) Es parasitado por el oxiurido Syphacia phyllotios Su eacutexito en
haacutebitat xeacutericos pareciera explicarse no soacutelo por adaptaciones etoloacutegicas y ecoloacutegicas
sino que tambieacuten por especializaciones fisioloacutegicas eficientes en la conservacioacuten de
agua corporal (evaporacioacuten pulmocutaacutenea 234 mg H2Ogh) Posee una capacidad de
concentracioacuten renal que implica un alto grado de especializacioacuten fisioloacutegica de la viacutea
renal (concentracioacuten urinaria miacutenima 850 mOsmkg) Su estado de conservacioacuten es sin
problemas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
Subespecies Existen unas ocho subespecies cuatro de ellas en Chile Phyllotis darwini
rupestris Phyllotis darwini darwini Phyllotis darwini boedeckeri y Phyllotis darwini
fulvescens P d rupestris se distribuyen en el sur de Peruacute suroeste de Bolivia oeste de
17
Argentina en Chile entre la Primera Regioacuten y las provincias de El Loa y Antofagasta (II
Regioacuten) P d darwini desde la Provincia de Choapa (IV Regioacuten) hasta la Regioacuten
Metropolitana P d boedeckeri ha sido capturado en las provincias de Cauquenes (VII
Regioacuten) y Ntildeuble (VIII Regioacuten) P d fulvescens en la provincia de Malleco (IX Regioacuten)
(Mann 1978)
B) QUIROacutePTEROS
El nombre Chiroptera significa literalmente manos aladas Uacutenicos mamiacuteferos
que tienen la capacidad de volar y ademaacutes desenvolverse sin ninguacuten problema en la
oscuridad gracias a un sistema de radar que se los permite Son los conocidos
murcieacutelagos que en Chile son pequentildeos y se alimentan de insectos o sangre
a) Myotis chiloensis (Murcieacutelago Oreja de Ratoacuten)
http3bpblogspotcom_ymTzcYSL6BwR2Fa-0HkLyIAAAAAAAAAA4pqCk4kg6nggs1600myotis+chiloensisjpg
Figura 5- Myotis chiloensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la familia Vespertilionidae Es un murcieacutelago
pequentildeo endeacutemico de Chile aproximadamente de 9 cm de largo y 6 g de peso corporal
(Mann 1978 Gantz y Martiacutenez 2000) Entre las caracteriacutesticas craneanas cobran
especial importancia diagnoacutestica los 38 dientes cuyo nuacutemero es el maacuteximo que aparece
en los murcieacutelagos En el sedoso pelaje de este pequentildeo murcieacutelago chileno
predominan pigmentos brunos y ocres del grupo de las feomelanina El color de los
especiacutemenes variacutea entre liacutemites muy amplios de acuerdo con las condiciones
18
ambientales de su aacuterea de vida Su cola larga se encuentra incluida totalmente en el
uropatagio (Figura 5)
Distribucioacuten Myotis chiloensis se distribuye a lo largo de todo Chile continental desde
la frontera con el Peruacute hasta el estrecho de Magallanes (Mann 1978) Endeacutemico de
nuestro paiacutes M ch atacamensis se distribuye desde el sur del Peruacute y norte de Chile
hasta la IV Regioacuten M ch chiloensis desde la IV hasta la XII Regioacuten
Haacutebitat Se encuentra en vegetacioacuten cercana a cursos de agua en zonas aacuteridas (M
chiloensis atacamensis) y semiaacuteridas o en matorrales sabanas y bosques huacutemedos
preferentemente en zonas costeras del sur de Chile (M chiloensis chiloensis) Se supone
que es bastante abundante en Tierra del Fuego pero sus haacutebitos nocturnos y su
presencia en el bosque hacen que no haya un gran volumen de informacioacuten acerca de
esta especie
Comportamiento Su actividad diaria se traduce en un periacuteodo de alimentacioacuten y vuelo
de tres horas y otro de permanencia en su refugio de aproximadamente 21 horas
Durante el diacutea se refugia en las fisuras de la corteza de los aacuterboles techos de
construcciones y cuevas rocosas en la zona costera del aacuterea septentrional de su
distribucioacuten Debido a su reducido tamantildeo corporal y una tasa metaboacutelica maacutes baja que
la liacutenea de la endotermia caeriacutea en sopor diariamente Posee superficies alares cortas y
anchas (baja carga alar) lo que se traduce en un vuelo lento y de alta maniobrabilidad
Esto facilita la captura de sus presas en vuelo La dieta es exclusivamente insectiacutevora
depredando en el sur de Chile preferentemente sobre diacutepteros del grupo Nematocera
Paren una sola criacutea (caracteriacutestica propia del geacutenero)
Subespecies Chile posee dos subespecies M ch atacamensis actualmente reconocida
como especie plena y M ch chiloensis M ch chiloensis es clasificada como de Menor
19
Riesgo casi amenazado es decir se aproxima a ser Vulnerable M ch atacamensis es
clasificada como Vulnerable (Gantz y Martiacutenez 2000)
b) Tadarida brasiliensis (Murcieacutelago Coludo)
httpwwwificcclwebfm_send58
Figura 6- Tadarida brasiliensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la Familia Molossidae es un microquiroacuteptero
neotropical de tamantildeo grande con un tamantildeo de 105 mm y un peso promedio de 138 g
Tiene como caracteriacutestica el extremo de su cola liberado de la membrana uropatagial
de ahiacute el nombre de murcieacutelago de ldquocola librerdquo El pelaje es corto y sedoso de un color
general cafeacute oscuro grisaacuteceo La longitud total de este murcieacutelago puede llegar a 95 mm
donde la cola mide hasta 36 mm (Figura 6)
Distribucioacuten Se distribuye en la regioacuten neotropical estaacute presente en Centro Ameacuterica
(de Costa Rica al sur) y Sudameacuterica hasta Chile y Argentina En Chile se distribuye
desde Arica hasta Valdivia
Haacutebitat Se caracteriza por estar fuertemente relacionado con el hombre usualmente
coloniza edificios urbanos (Canals et al 2005b Gantz y Martiacutenez 2000 Mann 1978)
vive en los tejados y piezas abandonadas tambieacuten en aacuterboles huecos y cuevas desde la
20
costa hasta los 1000 msnm en la Cordillera de los Andes T brasiliensis ha sido
reportado volando sobre los 3000 msnm durante migracioacuten (Canals et al 2005b)
Comportamiento Mamiacutefero de haacutebitos notablemente gregarios es frecuente en
ciudades y poblados Es un murcieacutelago social que se caracteriza por formar grandes
colonias que pueden llegar a 154000 individuos en una caverna en Colorado Estados
Unidos Son principalmente insectiacutevoros aunque en cautiverio pueden adquirir haacutebitos
frugiacutevoros Su dieta consiste en pequentildeas polillas y escarabajos los que atrapa al vuelo
en aacutereas abiertas Las hembras dan a luz una criacutea entre agosto y noviembre Cae en
sopor durante los meses de invierno en el centro y sur de Chile probablemente por las
bajas temperaturas ambientales yo la baja disponibilidad de insectos durante el periacuteodo
invernal Tambieacuten presenta adaptaciones morfoloacutegicas y fisioloacutegicas (mantencioacuten de
caracteres primitivos en las extremidades posteriores) que le permiten una locomocioacuten
cuadruacutepeda siendo esta caracteriacutestica distintiva para esta especie Sus alas son angostas
y largas lo que representa una adaptacioacuten para vuelos directos de alta velocidad y baja
maniobrabilidad Estas caracteriacutesticas de vuelo le permiten desplazamientos migratorios
yo moverse desde las zonas de descanso hasta sus lugares de alimentacioacuten Vuela
grandes distancias durante su alimentacioacuten nocturna aunque permanece periacuteodos breves
de tiempo en vuelo El establecimiento de las poblaciones de T brasiliensis en haacutebitat
xeacutericos se posibilita por presentar adaptaciones de la estructura renal que le permiten
mayores concentraciones de orina conservando mejor el agua corporal Presentando
ademaacutes mayor tolerancia a la privacioacuten hiacutedrica reduciendo la peacuterdida de agua por
evaporacioacuten durante el descanso y vuelo al seleccionar lugares de reposo maacutes friacuteos y
huacutemedos (Gantz y Martiacutenez 2000)
21
C) AVES
a) Nothoprocta perdicaria (Perdiz)
httpwwwavesdechilecl0jpgn064jpg
Figura 7- Nothoprocta perdicaria
Biologiacutea y fisiologiacutea Ave de tamantildeo mediano (30 cm de largo 410 g de peso corporal)
corpulenta de color cafeacute grisaacuteceo con alas cortas y casi sin cola (Figura 7)
Distribucioacuten Desde el riacuteo Huasco a Llanquihue
Haacutebitat Matorrales y pastizales
Comportamiento Prefiere caminar a volar pasa gran parte del tiempo entre los
matorrales y pastizales Vuela soacutelo cuando se siente amenazada hacieacutendolo a distancias
cortas y baja altura mientras lanza gritos fuertes y repetidos Se alimenta de semillas
frutos secos e insectos Se reproduce en primavera construyendo un nido en el suelo
bajo arbustos espesos en los que pone ocho a diez huevos de color cafeacute oscuro brillante
El macho los incuba Los polluelos son autoacutefagos salen a diacuteas de nacidos del nido para
seguir a los padres y alimentarse por siacute solos Su estado de conservacioacuten es sin
problemas Esta ave es endeacutemica de Chile (Hoffmann y Lazo 2002)
22
b) Zenaida auriculata (Toacutertola)
httpwwwricardomollerjensencomdatamedia59328--Torcaza-Zenaida-auriculata-Venado-Tuerto-10-2008-2-bjpg
Figura 8- Zenaida auriculata
Biologiacutea y fisiologiacutea Paloma de tamantildeo mediano (26-27 cm de largo 150 g de peso)
de color gris con manchas negras (Figura 8)
Distribucioacuten Desde Arica a Tierra del Fuego Es muy abundante en Chile central
desde la costa hasta la cordillera
Haacutebitat Zona costera valles campos y bosques hasta unos 2000 msnm
Comportamiento Es frecuente en jardines y calles arboladas Generalmente se le
encuentra en parejas o bandadas pequentildeas El periacuteodo reproductivo coincide con el
inicio de la primavera hasta mediados de verano Durante estos meses lleva a cabo dos
y hasta tres posturas de dos huevos cada una Anida generalmente en arbustos o aacuterboles
bajos cercanos a una fuente de agua construyendo una base de palitos muy baacutesica Los
huevos son blancos lisos y de tamantildeo promedio de 29 x 22 mm A comienzo del
otontildeo cuando los pichones ya vuelan se pueden ver grandes bandadas familiares de
hasta 200 paacutejaros cruzando los campos de un lugar a otro en busca de su alimento
consistente principalmente en semillas que encuentran en el suelo Es un ave de vuelo
23
raacutepido con gran capacidad de maniobrabilidad y muy desconfiada Su estado de
conservacioacuten es sin problemas (Hoffmann y Lazo 2002)
24
3 HIPOacuteTESIS
Los paraacutemetros hematoloacutegicos (tamantildeo y concentracioacuten de gloacutebulos rojos) de
aves y mamiacuteferos cambiaraacuten de acuerdo a las exigencias energeacuteticas impuestas por su
modo de vida y lo haraacuten en conjunto con los paraacutemetros pulmonares
Seguacuten esto se puede predecir que
Las aves y mamiacuteferos voladores (de alta exigencia energeacutetica) deberiacutean tener
una mayor concentracioacuten de gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar y gloacutebulos rojos de
menor tamantildeo que aquellos no voladores (de baja exigencia energeacutetica) y esto se
asociaraacute a una mayor capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
5 OBJETIVO GENERAL
1 Estimar y comparar los paraacutemetros hematoloacutegicos en aves y mamiacuteferos de
distinto requerimiento energeacutetico
2 Relacionar los paraacutemetros hematoloacutegicos con paraacutemetros morfoloacutegicos
pulmonares asociados a la difusioacuten de oxiacutegeno
6 OBJETIVOS ESPECIacuteFICOS
1 Determinar el tamantildeo de los gloacutebulos rojos seguacuten longitud y diaacutemetro en las
distintas especies
2 Determinar el VGA (hematocrito) capilar pulmonar con el meacutetodo de conteo de
puntos en las distintas especies
3 Relacionar los hallazgos hematoloacutegicos con las caracteriacutesticas pulmonares de las
especies analizadas
25
7 MATERIAL Y MEacuteTODOS
71 Modelos animales
En este estudio se trabajoacute con cinco especies de mamiacuteferos
a) No voladores (3) Abrothrix andinus (masa corporal = 255 plusmn 19 g) Abrothrix
olivaceus (masa corporal = 263 plusmn 20 g) Phyllotis darwini (masa corporal = 7536 plusmn
496 g)
b) Voladores (2) Tadarida brasiliensis (masa corporal = 113 plusmn 05 g) y Myotis
chiloensis (masa corporal = 60 plusmn 010 g)
Y con dos especies de aves Zenaida auriculata (voladora) (masa corporal = 1411 plusmn
155 g) y Nothoprocta perdicaria (masa corporal = 39833 plusmn 1170 g) (de vuelo
ocasional)
Las aves y roedores utilizados en este estudio fueron capturados con trampas
Sherman o redes de niebla y transportados inmediatamente al laboratorio durante la
primavera y el verano Los murcieacutelagos fueron donados por el Instituto de Salud
Puacuteblica de Chile
72 Disentildeo experimental
Se capturaron 3 animales adultos de cada especie durante la misma eacutepoca del
antildeo Los animales se pesaron y luego fueron sacrificados mediante la exposicioacuten a una
caacutemara de 100 C02 o por una sobredosis de anesteacutesico por inyeccioacuten intraperitoneal
seguacuten las normas del Comiteacute de Eacutetica de la Facultad de Ciencias de la Universidad de
Chile La traacutequea cervical fue canulada y se realizoacute una incisioacuten caudal al xifoesternoacuten
puncionando cuidadosamente el diafragma a cada lado de la liacutenea media produciendo
un neumotoacuterax y colapso pulmonar Los pulmones fueron fijados in situ mediante una
perfusioacuten intratraqueal por gravedad con glutaraldehiacutedo al 23 en buffer fosfato pH
74 Cuando la solucioacuten fijadora rebasoacute el nivel de la traacutequea se realizoacute una ligadura
26
craneal a la caacutenula e inmediatamente despueacutes los pulmones fueron removidos y
sumergidos en fijador (glutaraldehiacutedo 23) a 4ordm C por un miacutenimo de dos horas
Para el estudio de microscopiacutea electroacutenica de transmisioacuten (MET) se realizaron
cortes de pulmoacuten de cada loacutebulo de los que se obtuvieron trozos pequentildeos de 1 a 2 mm
de espesor que fueron lavados por un miacutenimo de dos horas en una solucioacuten buffer a
4ordmC y fijados en tetroacutexido de osmio al 1 por 1 hora a 4ordmC Luego el tejido fue
deshidratado en alcohol de graduacioacuten creciente (comenzando al 30) previo a la
infiltracioacuten y embebimiento en epon construyendo cubos de 2 a 3 mm3 de los cuales se
obtuvieron cortes semifinos de 1microm tentildeidos con azul de toluidina al 1 De ellos se
obtuvieron cortes finos de 60-90 nm de grosor montados en grillas de 200 Mesh y
contrastados con citrato de plomo Los cortes semifinos se fotografiaron a traveacutes de
microscopio oacuteptico y los cortes finos se fotografiaron a traveacutes de MET a distintas
magnificaciones con el fin de observar adecuadamente las estructuras
La estimacioacuten del hematocrito del capilar pulmonar se hizo mediante el sistema
de conteo de puntos considerando la foacutermula propuesta por Weibel (19701971) en las
imaacutegenes que mostraban los capilares pulmonares como Hto = pe(pe + pl) donde pe y
pl son el nuacutemero de puntos de una grilla donde intersectan los eritrocitos y el plasma
respectivamente Asimismo el diaacutemetro (De) y la longitud del eje transversal de los
eritrocitos (Te) se midioacute utilizando un software de medidas morfomeacutetricas (Scion
Imagetrade) Para los efectos praacutecticos el diaacutemetro se definioacute como la longitud del eje
mayor siguiendo la curvatura de la ceacutelula y el eje transversal trazado
perpendicularmente al punto medio del diaacutemetro (Figura 9)
27
Figura 9- Capilar pulmonar y gloacutebulos rojos (A) el murcieacutelago Tadarida brasiliensis
(7000X) y (B) la perdiz Nothoprocta perdicaria (1500X)
28
73 Anaacutelisis
Los datos de Hematocrito y tamantildeo de los gloacutebulos rojos de mamiacuteferos y aves
fueron analizados mediante pruebas de Kruskall-Wallis y Wilcoxon-Mann-Whitney
respectivamente La distribucioacuten de frecuencias de los valores de hematocrito (es decir
nuacutemero de capilares con un hematocrito particular) entre las especies estudiadas se
comparoacute con una prueba de χ 2 para ambos taxones
Para explorar las posibles relaciones entre paraacutemetros pulmonares y
hematoloacutegicos los datos presentes de diaacutemetro de gloacutebulos rojos y los datos publicados
de densidad de superficie respiratoria y grosor de la barrera alveacuteolo-capilar de los
mismos individuos de cada especie (Canals et al 2005b Figueroa et al 2007) fueron
analizados por medio de anaacutelisis de cluster y anaacutelisis de componentes principales
basado en valores estandarizados para cada taxoacuten (aves y mamiacuteferos) La relacioacuten entre
el tamantildeo de los gloacutebulos rojos y la capacidad de difusioacuten masa-especiacutefica de oxiacutegeno
de la barrera aire-sangre (DLO2Mb) se estudioacute con anaacutelisis de correlacioacuten y regresioacuten
29
8 RESULTADOS
No se encontraron diferencias estadiacutesticas en el hematocrito capilar pulmonar
(χ2
4 = 667 P = 0155 y Z = 0567 P =0564 en Kruskall-Wallis y en las pruebas de
Wilcoxon en mamiacuteferos y aves respectivamente) (Tabla 1) Sin embargo en las aves
se encontroacute una distribucioacuten maacutes simeacutetrica que en mamiacuteferos (χ 2
20 = 4105 P = 00037
Figura 10) Si bien los mamiacuteferos tienen una asimetriacutea negativa en la frecuencia de la
distribucioacuten capilar de hematocrito (-047 en promedio) las aves no mostraron asimetriacutea
(00032) En ambos grupos taxonoacutemicos las distribuciones de frecuencia en las
especies fueron marginalmente diferentes (χ 2
12 = 2071 P = 006 y χ
2 4 = 851 P = 007
en mamiacuteferos y aves respectivamente) aunque esto no tuvo una clara relacioacuten
taxonoacutemica Considerando el segmento de capilar individual como unidad de estudio
el rango de hematocrito capilar pulmonar osciloacute entre 0 y 99 en los mamiacuteferos y entre
0 y 89 en las aves
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
2
UNIVERSIDAD DE CHILE
FACULTAD DE CIENCIAS VETERINARIAS Y PECUARIAS
ESCUELA DE CIENCIAS VETERINARIAS
CAMBIOS HEMATOLOacuteGICOS EN AVES Y MAMIacuteFEROS DE
DISTINTO REQUERIMIENTO ENERGEacuteTICO Y SU RELACIOacuteN
CON LA CAPACIDAD DE DIFUSIOacuteN DE OXIacuteGENO EN EL
PULMOacuteN
CARMEN SONIA DONOSO MOYA
NOTA FINAL helliphelliphelliphelliphelliphelliphellip
NOTA FIRMA
PROFESOR GUIacuteA MAURICIO CANALS LAMBARRI ------------ ------------------
PROFESOR CONSEJERO RICARDO OLIVARES PEacuteREZ - MONTT ------------- --------------------
PROFESOR CONSEJERO ANA MARIA RAMIacuteREZ KAMANN -------------- -------------------
-
SANTIAGO CHILE
2011
Memoria para optar al Tiacutetulo
Profesional de Meacutedico Veterinario
Departamento de Ciencias Bioloacutegicas
3
ABSTRACT
Hematological parameters of birds and mammals seem to respond to
environmental requirements such as hypoxia at high altitude and the energetic demands
of locomotion and flight In this work the hypothesis is that lung capillary hematocrit
and red blood size may be influenced by the energetic requirements of flight Also
propose that hematological parameters should vary together with the morphological
parameters that determine oxygen diffusion capacity The red blood cell size and the
local characteristics of the pulmonary capillary hematocrit were analyzed correlating
these with the pulmonary factors that determine the oxygen diffusion capacity In this
study were included seven species non-flying and flying birds and mammals with
different energetic requirements The capillary hematocrit was not different in each
taxon but the red blood cell size was smaller in flying mammals and birds than non-
flying ones Correlation of erythrocyte size with the diffusing characteristics of the
lungs produced a non- phylogenetic clustering with a group constituting by the bats and
Z auriculata revealing similar functional response in unrelated species Finally in
mammals a negative correlation between the red blood cell size and the mass-specific
oxygen diffusion capacity was obtained These results suggest that the direction of the
hematological and pulmonary adjustments is governed mainly by the requirements of
flight independent of phylogenetic origin of the species studied
4
RESUMEN
Los paraacutemetros hematoloacutegicos y pulmonares parecen responder a las exigencias
ambientales como la hipoxia y la alta altitud y a los requerimientos energeacuteticos de la
locomocioacuten En este trabajo se sometioacute a prueba la hipoacutetesis que el hematocrito del
capilar pulmonar y el tamantildeo del gloacutebulo rojo pueden ser influidos por los
requerimientos energeacuteticos del vuelo Tambieacuten se propuso que los paraacutemetros
hematoloacutegicos variacutean en conjunto con los paraacutemetros que determinan la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno Se analizoacute el tamantildeo del gloacutebulo rojo y las caracteriacutesticas locales
del hematocrito capilar pulmonar correlacionaacutendolos con los factores pulmonares que
afectan la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno Se analizaron siete especies (aves y
mamiacuteferos) de diferentes requerimientos energeacuteticos corredores y voladores El
hematocrito capilar pulmonar no mostroacute diferencias significativas en aves ni en
mamiacuteferos El tamantildeo del gloacutebulo rojo fue menor en los mamiacuteferos y en aves voladoras
con respecto a sus pares no voladores La respuesta conjunta del gloacutebulo rojo la
superficie respiratoria y la membrana alveacuteolo-capilar mostroacute un agrupamiento no
filogeneacutetico donde se destaca un grupo compuesto por mamiacuteferos y aves de vuelo
activo (dos murcieacutelagos Tadarida brasiliensis y Myotis chiloensis y la toacutertola Zenaida
auriculata) Finalmente en mamiacuteferos se obtiene una relacioacuten inversa entre la
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno y el tamantildeo del gloacutebulo rojo En definitiva los
hallazgos sugieren la existencia de ajustes funcionales hematoloacutegicos y pulmonares
como una respuesta conjunta a las exigencias del vuelo independientes de su origen
filogeneacutetico
5
IacuteNDICE
1 Introduccioacutenhelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip5
2 Revisioacuten Bibliograacuteficahelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip8
21 Caracteriacutesticas de los eritrocitoshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip8
22 Hematocritohelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip9
23 Respuestas Hematoloacutegicashelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip10
24 Caracteriacutesticas bioloacutegicas de las especies estudiadashelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip11
A) Roedoreshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip11
B) Quiroacutepteroshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip16
C) Aveshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip20
3 Hipoacutetesishelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip23
4 Objetivo Generalhelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip23
5 Objetivos Especiacuteficoshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip23
6 Material y Meacutetodoshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip24
61 Modelos Animaleshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip24
62 Disentildeo experimentalhelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip24
63 Anaacutelisishelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip27
7 Resultadoshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip28
8 Discusioacutenhelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip39
9 Conclusioneshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip43
10 Bibliografiacuteahelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip45
6
1 INTRODUCCIOacuteN
Los requerimientos energeacuteticos variacutean de acuerdo al modo de vida
caracteriacutesticas del haacutebitat y distribucioacuten de cada especie Esto se traduce en una serie de
adaptaciones especiacuteficas que se manifiestan como cambios en la fisiologiacutea de los
individuos que les permitan sobrevivir en su medio ambiente y desenvolverse en eacutel
Los animales endotermos dependen del metabolismo aeroacutebico por lo que el
oxiacutegeno es vital desde su adquisicioacuten hasta su entrega en los tejidos Los valores de los
paraacutemetros hematoloacutegicos de aves y mamiacuteferos responden a las exigencias
medioambientales tales como la hipoxia en la altura y a las exigencias energeacuteticas de la
locomocioacuten y el vuelo (Novoa et al 2003) Por ejemplo se ha reportado un menor
volumen de masa promedio de eritrocitos para mamiacuteferos pequentildeos de alta altitud
(Thomomys) en relacioacuten con mamiacuteferos que habitan ambientes a nivel del mar
(Lechner 1976) Del mismo modo Rosenmann y Ruiz (1993) informan que Abrothrix
andinus que habita a maacutes de 2000 msnm presenta un alto recuento de gloacutebulos
rojos alta concentracioacuten de hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa del
volumen celular durante las temporadas de alto requerimiento energeacutetico mientras que
el hematocrito se mantiene constante durante todo el antildeo Asimismo el hematocrito de
las especies de alta altitud parece ser similar al de especies que habitan en altitudes
bajas (Morrison et al 1963a 1963b Rosenmann y Ruiz 1993) Por otra parte fetos de
ovejas gestantes que habitan ambientes de alta altitud presentan menor crecimiento
fetal y menor peso al nacimiento que los fetos de hembras de baja altitud aunque el
peso de la placenta es mayor en los fetos de hembras de alta altitud (Parraguez et al
2005)
En aves con alta tolerancia a la hipoxia (Novoa et al 1991) la respuesta
hematoloacutegica a gran altura todaviacutea es motivo de controversia Las aves nativas de alta
7
altitud poseen mayor concentracioacuten de hemoglobina mayor recuento globular y mayor
volumen globular aglomerado (VGA) que aquellas de baja altitud (Carey y Morton
1976 Keys et al 1986) Sin embargo otros autores han comunicado valores de
paraacutemetros hematoloacutegicos similares pero con diferencias en la afinidad oxiacutegeno-
hemoglobina (Black y Tenney 1980) Carpenter (1975) y Viscor et al (1985)
argumentaron que el hematocrito de las aves se relaciona maacutes con la altitud de vuelo
que con su distribucioacuten
Los valores de los paraacutemetros hematoloacutegicos no responden a las demandas
ambientales y energeacuteticas aisladamente sino en conjunto con las modificaciones
respiratorias y cardiovasculares (Carey y Morton 1976 Viscor et al 1985 Viscor y
Fuster 1987)
En relacioacuten a las demandas del vuelo las aves presentan varias adaptaciones
tales como un eficiente sistema de corriente cruzada en su viacutea aeacuterea elevado volumen
corriente bajos tiempos de circulacioacuten maximizando la utilizacioacuten de los factores
hematoloacutegicos en la adquisicioacuten de oxiacutegeno grandes superficies respiratorias y finas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b Figueroa et al 2007) En forma
similar los murcieacutelagos muestran numerosos refinamientos en el disentildeo cardiovascular
y respiratorio Estos incluyen gran corazoacuten y elevado volumen expulsivo (Canals et al
2005a Juumlrgens et al 1981) pequentildeo tamantildeo de eritrocitos (Wolk y Bogdanowics
1987 Neuweiler 2000) altas concentraciones de hemoglobina y alta capacidad de
transporte de oxiacutegeno (Wolk y Bogdanowics 1987) y la optimizacioacuten de paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten como volumen pulmonar densidad de superficie respiratoria y
grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Lechner 1985 Maina 1998 2000a 2000b Maina
et al 1991 Canals et al 2005b Figueroa et al 2007)
8
En el pulmoacuten los paraacutemetros hematoloacutegicos pueden variar por la particularidad
natural del paso de la sangre a traveacutes de una compleja red de capilares (Baumgartner et
al 2004) y por las diferencias en la velocidad relativa del plasma y de los eritrocitos
(Rapaport et al 1996 Hsia et al 1999) Se ha reportado ademaacutes un aumento
progresivo de dos a tres veces la capacidad de difusioacuten pulmonar del reposo al ejercicio
(Hsia et al 1995 1999)
En esta memoria de tiacutetulo se propone como hipoacutetesis que el hematocrito capilar
pulmonar y el tamantildeo del gloacutebulo rojo pueden ser influenciados por el requerimiento
energeacutetico del vuelo Ademaacutes que los paraacutemetros hematoloacutegicos pueden variar en
conjunto con los paraacutemetros morfoloacutegicos que determinan la capacidad de difusioacuten de
oxiacutegeno
9
2 REVISIOacuteN BIBLIOGRAacuteFICA
2 1 Caracteriacutesticas de los eritrocitos
La sangre es un tejido conectivo especializado que se compone de distintos
elementos como gloacutebulos rojos o eritrocitos gloacutebulos blancos o leucocitos y plaquetas
que se encuentran suspendidos en el plasma En animales endotermos la sangre aporta a
cada ceacutelula agua oxiacutegeno electrolitos nutrientes y hormonas necesarias para su
funcionamiento normal y a su vez transporta gases hacia los oacuterganos de excrecioacuten
Los gloacutebulos rojos de los mamiacuteferos son discos redondos y levemente
bicoacutencavos a excepcioacuten de los cameacutelidos que tienen gloacutebulos rojos ovalados (Schmidt-
Nielsen 1997) El diaacutemetro del eritrocito es caracteriacutestico para cada especie en los
mamiacuteferos estaacute entre 5 a 10 microm (Schmidt-Nielsen 1997) no existiendo relacioacuten entre el
tamantildeo corporal y el tamantildeo del eritrocito El eritrocito de los mamiacuteferos carece de
nuacutecleo todos los demaacutes vertebrados tienen gloacutebulos rojos nucleados (Schalm 1964) y
son generalmente ovalados y de mayor tamantildeo que en los mamiacuteferos
Su principal funcioacuten es el transporte de hemoglobina para entregar a los tejidos
el oxiacutegeno necesario para su funcionamiento metaboacutelico adecuado En su interior la
hemoglobina estaacute en un ambiente de pH ligeramente maacutes aacutecido que el plasma lo que
aumenta su eficacia como pigmento respiratorio Ademaacutes el eritrocito contribuye al
volumen sanguiacuteneo participando en la dinaacutemica de la circulacioacuten sanguiacutenea Este
uacuteltimo en vertebrados como anfibios reptiles aves y mamiacuteferos en general representa
entre 5 a 10 del peso corporal (Randall et al 1998)
En aves y mamiacuteferos existe una divisioacuten del corazoacuten y separacioacuten entre
circulacioacuten sisteacutemica y pulmonar con grandes diferencias de presioacuten entre ambos
circuitos La circulacioacuten pulmonar difiere de la sisteacutemica en que la resistencia total es
10
menor la presioacuten sanguiacutenea puede entonces ser maacutes baja y las arterias pulmonares
tienen paredes maacutes delgadas (Schmidt-Nielsen 1997)
22 Hematocrito
El Hematocrito es el meacutetodo utilizado para obtener el volumen globular
aglomerado o VGA El teacutermino hematocrito corresponde al porcentaje de volumen de
los eritrocitos en la sangre (Schmidt-Nielsen 1997 Randall et al 1998) Este es
considerablemente inferior al valor calculado con los datos sobre volumen plasmaacutetico y
con el hematocrito de la sangre venosa (Schalm 1964) La sangre de los vasos
pequentildeos arrojan un hematocrito capilar inferior a la del corazoacuten o los grandes vasos
(Schalm 1964 Randall et al 1998) Por ejemplo se han encontrado los siguientes
valores de hematocrito en diversos oacuterganos y tejidos del perro con hematocrito de
sangre venosa de 43 bazo 80 hiacutegado 40 pulmones 35 corazoacuten y muacutesculos
esqueleacuteticos 20-25 rintildeoacuten viacuteas gastrointestinales y cerebro 15-20 (Schalm 1964)
El meacutetodo comuacuten para la determinacioacuten del hematocrito es el Hematocrito de
Wintrobe (Schalm1964) sin embargo existen otras teacutecnicas como el microhematocrito
cuyas ventajas son obtener valores de volumen globular maacutes exactos y constantes
menor tiempo de obtencioacuten de resultados y menor cantidad de sangre requerida para la
muestra El hematocrito es un procedimiento exacto y praacutectico para medicioacuten del
hematocrito venoso o capilar (Schalm 1964) Ademaacutes existen paraacutemetros
morfomeacutetricos para la determinacioacuten del hematocrito a traveacutes de microscopiacutea
electroacutenica por meacutetodos estereoloacutegicos A traveacutes de conteo de puntos aleatorios que
caen sobre los eritrocitos (Pe) y sobre el plasma (Ppl) podemos estimar el hematocrito
intracapilar mediante la foacutermula (Figura 1) Hc = Pe (Pe+Ppl)=PePc (Weibel
19701971)
11
Figura 1- Gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar de un ave (8000X)
23 Respuestas Hematoloacutegicas
Las diferentes exigencias metaboacutelicas entre los individuos se relacionan en gran
medida al ambiente en que se desarrollan y al tipo de actividad que estos desempentildean
El tamantildeo corporal el vuelo y la altitud influyen en los requerimientos energeacuteticos de
los individuos (Canals et al 2005b Schmidt-Nielsen 1997)
En ambientes de alta altitud la presioacuten parcial de oxiacutegeno (pO2) disminuye
como consecuencia de la disminucioacuten de la presioacuten baromeacutetrica (Novoa et al 2003)
La presioacuten criacutetica de oxiacutegeno (Pc) puede ser modificada por varios factores
tanto exoacutegenos como endoacutegenos entre ellos el pO2 ambiental la temperatura ambiente
el efecto de eacutesta sobre la temperatura corporal y el consumo de O2 La Pc se relaciona
con el haacutebitat de los animales por ejemplo animales que viven en ambientes con altas
presiones parciales de oxigeno tienen mayor metabolismo que aquellos que habitan
ambientes con menor pO2 (Novoa et al 2003)
N
E
P
E
N Nuacutecleo
E Eritrocito
P Plasma
12
En murcieacutelagos y mamiacuteferos no voladores se observa una buena correlacioacuten
entre el diaacutemetro de los eritrocitos y el tamantildeo corporal en ambos grupos Mientras maacutes
pequentildeo el animal maacutes pequentildeos seraacuten los gloacutebulos rojos (Juumlrgens et al 1981) Una
correlacioacuten inversa entre tamantildeo y nuacutemero de eritrocitos se ha reportado previamente en
peces anfibios mamiacuteferos y reptiles lo que lleva a concluir que esta relacioacuten es comuacuten
para los vertebrados (Ruiz et al 1993)
Las aves nativas de alta altitud poseen mayor concentracioacuten de hemoglobina
mayor recuento globular y mayor porcentaje de hematocrito que aquellas de baja altitud
Carey y Morton (1976) han reportado porcentajes de hematocrito en general sobre 50
para aves salvajes Sin embargo en las aves otros factores afectan tambieacuten estos
paraacutemetros como es el nivel de actividad y la deshidratacioacuten durante el vuelo las bajas
temperaturas ambientales e incluso diferencias sexuales en los niveles de hemoglobina y
hematocrito que podriacutean tener relacioacuten con la temporada reproductiva (Novoa et al
2003)
Finalmente a nivel hematoloacutegico aves y mamiacuteferos comparten rasgos
semejantes Especies de alta y de baja altitud presentan valores similares en la mayoriacutea
de los paraacutemetros hematoloacutegicos sin embargo en ambos grupos la afinidad de la
hemoglobina por oxiacutegeno parece jugar un rol preponderante ya que generalmente es
mayor en especies de altura (Novoa et al 2003)
24 Caracteriacutesticas bioloacutegicas de las especies estudiadas
A) ROEDORES
Son el orden de mamiacuteferos maacutes abundante Se caracterizan por presentar dos
dientes incisivos en el maxilar inferior con un amplio espacio entre eacutestos y los molares
que les permiten roer (Muntildeoz-Pedreros 2000)
13
a) Abrothrix andinus (Laucha Andina)
httpwwwfotonaturalezacldatamedia2raton-andinojpg
Figura 2- Abrothrix andinus
Biologiacutea y fisiologiacutea Es un roedor de pequentildeo tamantildeo (Figura 2) En condiciones de
exposicioacuten al friacuteo y con baja calidad de alimento ocurren cambios raacutepidos en la
morfologiacutea de su tracto digestivo En su ambiente natural aumenta tanto su metabolismo
energeacutetico peso independiente como el tamantildeo de sus caacutemaras digestivas en fase con
los meses de invierno posiblemente por un mecanismo compensatorio de alta
plasticidad que impide un desbalance de materia y energiacutea De esta forma el alto costo
metaboacutelico bajo condiciones invernales se compensariacutea con el alto consumo de
alimento asociado al gran desarrollo de las caacutemaras digestivas a los altos
requerimientos de energiacutea yo a la baja calidad de la dieta Asiacute durante el invierno
presenta una significativa disminucioacuten de la masa corporal (Muntildeoz-Pedreros 2000)
Distribucioacuten Se distribuye desde la IV Regioacuten hasta la Regioacuten Metropolitana
Haacutebitat Zonas andinas arenosas o rocosas con vegetacioacuten baja alta altitud entre los
3500 y 4600 msnm es un visitante ocasional del matorral escleroacutefilo del centro de
Chile (Canals et al 2005b)
14
b) Abrothrix olivaceus (Laucha Olivaacutecea)
httpwwwfotonaturalezacldatamedia2IMG_0162_2jpg
Figura 3 Abrothrix olivaceus
Biologiacutea y fisiologiacutea Pequentildeo roedor su cola es maacutes pequentildea que su cuerpo tiene
orejas pequentildeas y ojos medianos su pelaje es fino de color grisaacuteceo pesa 303g plusmn 30g
(Figura 3)
Distribucioacuten Se encuentra en el norte y centro de Chile desde Tarapacaacute (I Regioacuten) a
Tierra del Fuego (XII Regioacuten)
Haacutebitat Praderas montes bosques y aacutereas pedrosas desde 2500 msnm (Canals et al
2005b)
Comportamiento Es omniacutevoro Se alimenta de frutos que caen de los aacuterboles (Peumo
Belloto) insectos u otros invertebrados Invade las construcciones humanas rurales
atacando las siembras de granos y sus depoacutesitos Se mimetiza con el ambiente cuando se
siente perseguido entre sus reacciones de defensa destacan reflejos automaacuteticos de
muerte simulada (inmovilizacioacuten) Su mayor actividad diurna es en verano (45)
disminuyendo en otontildeo y hacieacutendose miacutenima en invierno (27) Prefiere cuevas
subterraacuteneas aacutereas protegidas o bajo grandes rocas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
15
c) Phyllotis darwini (Lauchoacuten Orejudo de Darwin)
httpwwwecuadorcienciaorgimageszoologiaphyllotis-darwini2jpg
Figura 4- Phyllotis darwini
Biologiacutea y fisiologiacutea Roedor robusto con cola larga ojos y pabellones auriculares
grandes (maacutes de 20 mm) Molares bajos El pelaje es largo y sedoso con un claro
dominio de los pigmentos de color cafeacute El dorso es de tonalidad bruna con importancia
variable de las eumelaninas negras seguacuten edad y subespecie En general los juveniles
son grisaacuteceos y los adultos cafeacute-ocres El pecho y abdomen son muy claros
amarillentos u ocraacuteceos En el matorral escleroacutefilo de Santiago los adultos pesan 615 plusmn
31g (Figura 4)
Distribucioacuten Peruacute Bolivia y Argentina En Chile desde Tarapacaacute (I Regioacuten) hasta
Malleco (IX Regioacuten) desde el nivel del mar hasta 4800 m de altitud
Haacutebitat Vive siempre en zonas con vegetacioacuten baja
Comportamiento Es de gran actividad nocturna por su capacidad de correr trepar a
las ramas y desplazarse en un amplio radio de accioacuten Su tracto intestinal estaacute adaptado
para una gran variedad de alimentos De gran actividad y extenso radio de accioacuten Es un
animal de gran vivacidad y velocidad de reaccioacuten Busca la proteccioacuten de piedras y
rocas Posee estrategias termorreguladoras conductuales condicionadas por su pequentildeo
16
tamantildeo (alto gasto de energiacutea peso-especiacutefico) haacutebitat climaacuteticamente variable
condicioacuten de especie no migratoria buena oferta alimentaria que permite la coexistencia
intraespeciacutefica Estas estrategias conductuales le impulsan a agruparse y construir nidos
en condiciones de baja temperatura Por el contrario no se agrega ni ocupa nidos a
temperaturas altas Construye un nido esfeacuterico de fibras vegetales en una rendija rocosa
que le sirve ademaacutes de refugio para los adultos Suele ocupar galeriacuteas abandonadas de
Cururo (Spalacopus cyanus) y Degu (Octodon degus)
El periacuteodo reproductivo se presenta entre agosto y febrero en Fray Jorge y entre
septiembre y marzo en Concepcioacuten El tamantildeo de camada fluctuacutea entre cuatro y ocho
criacuteas En el matorral escleroacutefilo se establece una densidad promedio de 207 indhaacute
donde es el micromamiacutefero maacutes abundante Es una especie esencialmente herbiacutevora
pero en primavera consume una pequentildea porcioacuten de insectos la que incrementa en
verano Fuertemente depredado aparecen sus restos en forma muy frecuente en
regurgitados de aves rapaces nocturnas (Lechuza Comuacuten Tyto alba y Pequeacuten Athene
cunicularia) y en heces de Zorros (Pseudolapex spp) Tambieacuten es consumido por el
Quique (Galictis cuja) Es parasitado por el oxiurido Syphacia phyllotios Su eacutexito en
haacutebitat xeacutericos pareciera explicarse no soacutelo por adaptaciones etoloacutegicas y ecoloacutegicas
sino que tambieacuten por especializaciones fisioloacutegicas eficientes en la conservacioacuten de
agua corporal (evaporacioacuten pulmocutaacutenea 234 mg H2Ogh) Posee una capacidad de
concentracioacuten renal que implica un alto grado de especializacioacuten fisioloacutegica de la viacutea
renal (concentracioacuten urinaria miacutenima 850 mOsmkg) Su estado de conservacioacuten es sin
problemas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
Subespecies Existen unas ocho subespecies cuatro de ellas en Chile Phyllotis darwini
rupestris Phyllotis darwini darwini Phyllotis darwini boedeckeri y Phyllotis darwini
fulvescens P d rupestris se distribuyen en el sur de Peruacute suroeste de Bolivia oeste de
17
Argentina en Chile entre la Primera Regioacuten y las provincias de El Loa y Antofagasta (II
Regioacuten) P d darwini desde la Provincia de Choapa (IV Regioacuten) hasta la Regioacuten
Metropolitana P d boedeckeri ha sido capturado en las provincias de Cauquenes (VII
Regioacuten) y Ntildeuble (VIII Regioacuten) P d fulvescens en la provincia de Malleco (IX Regioacuten)
(Mann 1978)
B) QUIROacutePTEROS
El nombre Chiroptera significa literalmente manos aladas Uacutenicos mamiacuteferos
que tienen la capacidad de volar y ademaacutes desenvolverse sin ninguacuten problema en la
oscuridad gracias a un sistema de radar que se los permite Son los conocidos
murcieacutelagos que en Chile son pequentildeos y se alimentan de insectos o sangre
a) Myotis chiloensis (Murcieacutelago Oreja de Ratoacuten)
http3bpblogspotcom_ymTzcYSL6BwR2Fa-0HkLyIAAAAAAAAAA4pqCk4kg6nggs1600myotis+chiloensisjpg
Figura 5- Myotis chiloensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la familia Vespertilionidae Es un murcieacutelago
pequentildeo endeacutemico de Chile aproximadamente de 9 cm de largo y 6 g de peso corporal
(Mann 1978 Gantz y Martiacutenez 2000) Entre las caracteriacutesticas craneanas cobran
especial importancia diagnoacutestica los 38 dientes cuyo nuacutemero es el maacuteximo que aparece
en los murcieacutelagos En el sedoso pelaje de este pequentildeo murcieacutelago chileno
predominan pigmentos brunos y ocres del grupo de las feomelanina El color de los
especiacutemenes variacutea entre liacutemites muy amplios de acuerdo con las condiciones
18
ambientales de su aacuterea de vida Su cola larga se encuentra incluida totalmente en el
uropatagio (Figura 5)
Distribucioacuten Myotis chiloensis se distribuye a lo largo de todo Chile continental desde
la frontera con el Peruacute hasta el estrecho de Magallanes (Mann 1978) Endeacutemico de
nuestro paiacutes M ch atacamensis se distribuye desde el sur del Peruacute y norte de Chile
hasta la IV Regioacuten M ch chiloensis desde la IV hasta la XII Regioacuten
Haacutebitat Se encuentra en vegetacioacuten cercana a cursos de agua en zonas aacuteridas (M
chiloensis atacamensis) y semiaacuteridas o en matorrales sabanas y bosques huacutemedos
preferentemente en zonas costeras del sur de Chile (M chiloensis chiloensis) Se supone
que es bastante abundante en Tierra del Fuego pero sus haacutebitos nocturnos y su
presencia en el bosque hacen que no haya un gran volumen de informacioacuten acerca de
esta especie
Comportamiento Su actividad diaria se traduce en un periacuteodo de alimentacioacuten y vuelo
de tres horas y otro de permanencia en su refugio de aproximadamente 21 horas
Durante el diacutea se refugia en las fisuras de la corteza de los aacuterboles techos de
construcciones y cuevas rocosas en la zona costera del aacuterea septentrional de su
distribucioacuten Debido a su reducido tamantildeo corporal y una tasa metaboacutelica maacutes baja que
la liacutenea de la endotermia caeriacutea en sopor diariamente Posee superficies alares cortas y
anchas (baja carga alar) lo que se traduce en un vuelo lento y de alta maniobrabilidad
Esto facilita la captura de sus presas en vuelo La dieta es exclusivamente insectiacutevora
depredando en el sur de Chile preferentemente sobre diacutepteros del grupo Nematocera
Paren una sola criacutea (caracteriacutestica propia del geacutenero)
Subespecies Chile posee dos subespecies M ch atacamensis actualmente reconocida
como especie plena y M ch chiloensis M ch chiloensis es clasificada como de Menor
19
Riesgo casi amenazado es decir se aproxima a ser Vulnerable M ch atacamensis es
clasificada como Vulnerable (Gantz y Martiacutenez 2000)
b) Tadarida brasiliensis (Murcieacutelago Coludo)
httpwwwificcclwebfm_send58
Figura 6- Tadarida brasiliensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la Familia Molossidae es un microquiroacuteptero
neotropical de tamantildeo grande con un tamantildeo de 105 mm y un peso promedio de 138 g
Tiene como caracteriacutestica el extremo de su cola liberado de la membrana uropatagial
de ahiacute el nombre de murcieacutelago de ldquocola librerdquo El pelaje es corto y sedoso de un color
general cafeacute oscuro grisaacuteceo La longitud total de este murcieacutelago puede llegar a 95 mm
donde la cola mide hasta 36 mm (Figura 6)
Distribucioacuten Se distribuye en la regioacuten neotropical estaacute presente en Centro Ameacuterica
(de Costa Rica al sur) y Sudameacuterica hasta Chile y Argentina En Chile se distribuye
desde Arica hasta Valdivia
Haacutebitat Se caracteriza por estar fuertemente relacionado con el hombre usualmente
coloniza edificios urbanos (Canals et al 2005b Gantz y Martiacutenez 2000 Mann 1978)
vive en los tejados y piezas abandonadas tambieacuten en aacuterboles huecos y cuevas desde la
20
costa hasta los 1000 msnm en la Cordillera de los Andes T brasiliensis ha sido
reportado volando sobre los 3000 msnm durante migracioacuten (Canals et al 2005b)
Comportamiento Mamiacutefero de haacutebitos notablemente gregarios es frecuente en
ciudades y poblados Es un murcieacutelago social que se caracteriza por formar grandes
colonias que pueden llegar a 154000 individuos en una caverna en Colorado Estados
Unidos Son principalmente insectiacutevoros aunque en cautiverio pueden adquirir haacutebitos
frugiacutevoros Su dieta consiste en pequentildeas polillas y escarabajos los que atrapa al vuelo
en aacutereas abiertas Las hembras dan a luz una criacutea entre agosto y noviembre Cae en
sopor durante los meses de invierno en el centro y sur de Chile probablemente por las
bajas temperaturas ambientales yo la baja disponibilidad de insectos durante el periacuteodo
invernal Tambieacuten presenta adaptaciones morfoloacutegicas y fisioloacutegicas (mantencioacuten de
caracteres primitivos en las extremidades posteriores) que le permiten una locomocioacuten
cuadruacutepeda siendo esta caracteriacutestica distintiva para esta especie Sus alas son angostas
y largas lo que representa una adaptacioacuten para vuelos directos de alta velocidad y baja
maniobrabilidad Estas caracteriacutesticas de vuelo le permiten desplazamientos migratorios
yo moverse desde las zonas de descanso hasta sus lugares de alimentacioacuten Vuela
grandes distancias durante su alimentacioacuten nocturna aunque permanece periacuteodos breves
de tiempo en vuelo El establecimiento de las poblaciones de T brasiliensis en haacutebitat
xeacutericos se posibilita por presentar adaptaciones de la estructura renal que le permiten
mayores concentraciones de orina conservando mejor el agua corporal Presentando
ademaacutes mayor tolerancia a la privacioacuten hiacutedrica reduciendo la peacuterdida de agua por
evaporacioacuten durante el descanso y vuelo al seleccionar lugares de reposo maacutes friacuteos y
huacutemedos (Gantz y Martiacutenez 2000)
21
C) AVES
a) Nothoprocta perdicaria (Perdiz)
httpwwwavesdechilecl0jpgn064jpg
Figura 7- Nothoprocta perdicaria
Biologiacutea y fisiologiacutea Ave de tamantildeo mediano (30 cm de largo 410 g de peso corporal)
corpulenta de color cafeacute grisaacuteceo con alas cortas y casi sin cola (Figura 7)
Distribucioacuten Desde el riacuteo Huasco a Llanquihue
Haacutebitat Matorrales y pastizales
Comportamiento Prefiere caminar a volar pasa gran parte del tiempo entre los
matorrales y pastizales Vuela soacutelo cuando se siente amenazada hacieacutendolo a distancias
cortas y baja altura mientras lanza gritos fuertes y repetidos Se alimenta de semillas
frutos secos e insectos Se reproduce en primavera construyendo un nido en el suelo
bajo arbustos espesos en los que pone ocho a diez huevos de color cafeacute oscuro brillante
El macho los incuba Los polluelos son autoacutefagos salen a diacuteas de nacidos del nido para
seguir a los padres y alimentarse por siacute solos Su estado de conservacioacuten es sin
problemas Esta ave es endeacutemica de Chile (Hoffmann y Lazo 2002)
22
b) Zenaida auriculata (Toacutertola)
httpwwwricardomollerjensencomdatamedia59328--Torcaza-Zenaida-auriculata-Venado-Tuerto-10-2008-2-bjpg
Figura 8- Zenaida auriculata
Biologiacutea y fisiologiacutea Paloma de tamantildeo mediano (26-27 cm de largo 150 g de peso)
de color gris con manchas negras (Figura 8)
Distribucioacuten Desde Arica a Tierra del Fuego Es muy abundante en Chile central
desde la costa hasta la cordillera
Haacutebitat Zona costera valles campos y bosques hasta unos 2000 msnm
Comportamiento Es frecuente en jardines y calles arboladas Generalmente se le
encuentra en parejas o bandadas pequentildeas El periacuteodo reproductivo coincide con el
inicio de la primavera hasta mediados de verano Durante estos meses lleva a cabo dos
y hasta tres posturas de dos huevos cada una Anida generalmente en arbustos o aacuterboles
bajos cercanos a una fuente de agua construyendo una base de palitos muy baacutesica Los
huevos son blancos lisos y de tamantildeo promedio de 29 x 22 mm A comienzo del
otontildeo cuando los pichones ya vuelan se pueden ver grandes bandadas familiares de
hasta 200 paacutejaros cruzando los campos de un lugar a otro en busca de su alimento
consistente principalmente en semillas que encuentran en el suelo Es un ave de vuelo
23
raacutepido con gran capacidad de maniobrabilidad y muy desconfiada Su estado de
conservacioacuten es sin problemas (Hoffmann y Lazo 2002)
24
3 HIPOacuteTESIS
Los paraacutemetros hematoloacutegicos (tamantildeo y concentracioacuten de gloacutebulos rojos) de
aves y mamiacuteferos cambiaraacuten de acuerdo a las exigencias energeacuteticas impuestas por su
modo de vida y lo haraacuten en conjunto con los paraacutemetros pulmonares
Seguacuten esto se puede predecir que
Las aves y mamiacuteferos voladores (de alta exigencia energeacutetica) deberiacutean tener
una mayor concentracioacuten de gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar y gloacutebulos rojos de
menor tamantildeo que aquellos no voladores (de baja exigencia energeacutetica) y esto se
asociaraacute a una mayor capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
5 OBJETIVO GENERAL
1 Estimar y comparar los paraacutemetros hematoloacutegicos en aves y mamiacuteferos de
distinto requerimiento energeacutetico
2 Relacionar los paraacutemetros hematoloacutegicos con paraacutemetros morfoloacutegicos
pulmonares asociados a la difusioacuten de oxiacutegeno
6 OBJETIVOS ESPECIacuteFICOS
1 Determinar el tamantildeo de los gloacutebulos rojos seguacuten longitud y diaacutemetro en las
distintas especies
2 Determinar el VGA (hematocrito) capilar pulmonar con el meacutetodo de conteo de
puntos en las distintas especies
3 Relacionar los hallazgos hematoloacutegicos con las caracteriacutesticas pulmonares de las
especies analizadas
25
7 MATERIAL Y MEacuteTODOS
71 Modelos animales
En este estudio se trabajoacute con cinco especies de mamiacuteferos
a) No voladores (3) Abrothrix andinus (masa corporal = 255 plusmn 19 g) Abrothrix
olivaceus (masa corporal = 263 plusmn 20 g) Phyllotis darwini (masa corporal = 7536 plusmn
496 g)
b) Voladores (2) Tadarida brasiliensis (masa corporal = 113 plusmn 05 g) y Myotis
chiloensis (masa corporal = 60 plusmn 010 g)
Y con dos especies de aves Zenaida auriculata (voladora) (masa corporal = 1411 plusmn
155 g) y Nothoprocta perdicaria (masa corporal = 39833 plusmn 1170 g) (de vuelo
ocasional)
Las aves y roedores utilizados en este estudio fueron capturados con trampas
Sherman o redes de niebla y transportados inmediatamente al laboratorio durante la
primavera y el verano Los murcieacutelagos fueron donados por el Instituto de Salud
Puacuteblica de Chile
72 Disentildeo experimental
Se capturaron 3 animales adultos de cada especie durante la misma eacutepoca del
antildeo Los animales se pesaron y luego fueron sacrificados mediante la exposicioacuten a una
caacutemara de 100 C02 o por una sobredosis de anesteacutesico por inyeccioacuten intraperitoneal
seguacuten las normas del Comiteacute de Eacutetica de la Facultad de Ciencias de la Universidad de
Chile La traacutequea cervical fue canulada y se realizoacute una incisioacuten caudal al xifoesternoacuten
puncionando cuidadosamente el diafragma a cada lado de la liacutenea media produciendo
un neumotoacuterax y colapso pulmonar Los pulmones fueron fijados in situ mediante una
perfusioacuten intratraqueal por gravedad con glutaraldehiacutedo al 23 en buffer fosfato pH
74 Cuando la solucioacuten fijadora rebasoacute el nivel de la traacutequea se realizoacute una ligadura
26
craneal a la caacutenula e inmediatamente despueacutes los pulmones fueron removidos y
sumergidos en fijador (glutaraldehiacutedo 23) a 4ordm C por un miacutenimo de dos horas
Para el estudio de microscopiacutea electroacutenica de transmisioacuten (MET) se realizaron
cortes de pulmoacuten de cada loacutebulo de los que se obtuvieron trozos pequentildeos de 1 a 2 mm
de espesor que fueron lavados por un miacutenimo de dos horas en una solucioacuten buffer a
4ordmC y fijados en tetroacutexido de osmio al 1 por 1 hora a 4ordmC Luego el tejido fue
deshidratado en alcohol de graduacioacuten creciente (comenzando al 30) previo a la
infiltracioacuten y embebimiento en epon construyendo cubos de 2 a 3 mm3 de los cuales se
obtuvieron cortes semifinos de 1microm tentildeidos con azul de toluidina al 1 De ellos se
obtuvieron cortes finos de 60-90 nm de grosor montados en grillas de 200 Mesh y
contrastados con citrato de plomo Los cortes semifinos se fotografiaron a traveacutes de
microscopio oacuteptico y los cortes finos se fotografiaron a traveacutes de MET a distintas
magnificaciones con el fin de observar adecuadamente las estructuras
La estimacioacuten del hematocrito del capilar pulmonar se hizo mediante el sistema
de conteo de puntos considerando la foacutermula propuesta por Weibel (19701971) en las
imaacutegenes que mostraban los capilares pulmonares como Hto = pe(pe + pl) donde pe y
pl son el nuacutemero de puntos de una grilla donde intersectan los eritrocitos y el plasma
respectivamente Asimismo el diaacutemetro (De) y la longitud del eje transversal de los
eritrocitos (Te) se midioacute utilizando un software de medidas morfomeacutetricas (Scion
Imagetrade) Para los efectos praacutecticos el diaacutemetro se definioacute como la longitud del eje
mayor siguiendo la curvatura de la ceacutelula y el eje transversal trazado
perpendicularmente al punto medio del diaacutemetro (Figura 9)
27
Figura 9- Capilar pulmonar y gloacutebulos rojos (A) el murcieacutelago Tadarida brasiliensis
(7000X) y (B) la perdiz Nothoprocta perdicaria (1500X)
28
73 Anaacutelisis
Los datos de Hematocrito y tamantildeo de los gloacutebulos rojos de mamiacuteferos y aves
fueron analizados mediante pruebas de Kruskall-Wallis y Wilcoxon-Mann-Whitney
respectivamente La distribucioacuten de frecuencias de los valores de hematocrito (es decir
nuacutemero de capilares con un hematocrito particular) entre las especies estudiadas se
comparoacute con una prueba de χ 2 para ambos taxones
Para explorar las posibles relaciones entre paraacutemetros pulmonares y
hematoloacutegicos los datos presentes de diaacutemetro de gloacutebulos rojos y los datos publicados
de densidad de superficie respiratoria y grosor de la barrera alveacuteolo-capilar de los
mismos individuos de cada especie (Canals et al 2005b Figueroa et al 2007) fueron
analizados por medio de anaacutelisis de cluster y anaacutelisis de componentes principales
basado en valores estandarizados para cada taxoacuten (aves y mamiacuteferos) La relacioacuten entre
el tamantildeo de los gloacutebulos rojos y la capacidad de difusioacuten masa-especiacutefica de oxiacutegeno
de la barrera aire-sangre (DLO2Mb) se estudioacute con anaacutelisis de correlacioacuten y regresioacuten
29
8 RESULTADOS
No se encontraron diferencias estadiacutesticas en el hematocrito capilar pulmonar
(χ2
4 = 667 P = 0155 y Z = 0567 P =0564 en Kruskall-Wallis y en las pruebas de
Wilcoxon en mamiacuteferos y aves respectivamente) (Tabla 1) Sin embargo en las aves
se encontroacute una distribucioacuten maacutes simeacutetrica que en mamiacuteferos (χ 2
20 = 4105 P = 00037
Figura 10) Si bien los mamiacuteferos tienen una asimetriacutea negativa en la frecuencia de la
distribucioacuten capilar de hematocrito (-047 en promedio) las aves no mostraron asimetriacutea
(00032) En ambos grupos taxonoacutemicos las distribuciones de frecuencia en las
especies fueron marginalmente diferentes (χ 2
12 = 2071 P = 006 y χ
2 4 = 851 P = 007
en mamiacuteferos y aves respectivamente) aunque esto no tuvo una clara relacioacuten
taxonoacutemica Considerando el segmento de capilar individual como unidad de estudio
el rango de hematocrito capilar pulmonar osciloacute entre 0 y 99 en los mamiacuteferos y entre
0 y 89 en las aves
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
3
ABSTRACT
Hematological parameters of birds and mammals seem to respond to
environmental requirements such as hypoxia at high altitude and the energetic demands
of locomotion and flight In this work the hypothesis is that lung capillary hematocrit
and red blood size may be influenced by the energetic requirements of flight Also
propose that hematological parameters should vary together with the morphological
parameters that determine oxygen diffusion capacity The red blood cell size and the
local characteristics of the pulmonary capillary hematocrit were analyzed correlating
these with the pulmonary factors that determine the oxygen diffusion capacity In this
study were included seven species non-flying and flying birds and mammals with
different energetic requirements The capillary hematocrit was not different in each
taxon but the red blood cell size was smaller in flying mammals and birds than non-
flying ones Correlation of erythrocyte size with the diffusing characteristics of the
lungs produced a non- phylogenetic clustering with a group constituting by the bats and
Z auriculata revealing similar functional response in unrelated species Finally in
mammals a negative correlation between the red blood cell size and the mass-specific
oxygen diffusion capacity was obtained These results suggest that the direction of the
hematological and pulmonary adjustments is governed mainly by the requirements of
flight independent of phylogenetic origin of the species studied
4
RESUMEN
Los paraacutemetros hematoloacutegicos y pulmonares parecen responder a las exigencias
ambientales como la hipoxia y la alta altitud y a los requerimientos energeacuteticos de la
locomocioacuten En este trabajo se sometioacute a prueba la hipoacutetesis que el hematocrito del
capilar pulmonar y el tamantildeo del gloacutebulo rojo pueden ser influidos por los
requerimientos energeacuteticos del vuelo Tambieacuten se propuso que los paraacutemetros
hematoloacutegicos variacutean en conjunto con los paraacutemetros que determinan la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno Se analizoacute el tamantildeo del gloacutebulo rojo y las caracteriacutesticas locales
del hematocrito capilar pulmonar correlacionaacutendolos con los factores pulmonares que
afectan la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno Se analizaron siete especies (aves y
mamiacuteferos) de diferentes requerimientos energeacuteticos corredores y voladores El
hematocrito capilar pulmonar no mostroacute diferencias significativas en aves ni en
mamiacuteferos El tamantildeo del gloacutebulo rojo fue menor en los mamiacuteferos y en aves voladoras
con respecto a sus pares no voladores La respuesta conjunta del gloacutebulo rojo la
superficie respiratoria y la membrana alveacuteolo-capilar mostroacute un agrupamiento no
filogeneacutetico donde se destaca un grupo compuesto por mamiacuteferos y aves de vuelo
activo (dos murcieacutelagos Tadarida brasiliensis y Myotis chiloensis y la toacutertola Zenaida
auriculata) Finalmente en mamiacuteferos se obtiene una relacioacuten inversa entre la
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno y el tamantildeo del gloacutebulo rojo En definitiva los
hallazgos sugieren la existencia de ajustes funcionales hematoloacutegicos y pulmonares
como una respuesta conjunta a las exigencias del vuelo independientes de su origen
filogeneacutetico
5
IacuteNDICE
1 Introduccioacutenhelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip5
2 Revisioacuten Bibliograacuteficahelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip8
21 Caracteriacutesticas de los eritrocitoshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip8
22 Hematocritohelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip9
23 Respuestas Hematoloacutegicashelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip10
24 Caracteriacutesticas bioloacutegicas de las especies estudiadashelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip11
A) Roedoreshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip11
B) Quiroacutepteroshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip16
C) Aveshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip20
3 Hipoacutetesishelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip23
4 Objetivo Generalhelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip23
5 Objetivos Especiacuteficoshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip23
6 Material y Meacutetodoshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip24
61 Modelos Animaleshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip24
62 Disentildeo experimentalhelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip24
63 Anaacutelisishelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip27
7 Resultadoshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip28
8 Discusioacutenhelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip39
9 Conclusioneshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip43
10 Bibliografiacuteahelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip45
6
1 INTRODUCCIOacuteN
Los requerimientos energeacuteticos variacutean de acuerdo al modo de vida
caracteriacutesticas del haacutebitat y distribucioacuten de cada especie Esto se traduce en una serie de
adaptaciones especiacuteficas que se manifiestan como cambios en la fisiologiacutea de los
individuos que les permitan sobrevivir en su medio ambiente y desenvolverse en eacutel
Los animales endotermos dependen del metabolismo aeroacutebico por lo que el
oxiacutegeno es vital desde su adquisicioacuten hasta su entrega en los tejidos Los valores de los
paraacutemetros hematoloacutegicos de aves y mamiacuteferos responden a las exigencias
medioambientales tales como la hipoxia en la altura y a las exigencias energeacuteticas de la
locomocioacuten y el vuelo (Novoa et al 2003) Por ejemplo se ha reportado un menor
volumen de masa promedio de eritrocitos para mamiacuteferos pequentildeos de alta altitud
(Thomomys) en relacioacuten con mamiacuteferos que habitan ambientes a nivel del mar
(Lechner 1976) Del mismo modo Rosenmann y Ruiz (1993) informan que Abrothrix
andinus que habita a maacutes de 2000 msnm presenta un alto recuento de gloacutebulos
rojos alta concentracioacuten de hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa del
volumen celular durante las temporadas de alto requerimiento energeacutetico mientras que
el hematocrito se mantiene constante durante todo el antildeo Asimismo el hematocrito de
las especies de alta altitud parece ser similar al de especies que habitan en altitudes
bajas (Morrison et al 1963a 1963b Rosenmann y Ruiz 1993) Por otra parte fetos de
ovejas gestantes que habitan ambientes de alta altitud presentan menor crecimiento
fetal y menor peso al nacimiento que los fetos de hembras de baja altitud aunque el
peso de la placenta es mayor en los fetos de hembras de alta altitud (Parraguez et al
2005)
En aves con alta tolerancia a la hipoxia (Novoa et al 1991) la respuesta
hematoloacutegica a gran altura todaviacutea es motivo de controversia Las aves nativas de alta
7
altitud poseen mayor concentracioacuten de hemoglobina mayor recuento globular y mayor
volumen globular aglomerado (VGA) que aquellas de baja altitud (Carey y Morton
1976 Keys et al 1986) Sin embargo otros autores han comunicado valores de
paraacutemetros hematoloacutegicos similares pero con diferencias en la afinidad oxiacutegeno-
hemoglobina (Black y Tenney 1980) Carpenter (1975) y Viscor et al (1985)
argumentaron que el hematocrito de las aves se relaciona maacutes con la altitud de vuelo
que con su distribucioacuten
Los valores de los paraacutemetros hematoloacutegicos no responden a las demandas
ambientales y energeacuteticas aisladamente sino en conjunto con las modificaciones
respiratorias y cardiovasculares (Carey y Morton 1976 Viscor et al 1985 Viscor y
Fuster 1987)
En relacioacuten a las demandas del vuelo las aves presentan varias adaptaciones
tales como un eficiente sistema de corriente cruzada en su viacutea aeacuterea elevado volumen
corriente bajos tiempos de circulacioacuten maximizando la utilizacioacuten de los factores
hematoloacutegicos en la adquisicioacuten de oxiacutegeno grandes superficies respiratorias y finas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b Figueroa et al 2007) En forma
similar los murcieacutelagos muestran numerosos refinamientos en el disentildeo cardiovascular
y respiratorio Estos incluyen gran corazoacuten y elevado volumen expulsivo (Canals et al
2005a Juumlrgens et al 1981) pequentildeo tamantildeo de eritrocitos (Wolk y Bogdanowics
1987 Neuweiler 2000) altas concentraciones de hemoglobina y alta capacidad de
transporte de oxiacutegeno (Wolk y Bogdanowics 1987) y la optimizacioacuten de paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten como volumen pulmonar densidad de superficie respiratoria y
grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Lechner 1985 Maina 1998 2000a 2000b Maina
et al 1991 Canals et al 2005b Figueroa et al 2007)
8
En el pulmoacuten los paraacutemetros hematoloacutegicos pueden variar por la particularidad
natural del paso de la sangre a traveacutes de una compleja red de capilares (Baumgartner et
al 2004) y por las diferencias en la velocidad relativa del plasma y de los eritrocitos
(Rapaport et al 1996 Hsia et al 1999) Se ha reportado ademaacutes un aumento
progresivo de dos a tres veces la capacidad de difusioacuten pulmonar del reposo al ejercicio
(Hsia et al 1995 1999)
En esta memoria de tiacutetulo se propone como hipoacutetesis que el hematocrito capilar
pulmonar y el tamantildeo del gloacutebulo rojo pueden ser influenciados por el requerimiento
energeacutetico del vuelo Ademaacutes que los paraacutemetros hematoloacutegicos pueden variar en
conjunto con los paraacutemetros morfoloacutegicos que determinan la capacidad de difusioacuten de
oxiacutegeno
9
2 REVISIOacuteN BIBLIOGRAacuteFICA
2 1 Caracteriacutesticas de los eritrocitos
La sangre es un tejido conectivo especializado que se compone de distintos
elementos como gloacutebulos rojos o eritrocitos gloacutebulos blancos o leucocitos y plaquetas
que se encuentran suspendidos en el plasma En animales endotermos la sangre aporta a
cada ceacutelula agua oxiacutegeno electrolitos nutrientes y hormonas necesarias para su
funcionamiento normal y a su vez transporta gases hacia los oacuterganos de excrecioacuten
Los gloacutebulos rojos de los mamiacuteferos son discos redondos y levemente
bicoacutencavos a excepcioacuten de los cameacutelidos que tienen gloacutebulos rojos ovalados (Schmidt-
Nielsen 1997) El diaacutemetro del eritrocito es caracteriacutestico para cada especie en los
mamiacuteferos estaacute entre 5 a 10 microm (Schmidt-Nielsen 1997) no existiendo relacioacuten entre el
tamantildeo corporal y el tamantildeo del eritrocito El eritrocito de los mamiacuteferos carece de
nuacutecleo todos los demaacutes vertebrados tienen gloacutebulos rojos nucleados (Schalm 1964) y
son generalmente ovalados y de mayor tamantildeo que en los mamiacuteferos
Su principal funcioacuten es el transporte de hemoglobina para entregar a los tejidos
el oxiacutegeno necesario para su funcionamiento metaboacutelico adecuado En su interior la
hemoglobina estaacute en un ambiente de pH ligeramente maacutes aacutecido que el plasma lo que
aumenta su eficacia como pigmento respiratorio Ademaacutes el eritrocito contribuye al
volumen sanguiacuteneo participando en la dinaacutemica de la circulacioacuten sanguiacutenea Este
uacuteltimo en vertebrados como anfibios reptiles aves y mamiacuteferos en general representa
entre 5 a 10 del peso corporal (Randall et al 1998)
En aves y mamiacuteferos existe una divisioacuten del corazoacuten y separacioacuten entre
circulacioacuten sisteacutemica y pulmonar con grandes diferencias de presioacuten entre ambos
circuitos La circulacioacuten pulmonar difiere de la sisteacutemica en que la resistencia total es
10
menor la presioacuten sanguiacutenea puede entonces ser maacutes baja y las arterias pulmonares
tienen paredes maacutes delgadas (Schmidt-Nielsen 1997)
22 Hematocrito
El Hematocrito es el meacutetodo utilizado para obtener el volumen globular
aglomerado o VGA El teacutermino hematocrito corresponde al porcentaje de volumen de
los eritrocitos en la sangre (Schmidt-Nielsen 1997 Randall et al 1998) Este es
considerablemente inferior al valor calculado con los datos sobre volumen plasmaacutetico y
con el hematocrito de la sangre venosa (Schalm 1964) La sangre de los vasos
pequentildeos arrojan un hematocrito capilar inferior a la del corazoacuten o los grandes vasos
(Schalm 1964 Randall et al 1998) Por ejemplo se han encontrado los siguientes
valores de hematocrito en diversos oacuterganos y tejidos del perro con hematocrito de
sangre venosa de 43 bazo 80 hiacutegado 40 pulmones 35 corazoacuten y muacutesculos
esqueleacuteticos 20-25 rintildeoacuten viacuteas gastrointestinales y cerebro 15-20 (Schalm 1964)
El meacutetodo comuacuten para la determinacioacuten del hematocrito es el Hematocrito de
Wintrobe (Schalm1964) sin embargo existen otras teacutecnicas como el microhematocrito
cuyas ventajas son obtener valores de volumen globular maacutes exactos y constantes
menor tiempo de obtencioacuten de resultados y menor cantidad de sangre requerida para la
muestra El hematocrito es un procedimiento exacto y praacutectico para medicioacuten del
hematocrito venoso o capilar (Schalm 1964) Ademaacutes existen paraacutemetros
morfomeacutetricos para la determinacioacuten del hematocrito a traveacutes de microscopiacutea
electroacutenica por meacutetodos estereoloacutegicos A traveacutes de conteo de puntos aleatorios que
caen sobre los eritrocitos (Pe) y sobre el plasma (Ppl) podemos estimar el hematocrito
intracapilar mediante la foacutermula (Figura 1) Hc = Pe (Pe+Ppl)=PePc (Weibel
19701971)
11
Figura 1- Gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar de un ave (8000X)
23 Respuestas Hematoloacutegicas
Las diferentes exigencias metaboacutelicas entre los individuos se relacionan en gran
medida al ambiente en que se desarrollan y al tipo de actividad que estos desempentildean
El tamantildeo corporal el vuelo y la altitud influyen en los requerimientos energeacuteticos de
los individuos (Canals et al 2005b Schmidt-Nielsen 1997)
En ambientes de alta altitud la presioacuten parcial de oxiacutegeno (pO2) disminuye
como consecuencia de la disminucioacuten de la presioacuten baromeacutetrica (Novoa et al 2003)
La presioacuten criacutetica de oxiacutegeno (Pc) puede ser modificada por varios factores
tanto exoacutegenos como endoacutegenos entre ellos el pO2 ambiental la temperatura ambiente
el efecto de eacutesta sobre la temperatura corporal y el consumo de O2 La Pc se relaciona
con el haacutebitat de los animales por ejemplo animales que viven en ambientes con altas
presiones parciales de oxigeno tienen mayor metabolismo que aquellos que habitan
ambientes con menor pO2 (Novoa et al 2003)
N
E
P
E
N Nuacutecleo
E Eritrocito
P Plasma
12
En murcieacutelagos y mamiacuteferos no voladores se observa una buena correlacioacuten
entre el diaacutemetro de los eritrocitos y el tamantildeo corporal en ambos grupos Mientras maacutes
pequentildeo el animal maacutes pequentildeos seraacuten los gloacutebulos rojos (Juumlrgens et al 1981) Una
correlacioacuten inversa entre tamantildeo y nuacutemero de eritrocitos se ha reportado previamente en
peces anfibios mamiacuteferos y reptiles lo que lleva a concluir que esta relacioacuten es comuacuten
para los vertebrados (Ruiz et al 1993)
Las aves nativas de alta altitud poseen mayor concentracioacuten de hemoglobina
mayor recuento globular y mayor porcentaje de hematocrito que aquellas de baja altitud
Carey y Morton (1976) han reportado porcentajes de hematocrito en general sobre 50
para aves salvajes Sin embargo en las aves otros factores afectan tambieacuten estos
paraacutemetros como es el nivel de actividad y la deshidratacioacuten durante el vuelo las bajas
temperaturas ambientales e incluso diferencias sexuales en los niveles de hemoglobina y
hematocrito que podriacutean tener relacioacuten con la temporada reproductiva (Novoa et al
2003)
Finalmente a nivel hematoloacutegico aves y mamiacuteferos comparten rasgos
semejantes Especies de alta y de baja altitud presentan valores similares en la mayoriacutea
de los paraacutemetros hematoloacutegicos sin embargo en ambos grupos la afinidad de la
hemoglobina por oxiacutegeno parece jugar un rol preponderante ya que generalmente es
mayor en especies de altura (Novoa et al 2003)
24 Caracteriacutesticas bioloacutegicas de las especies estudiadas
A) ROEDORES
Son el orden de mamiacuteferos maacutes abundante Se caracterizan por presentar dos
dientes incisivos en el maxilar inferior con un amplio espacio entre eacutestos y los molares
que les permiten roer (Muntildeoz-Pedreros 2000)
13
a) Abrothrix andinus (Laucha Andina)
httpwwwfotonaturalezacldatamedia2raton-andinojpg
Figura 2- Abrothrix andinus
Biologiacutea y fisiologiacutea Es un roedor de pequentildeo tamantildeo (Figura 2) En condiciones de
exposicioacuten al friacuteo y con baja calidad de alimento ocurren cambios raacutepidos en la
morfologiacutea de su tracto digestivo En su ambiente natural aumenta tanto su metabolismo
energeacutetico peso independiente como el tamantildeo de sus caacutemaras digestivas en fase con
los meses de invierno posiblemente por un mecanismo compensatorio de alta
plasticidad que impide un desbalance de materia y energiacutea De esta forma el alto costo
metaboacutelico bajo condiciones invernales se compensariacutea con el alto consumo de
alimento asociado al gran desarrollo de las caacutemaras digestivas a los altos
requerimientos de energiacutea yo a la baja calidad de la dieta Asiacute durante el invierno
presenta una significativa disminucioacuten de la masa corporal (Muntildeoz-Pedreros 2000)
Distribucioacuten Se distribuye desde la IV Regioacuten hasta la Regioacuten Metropolitana
Haacutebitat Zonas andinas arenosas o rocosas con vegetacioacuten baja alta altitud entre los
3500 y 4600 msnm es un visitante ocasional del matorral escleroacutefilo del centro de
Chile (Canals et al 2005b)
14
b) Abrothrix olivaceus (Laucha Olivaacutecea)
httpwwwfotonaturalezacldatamedia2IMG_0162_2jpg
Figura 3 Abrothrix olivaceus
Biologiacutea y fisiologiacutea Pequentildeo roedor su cola es maacutes pequentildea que su cuerpo tiene
orejas pequentildeas y ojos medianos su pelaje es fino de color grisaacuteceo pesa 303g plusmn 30g
(Figura 3)
Distribucioacuten Se encuentra en el norte y centro de Chile desde Tarapacaacute (I Regioacuten) a
Tierra del Fuego (XII Regioacuten)
Haacutebitat Praderas montes bosques y aacutereas pedrosas desde 2500 msnm (Canals et al
2005b)
Comportamiento Es omniacutevoro Se alimenta de frutos que caen de los aacuterboles (Peumo
Belloto) insectos u otros invertebrados Invade las construcciones humanas rurales
atacando las siembras de granos y sus depoacutesitos Se mimetiza con el ambiente cuando se
siente perseguido entre sus reacciones de defensa destacan reflejos automaacuteticos de
muerte simulada (inmovilizacioacuten) Su mayor actividad diurna es en verano (45)
disminuyendo en otontildeo y hacieacutendose miacutenima en invierno (27) Prefiere cuevas
subterraacuteneas aacutereas protegidas o bajo grandes rocas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
15
c) Phyllotis darwini (Lauchoacuten Orejudo de Darwin)
httpwwwecuadorcienciaorgimageszoologiaphyllotis-darwini2jpg
Figura 4- Phyllotis darwini
Biologiacutea y fisiologiacutea Roedor robusto con cola larga ojos y pabellones auriculares
grandes (maacutes de 20 mm) Molares bajos El pelaje es largo y sedoso con un claro
dominio de los pigmentos de color cafeacute El dorso es de tonalidad bruna con importancia
variable de las eumelaninas negras seguacuten edad y subespecie En general los juveniles
son grisaacuteceos y los adultos cafeacute-ocres El pecho y abdomen son muy claros
amarillentos u ocraacuteceos En el matorral escleroacutefilo de Santiago los adultos pesan 615 plusmn
31g (Figura 4)
Distribucioacuten Peruacute Bolivia y Argentina En Chile desde Tarapacaacute (I Regioacuten) hasta
Malleco (IX Regioacuten) desde el nivel del mar hasta 4800 m de altitud
Haacutebitat Vive siempre en zonas con vegetacioacuten baja
Comportamiento Es de gran actividad nocturna por su capacidad de correr trepar a
las ramas y desplazarse en un amplio radio de accioacuten Su tracto intestinal estaacute adaptado
para una gran variedad de alimentos De gran actividad y extenso radio de accioacuten Es un
animal de gran vivacidad y velocidad de reaccioacuten Busca la proteccioacuten de piedras y
rocas Posee estrategias termorreguladoras conductuales condicionadas por su pequentildeo
16
tamantildeo (alto gasto de energiacutea peso-especiacutefico) haacutebitat climaacuteticamente variable
condicioacuten de especie no migratoria buena oferta alimentaria que permite la coexistencia
intraespeciacutefica Estas estrategias conductuales le impulsan a agruparse y construir nidos
en condiciones de baja temperatura Por el contrario no se agrega ni ocupa nidos a
temperaturas altas Construye un nido esfeacuterico de fibras vegetales en una rendija rocosa
que le sirve ademaacutes de refugio para los adultos Suele ocupar galeriacuteas abandonadas de
Cururo (Spalacopus cyanus) y Degu (Octodon degus)
El periacuteodo reproductivo se presenta entre agosto y febrero en Fray Jorge y entre
septiembre y marzo en Concepcioacuten El tamantildeo de camada fluctuacutea entre cuatro y ocho
criacuteas En el matorral escleroacutefilo se establece una densidad promedio de 207 indhaacute
donde es el micromamiacutefero maacutes abundante Es una especie esencialmente herbiacutevora
pero en primavera consume una pequentildea porcioacuten de insectos la que incrementa en
verano Fuertemente depredado aparecen sus restos en forma muy frecuente en
regurgitados de aves rapaces nocturnas (Lechuza Comuacuten Tyto alba y Pequeacuten Athene
cunicularia) y en heces de Zorros (Pseudolapex spp) Tambieacuten es consumido por el
Quique (Galictis cuja) Es parasitado por el oxiurido Syphacia phyllotios Su eacutexito en
haacutebitat xeacutericos pareciera explicarse no soacutelo por adaptaciones etoloacutegicas y ecoloacutegicas
sino que tambieacuten por especializaciones fisioloacutegicas eficientes en la conservacioacuten de
agua corporal (evaporacioacuten pulmocutaacutenea 234 mg H2Ogh) Posee una capacidad de
concentracioacuten renal que implica un alto grado de especializacioacuten fisioloacutegica de la viacutea
renal (concentracioacuten urinaria miacutenima 850 mOsmkg) Su estado de conservacioacuten es sin
problemas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
Subespecies Existen unas ocho subespecies cuatro de ellas en Chile Phyllotis darwini
rupestris Phyllotis darwini darwini Phyllotis darwini boedeckeri y Phyllotis darwini
fulvescens P d rupestris se distribuyen en el sur de Peruacute suroeste de Bolivia oeste de
17
Argentina en Chile entre la Primera Regioacuten y las provincias de El Loa y Antofagasta (II
Regioacuten) P d darwini desde la Provincia de Choapa (IV Regioacuten) hasta la Regioacuten
Metropolitana P d boedeckeri ha sido capturado en las provincias de Cauquenes (VII
Regioacuten) y Ntildeuble (VIII Regioacuten) P d fulvescens en la provincia de Malleco (IX Regioacuten)
(Mann 1978)
B) QUIROacutePTEROS
El nombre Chiroptera significa literalmente manos aladas Uacutenicos mamiacuteferos
que tienen la capacidad de volar y ademaacutes desenvolverse sin ninguacuten problema en la
oscuridad gracias a un sistema de radar que se los permite Son los conocidos
murcieacutelagos que en Chile son pequentildeos y se alimentan de insectos o sangre
a) Myotis chiloensis (Murcieacutelago Oreja de Ratoacuten)
http3bpblogspotcom_ymTzcYSL6BwR2Fa-0HkLyIAAAAAAAAAA4pqCk4kg6nggs1600myotis+chiloensisjpg
Figura 5- Myotis chiloensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la familia Vespertilionidae Es un murcieacutelago
pequentildeo endeacutemico de Chile aproximadamente de 9 cm de largo y 6 g de peso corporal
(Mann 1978 Gantz y Martiacutenez 2000) Entre las caracteriacutesticas craneanas cobran
especial importancia diagnoacutestica los 38 dientes cuyo nuacutemero es el maacuteximo que aparece
en los murcieacutelagos En el sedoso pelaje de este pequentildeo murcieacutelago chileno
predominan pigmentos brunos y ocres del grupo de las feomelanina El color de los
especiacutemenes variacutea entre liacutemites muy amplios de acuerdo con las condiciones
18
ambientales de su aacuterea de vida Su cola larga se encuentra incluida totalmente en el
uropatagio (Figura 5)
Distribucioacuten Myotis chiloensis se distribuye a lo largo de todo Chile continental desde
la frontera con el Peruacute hasta el estrecho de Magallanes (Mann 1978) Endeacutemico de
nuestro paiacutes M ch atacamensis se distribuye desde el sur del Peruacute y norte de Chile
hasta la IV Regioacuten M ch chiloensis desde la IV hasta la XII Regioacuten
Haacutebitat Se encuentra en vegetacioacuten cercana a cursos de agua en zonas aacuteridas (M
chiloensis atacamensis) y semiaacuteridas o en matorrales sabanas y bosques huacutemedos
preferentemente en zonas costeras del sur de Chile (M chiloensis chiloensis) Se supone
que es bastante abundante en Tierra del Fuego pero sus haacutebitos nocturnos y su
presencia en el bosque hacen que no haya un gran volumen de informacioacuten acerca de
esta especie
Comportamiento Su actividad diaria se traduce en un periacuteodo de alimentacioacuten y vuelo
de tres horas y otro de permanencia en su refugio de aproximadamente 21 horas
Durante el diacutea se refugia en las fisuras de la corteza de los aacuterboles techos de
construcciones y cuevas rocosas en la zona costera del aacuterea septentrional de su
distribucioacuten Debido a su reducido tamantildeo corporal y una tasa metaboacutelica maacutes baja que
la liacutenea de la endotermia caeriacutea en sopor diariamente Posee superficies alares cortas y
anchas (baja carga alar) lo que se traduce en un vuelo lento y de alta maniobrabilidad
Esto facilita la captura de sus presas en vuelo La dieta es exclusivamente insectiacutevora
depredando en el sur de Chile preferentemente sobre diacutepteros del grupo Nematocera
Paren una sola criacutea (caracteriacutestica propia del geacutenero)
Subespecies Chile posee dos subespecies M ch atacamensis actualmente reconocida
como especie plena y M ch chiloensis M ch chiloensis es clasificada como de Menor
19
Riesgo casi amenazado es decir se aproxima a ser Vulnerable M ch atacamensis es
clasificada como Vulnerable (Gantz y Martiacutenez 2000)
b) Tadarida brasiliensis (Murcieacutelago Coludo)
httpwwwificcclwebfm_send58
Figura 6- Tadarida brasiliensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la Familia Molossidae es un microquiroacuteptero
neotropical de tamantildeo grande con un tamantildeo de 105 mm y un peso promedio de 138 g
Tiene como caracteriacutestica el extremo de su cola liberado de la membrana uropatagial
de ahiacute el nombre de murcieacutelago de ldquocola librerdquo El pelaje es corto y sedoso de un color
general cafeacute oscuro grisaacuteceo La longitud total de este murcieacutelago puede llegar a 95 mm
donde la cola mide hasta 36 mm (Figura 6)
Distribucioacuten Se distribuye en la regioacuten neotropical estaacute presente en Centro Ameacuterica
(de Costa Rica al sur) y Sudameacuterica hasta Chile y Argentina En Chile se distribuye
desde Arica hasta Valdivia
Haacutebitat Se caracteriza por estar fuertemente relacionado con el hombre usualmente
coloniza edificios urbanos (Canals et al 2005b Gantz y Martiacutenez 2000 Mann 1978)
vive en los tejados y piezas abandonadas tambieacuten en aacuterboles huecos y cuevas desde la
20
costa hasta los 1000 msnm en la Cordillera de los Andes T brasiliensis ha sido
reportado volando sobre los 3000 msnm durante migracioacuten (Canals et al 2005b)
Comportamiento Mamiacutefero de haacutebitos notablemente gregarios es frecuente en
ciudades y poblados Es un murcieacutelago social que se caracteriza por formar grandes
colonias que pueden llegar a 154000 individuos en una caverna en Colorado Estados
Unidos Son principalmente insectiacutevoros aunque en cautiverio pueden adquirir haacutebitos
frugiacutevoros Su dieta consiste en pequentildeas polillas y escarabajos los que atrapa al vuelo
en aacutereas abiertas Las hembras dan a luz una criacutea entre agosto y noviembre Cae en
sopor durante los meses de invierno en el centro y sur de Chile probablemente por las
bajas temperaturas ambientales yo la baja disponibilidad de insectos durante el periacuteodo
invernal Tambieacuten presenta adaptaciones morfoloacutegicas y fisioloacutegicas (mantencioacuten de
caracteres primitivos en las extremidades posteriores) que le permiten una locomocioacuten
cuadruacutepeda siendo esta caracteriacutestica distintiva para esta especie Sus alas son angostas
y largas lo que representa una adaptacioacuten para vuelos directos de alta velocidad y baja
maniobrabilidad Estas caracteriacutesticas de vuelo le permiten desplazamientos migratorios
yo moverse desde las zonas de descanso hasta sus lugares de alimentacioacuten Vuela
grandes distancias durante su alimentacioacuten nocturna aunque permanece periacuteodos breves
de tiempo en vuelo El establecimiento de las poblaciones de T brasiliensis en haacutebitat
xeacutericos se posibilita por presentar adaptaciones de la estructura renal que le permiten
mayores concentraciones de orina conservando mejor el agua corporal Presentando
ademaacutes mayor tolerancia a la privacioacuten hiacutedrica reduciendo la peacuterdida de agua por
evaporacioacuten durante el descanso y vuelo al seleccionar lugares de reposo maacutes friacuteos y
huacutemedos (Gantz y Martiacutenez 2000)
21
C) AVES
a) Nothoprocta perdicaria (Perdiz)
httpwwwavesdechilecl0jpgn064jpg
Figura 7- Nothoprocta perdicaria
Biologiacutea y fisiologiacutea Ave de tamantildeo mediano (30 cm de largo 410 g de peso corporal)
corpulenta de color cafeacute grisaacuteceo con alas cortas y casi sin cola (Figura 7)
Distribucioacuten Desde el riacuteo Huasco a Llanquihue
Haacutebitat Matorrales y pastizales
Comportamiento Prefiere caminar a volar pasa gran parte del tiempo entre los
matorrales y pastizales Vuela soacutelo cuando se siente amenazada hacieacutendolo a distancias
cortas y baja altura mientras lanza gritos fuertes y repetidos Se alimenta de semillas
frutos secos e insectos Se reproduce en primavera construyendo un nido en el suelo
bajo arbustos espesos en los que pone ocho a diez huevos de color cafeacute oscuro brillante
El macho los incuba Los polluelos son autoacutefagos salen a diacuteas de nacidos del nido para
seguir a los padres y alimentarse por siacute solos Su estado de conservacioacuten es sin
problemas Esta ave es endeacutemica de Chile (Hoffmann y Lazo 2002)
22
b) Zenaida auriculata (Toacutertola)
httpwwwricardomollerjensencomdatamedia59328--Torcaza-Zenaida-auriculata-Venado-Tuerto-10-2008-2-bjpg
Figura 8- Zenaida auriculata
Biologiacutea y fisiologiacutea Paloma de tamantildeo mediano (26-27 cm de largo 150 g de peso)
de color gris con manchas negras (Figura 8)
Distribucioacuten Desde Arica a Tierra del Fuego Es muy abundante en Chile central
desde la costa hasta la cordillera
Haacutebitat Zona costera valles campos y bosques hasta unos 2000 msnm
Comportamiento Es frecuente en jardines y calles arboladas Generalmente se le
encuentra en parejas o bandadas pequentildeas El periacuteodo reproductivo coincide con el
inicio de la primavera hasta mediados de verano Durante estos meses lleva a cabo dos
y hasta tres posturas de dos huevos cada una Anida generalmente en arbustos o aacuterboles
bajos cercanos a una fuente de agua construyendo una base de palitos muy baacutesica Los
huevos son blancos lisos y de tamantildeo promedio de 29 x 22 mm A comienzo del
otontildeo cuando los pichones ya vuelan se pueden ver grandes bandadas familiares de
hasta 200 paacutejaros cruzando los campos de un lugar a otro en busca de su alimento
consistente principalmente en semillas que encuentran en el suelo Es un ave de vuelo
23
raacutepido con gran capacidad de maniobrabilidad y muy desconfiada Su estado de
conservacioacuten es sin problemas (Hoffmann y Lazo 2002)
24
3 HIPOacuteTESIS
Los paraacutemetros hematoloacutegicos (tamantildeo y concentracioacuten de gloacutebulos rojos) de
aves y mamiacuteferos cambiaraacuten de acuerdo a las exigencias energeacuteticas impuestas por su
modo de vida y lo haraacuten en conjunto con los paraacutemetros pulmonares
Seguacuten esto se puede predecir que
Las aves y mamiacuteferos voladores (de alta exigencia energeacutetica) deberiacutean tener
una mayor concentracioacuten de gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar y gloacutebulos rojos de
menor tamantildeo que aquellos no voladores (de baja exigencia energeacutetica) y esto se
asociaraacute a una mayor capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
5 OBJETIVO GENERAL
1 Estimar y comparar los paraacutemetros hematoloacutegicos en aves y mamiacuteferos de
distinto requerimiento energeacutetico
2 Relacionar los paraacutemetros hematoloacutegicos con paraacutemetros morfoloacutegicos
pulmonares asociados a la difusioacuten de oxiacutegeno
6 OBJETIVOS ESPECIacuteFICOS
1 Determinar el tamantildeo de los gloacutebulos rojos seguacuten longitud y diaacutemetro en las
distintas especies
2 Determinar el VGA (hematocrito) capilar pulmonar con el meacutetodo de conteo de
puntos en las distintas especies
3 Relacionar los hallazgos hematoloacutegicos con las caracteriacutesticas pulmonares de las
especies analizadas
25
7 MATERIAL Y MEacuteTODOS
71 Modelos animales
En este estudio se trabajoacute con cinco especies de mamiacuteferos
a) No voladores (3) Abrothrix andinus (masa corporal = 255 plusmn 19 g) Abrothrix
olivaceus (masa corporal = 263 plusmn 20 g) Phyllotis darwini (masa corporal = 7536 plusmn
496 g)
b) Voladores (2) Tadarida brasiliensis (masa corporal = 113 plusmn 05 g) y Myotis
chiloensis (masa corporal = 60 plusmn 010 g)
Y con dos especies de aves Zenaida auriculata (voladora) (masa corporal = 1411 plusmn
155 g) y Nothoprocta perdicaria (masa corporal = 39833 plusmn 1170 g) (de vuelo
ocasional)
Las aves y roedores utilizados en este estudio fueron capturados con trampas
Sherman o redes de niebla y transportados inmediatamente al laboratorio durante la
primavera y el verano Los murcieacutelagos fueron donados por el Instituto de Salud
Puacuteblica de Chile
72 Disentildeo experimental
Se capturaron 3 animales adultos de cada especie durante la misma eacutepoca del
antildeo Los animales se pesaron y luego fueron sacrificados mediante la exposicioacuten a una
caacutemara de 100 C02 o por una sobredosis de anesteacutesico por inyeccioacuten intraperitoneal
seguacuten las normas del Comiteacute de Eacutetica de la Facultad de Ciencias de la Universidad de
Chile La traacutequea cervical fue canulada y se realizoacute una incisioacuten caudal al xifoesternoacuten
puncionando cuidadosamente el diafragma a cada lado de la liacutenea media produciendo
un neumotoacuterax y colapso pulmonar Los pulmones fueron fijados in situ mediante una
perfusioacuten intratraqueal por gravedad con glutaraldehiacutedo al 23 en buffer fosfato pH
74 Cuando la solucioacuten fijadora rebasoacute el nivel de la traacutequea se realizoacute una ligadura
26
craneal a la caacutenula e inmediatamente despueacutes los pulmones fueron removidos y
sumergidos en fijador (glutaraldehiacutedo 23) a 4ordm C por un miacutenimo de dos horas
Para el estudio de microscopiacutea electroacutenica de transmisioacuten (MET) se realizaron
cortes de pulmoacuten de cada loacutebulo de los que se obtuvieron trozos pequentildeos de 1 a 2 mm
de espesor que fueron lavados por un miacutenimo de dos horas en una solucioacuten buffer a
4ordmC y fijados en tetroacutexido de osmio al 1 por 1 hora a 4ordmC Luego el tejido fue
deshidratado en alcohol de graduacioacuten creciente (comenzando al 30) previo a la
infiltracioacuten y embebimiento en epon construyendo cubos de 2 a 3 mm3 de los cuales se
obtuvieron cortes semifinos de 1microm tentildeidos con azul de toluidina al 1 De ellos se
obtuvieron cortes finos de 60-90 nm de grosor montados en grillas de 200 Mesh y
contrastados con citrato de plomo Los cortes semifinos se fotografiaron a traveacutes de
microscopio oacuteptico y los cortes finos se fotografiaron a traveacutes de MET a distintas
magnificaciones con el fin de observar adecuadamente las estructuras
La estimacioacuten del hematocrito del capilar pulmonar se hizo mediante el sistema
de conteo de puntos considerando la foacutermula propuesta por Weibel (19701971) en las
imaacutegenes que mostraban los capilares pulmonares como Hto = pe(pe + pl) donde pe y
pl son el nuacutemero de puntos de una grilla donde intersectan los eritrocitos y el plasma
respectivamente Asimismo el diaacutemetro (De) y la longitud del eje transversal de los
eritrocitos (Te) se midioacute utilizando un software de medidas morfomeacutetricas (Scion
Imagetrade) Para los efectos praacutecticos el diaacutemetro se definioacute como la longitud del eje
mayor siguiendo la curvatura de la ceacutelula y el eje transversal trazado
perpendicularmente al punto medio del diaacutemetro (Figura 9)
27
Figura 9- Capilar pulmonar y gloacutebulos rojos (A) el murcieacutelago Tadarida brasiliensis
(7000X) y (B) la perdiz Nothoprocta perdicaria (1500X)
28
73 Anaacutelisis
Los datos de Hematocrito y tamantildeo de los gloacutebulos rojos de mamiacuteferos y aves
fueron analizados mediante pruebas de Kruskall-Wallis y Wilcoxon-Mann-Whitney
respectivamente La distribucioacuten de frecuencias de los valores de hematocrito (es decir
nuacutemero de capilares con un hematocrito particular) entre las especies estudiadas se
comparoacute con una prueba de χ 2 para ambos taxones
Para explorar las posibles relaciones entre paraacutemetros pulmonares y
hematoloacutegicos los datos presentes de diaacutemetro de gloacutebulos rojos y los datos publicados
de densidad de superficie respiratoria y grosor de la barrera alveacuteolo-capilar de los
mismos individuos de cada especie (Canals et al 2005b Figueroa et al 2007) fueron
analizados por medio de anaacutelisis de cluster y anaacutelisis de componentes principales
basado en valores estandarizados para cada taxoacuten (aves y mamiacuteferos) La relacioacuten entre
el tamantildeo de los gloacutebulos rojos y la capacidad de difusioacuten masa-especiacutefica de oxiacutegeno
de la barrera aire-sangre (DLO2Mb) se estudioacute con anaacutelisis de correlacioacuten y regresioacuten
29
8 RESULTADOS
No se encontraron diferencias estadiacutesticas en el hematocrito capilar pulmonar
(χ2
4 = 667 P = 0155 y Z = 0567 P =0564 en Kruskall-Wallis y en las pruebas de
Wilcoxon en mamiacuteferos y aves respectivamente) (Tabla 1) Sin embargo en las aves
se encontroacute una distribucioacuten maacutes simeacutetrica que en mamiacuteferos (χ 2
20 = 4105 P = 00037
Figura 10) Si bien los mamiacuteferos tienen una asimetriacutea negativa en la frecuencia de la
distribucioacuten capilar de hematocrito (-047 en promedio) las aves no mostraron asimetriacutea
(00032) En ambos grupos taxonoacutemicos las distribuciones de frecuencia en las
especies fueron marginalmente diferentes (χ 2
12 = 2071 P = 006 y χ
2 4 = 851 P = 007
en mamiacuteferos y aves respectivamente) aunque esto no tuvo una clara relacioacuten
taxonoacutemica Considerando el segmento de capilar individual como unidad de estudio
el rango de hematocrito capilar pulmonar osciloacute entre 0 y 99 en los mamiacuteferos y entre
0 y 89 en las aves
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
4
RESUMEN
Los paraacutemetros hematoloacutegicos y pulmonares parecen responder a las exigencias
ambientales como la hipoxia y la alta altitud y a los requerimientos energeacuteticos de la
locomocioacuten En este trabajo se sometioacute a prueba la hipoacutetesis que el hematocrito del
capilar pulmonar y el tamantildeo del gloacutebulo rojo pueden ser influidos por los
requerimientos energeacuteticos del vuelo Tambieacuten se propuso que los paraacutemetros
hematoloacutegicos variacutean en conjunto con los paraacutemetros que determinan la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno Se analizoacute el tamantildeo del gloacutebulo rojo y las caracteriacutesticas locales
del hematocrito capilar pulmonar correlacionaacutendolos con los factores pulmonares que
afectan la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno Se analizaron siete especies (aves y
mamiacuteferos) de diferentes requerimientos energeacuteticos corredores y voladores El
hematocrito capilar pulmonar no mostroacute diferencias significativas en aves ni en
mamiacuteferos El tamantildeo del gloacutebulo rojo fue menor en los mamiacuteferos y en aves voladoras
con respecto a sus pares no voladores La respuesta conjunta del gloacutebulo rojo la
superficie respiratoria y la membrana alveacuteolo-capilar mostroacute un agrupamiento no
filogeneacutetico donde se destaca un grupo compuesto por mamiacuteferos y aves de vuelo
activo (dos murcieacutelagos Tadarida brasiliensis y Myotis chiloensis y la toacutertola Zenaida
auriculata) Finalmente en mamiacuteferos se obtiene una relacioacuten inversa entre la
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno y el tamantildeo del gloacutebulo rojo En definitiva los
hallazgos sugieren la existencia de ajustes funcionales hematoloacutegicos y pulmonares
como una respuesta conjunta a las exigencias del vuelo independientes de su origen
filogeneacutetico
5
IacuteNDICE
1 Introduccioacutenhelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip5
2 Revisioacuten Bibliograacuteficahelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip8
21 Caracteriacutesticas de los eritrocitoshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip8
22 Hematocritohelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip9
23 Respuestas Hematoloacutegicashelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip10
24 Caracteriacutesticas bioloacutegicas de las especies estudiadashelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip11
A) Roedoreshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip11
B) Quiroacutepteroshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip16
C) Aveshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip20
3 Hipoacutetesishelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip23
4 Objetivo Generalhelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip23
5 Objetivos Especiacuteficoshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip23
6 Material y Meacutetodoshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip24
61 Modelos Animaleshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip24
62 Disentildeo experimentalhelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip24
63 Anaacutelisishelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip27
7 Resultadoshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip28
8 Discusioacutenhelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip39
9 Conclusioneshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip43
10 Bibliografiacuteahelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip45
6
1 INTRODUCCIOacuteN
Los requerimientos energeacuteticos variacutean de acuerdo al modo de vida
caracteriacutesticas del haacutebitat y distribucioacuten de cada especie Esto se traduce en una serie de
adaptaciones especiacuteficas que se manifiestan como cambios en la fisiologiacutea de los
individuos que les permitan sobrevivir en su medio ambiente y desenvolverse en eacutel
Los animales endotermos dependen del metabolismo aeroacutebico por lo que el
oxiacutegeno es vital desde su adquisicioacuten hasta su entrega en los tejidos Los valores de los
paraacutemetros hematoloacutegicos de aves y mamiacuteferos responden a las exigencias
medioambientales tales como la hipoxia en la altura y a las exigencias energeacuteticas de la
locomocioacuten y el vuelo (Novoa et al 2003) Por ejemplo se ha reportado un menor
volumen de masa promedio de eritrocitos para mamiacuteferos pequentildeos de alta altitud
(Thomomys) en relacioacuten con mamiacuteferos que habitan ambientes a nivel del mar
(Lechner 1976) Del mismo modo Rosenmann y Ruiz (1993) informan que Abrothrix
andinus que habita a maacutes de 2000 msnm presenta un alto recuento de gloacutebulos
rojos alta concentracioacuten de hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa del
volumen celular durante las temporadas de alto requerimiento energeacutetico mientras que
el hematocrito se mantiene constante durante todo el antildeo Asimismo el hematocrito de
las especies de alta altitud parece ser similar al de especies que habitan en altitudes
bajas (Morrison et al 1963a 1963b Rosenmann y Ruiz 1993) Por otra parte fetos de
ovejas gestantes que habitan ambientes de alta altitud presentan menor crecimiento
fetal y menor peso al nacimiento que los fetos de hembras de baja altitud aunque el
peso de la placenta es mayor en los fetos de hembras de alta altitud (Parraguez et al
2005)
En aves con alta tolerancia a la hipoxia (Novoa et al 1991) la respuesta
hematoloacutegica a gran altura todaviacutea es motivo de controversia Las aves nativas de alta
7
altitud poseen mayor concentracioacuten de hemoglobina mayor recuento globular y mayor
volumen globular aglomerado (VGA) que aquellas de baja altitud (Carey y Morton
1976 Keys et al 1986) Sin embargo otros autores han comunicado valores de
paraacutemetros hematoloacutegicos similares pero con diferencias en la afinidad oxiacutegeno-
hemoglobina (Black y Tenney 1980) Carpenter (1975) y Viscor et al (1985)
argumentaron que el hematocrito de las aves se relaciona maacutes con la altitud de vuelo
que con su distribucioacuten
Los valores de los paraacutemetros hematoloacutegicos no responden a las demandas
ambientales y energeacuteticas aisladamente sino en conjunto con las modificaciones
respiratorias y cardiovasculares (Carey y Morton 1976 Viscor et al 1985 Viscor y
Fuster 1987)
En relacioacuten a las demandas del vuelo las aves presentan varias adaptaciones
tales como un eficiente sistema de corriente cruzada en su viacutea aeacuterea elevado volumen
corriente bajos tiempos de circulacioacuten maximizando la utilizacioacuten de los factores
hematoloacutegicos en la adquisicioacuten de oxiacutegeno grandes superficies respiratorias y finas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b Figueroa et al 2007) En forma
similar los murcieacutelagos muestran numerosos refinamientos en el disentildeo cardiovascular
y respiratorio Estos incluyen gran corazoacuten y elevado volumen expulsivo (Canals et al
2005a Juumlrgens et al 1981) pequentildeo tamantildeo de eritrocitos (Wolk y Bogdanowics
1987 Neuweiler 2000) altas concentraciones de hemoglobina y alta capacidad de
transporte de oxiacutegeno (Wolk y Bogdanowics 1987) y la optimizacioacuten de paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten como volumen pulmonar densidad de superficie respiratoria y
grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Lechner 1985 Maina 1998 2000a 2000b Maina
et al 1991 Canals et al 2005b Figueroa et al 2007)
8
En el pulmoacuten los paraacutemetros hematoloacutegicos pueden variar por la particularidad
natural del paso de la sangre a traveacutes de una compleja red de capilares (Baumgartner et
al 2004) y por las diferencias en la velocidad relativa del plasma y de los eritrocitos
(Rapaport et al 1996 Hsia et al 1999) Se ha reportado ademaacutes un aumento
progresivo de dos a tres veces la capacidad de difusioacuten pulmonar del reposo al ejercicio
(Hsia et al 1995 1999)
En esta memoria de tiacutetulo se propone como hipoacutetesis que el hematocrito capilar
pulmonar y el tamantildeo del gloacutebulo rojo pueden ser influenciados por el requerimiento
energeacutetico del vuelo Ademaacutes que los paraacutemetros hematoloacutegicos pueden variar en
conjunto con los paraacutemetros morfoloacutegicos que determinan la capacidad de difusioacuten de
oxiacutegeno
9
2 REVISIOacuteN BIBLIOGRAacuteFICA
2 1 Caracteriacutesticas de los eritrocitos
La sangre es un tejido conectivo especializado que se compone de distintos
elementos como gloacutebulos rojos o eritrocitos gloacutebulos blancos o leucocitos y plaquetas
que se encuentran suspendidos en el plasma En animales endotermos la sangre aporta a
cada ceacutelula agua oxiacutegeno electrolitos nutrientes y hormonas necesarias para su
funcionamiento normal y a su vez transporta gases hacia los oacuterganos de excrecioacuten
Los gloacutebulos rojos de los mamiacuteferos son discos redondos y levemente
bicoacutencavos a excepcioacuten de los cameacutelidos que tienen gloacutebulos rojos ovalados (Schmidt-
Nielsen 1997) El diaacutemetro del eritrocito es caracteriacutestico para cada especie en los
mamiacuteferos estaacute entre 5 a 10 microm (Schmidt-Nielsen 1997) no existiendo relacioacuten entre el
tamantildeo corporal y el tamantildeo del eritrocito El eritrocito de los mamiacuteferos carece de
nuacutecleo todos los demaacutes vertebrados tienen gloacutebulos rojos nucleados (Schalm 1964) y
son generalmente ovalados y de mayor tamantildeo que en los mamiacuteferos
Su principal funcioacuten es el transporte de hemoglobina para entregar a los tejidos
el oxiacutegeno necesario para su funcionamiento metaboacutelico adecuado En su interior la
hemoglobina estaacute en un ambiente de pH ligeramente maacutes aacutecido que el plasma lo que
aumenta su eficacia como pigmento respiratorio Ademaacutes el eritrocito contribuye al
volumen sanguiacuteneo participando en la dinaacutemica de la circulacioacuten sanguiacutenea Este
uacuteltimo en vertebrados como anfibios reptiles aves y mamiacuteferos en general representa
entre 5 a 10 del peso corporal (Randall et al 1998)
En aves y mamiacuteferos existe una divisioacuten del corazoacuten y separacioacuten entre
circulacioacuten sisteacutemica y pulmonar con grandes diferencias de presioacuten entre ambos
circuitos La circulacioacuten pulmonar difiere de la sisteacutemica en que la resistencia total es
10
menor la presioacuten sanguiacutenea puede entonces ser maacutes baja y las arterias pulmonares
tienen paredes maacutes delgadas (Schmidt-Nielsen 1997)
22 Hematocrito
El Hematocrito es el meacutetodo utilizado para obtener el volumen globular
aglomerado o VGA El teacutermino hematocrito corresponde al porcentaje de volumen de
los eritrocitos en la sangre (Schmidt-Nielsen 1997 Randall et al 1998) Este es
considerablemente inferior al valor calculado con los datos sobre volumen plasmaacutetico y
con el hematocrito de la sangre venosa (Schalm 1964) La sangre de los vasos
pequentildeos arrojan un hematocrito capilar inferior a la del corazoacuten o los grandes vasos
(Schalm 1964 Randall et al 1998) Por ejemplo se han encontrado los siguientes
valores de hematocrito en diversos oacuterganos y tejidos del perro con hematocrito de
sangre venosa de 43 bazo 80 hiacutegado 40 pulmones 35 corazoacuten y muacutesculos
esqueleacuteticos 20-25 rintildeoacuten viacuteas gastrointestinales y cerebro 15-20 (Schalm 1964)
El meacutetodo comuacuten para la determinacioacuten del hematocrito es el Hematocrito de
Wintrobe (Schalm1964) sin embargo existen otras teacutecnicas como el microhematocrito
cuyas ventajas son obtener valores de volumen globular maacutes exactos y constantes
menor tiempo de obtencioacuten de resultados y menor cantidad de sangre requerida para la
muestra El hematocrito es un procedimiento exacto y praacutectico para medicioacuten del
hematocrito venoso o capilar (Schalm 1964) Ademaacutes existen paraacutemetros
morfomeacutetricos para la determinacioacuten del hematocrito a traveacutes de microscopiacutea
electroacutenica por meacutetodos estereoloacutegicos A traveacutes de conteo de puntos aleatorios que
caen sobre los eritrocitos (Pe) y sobre el plasma (Ppl) podemos estimar el hematocrito
intracapilar mediante la foacutermula (Figura 1) Hc = Pe (Pe+Ppl)=PePc (Weibel
19701971)
11
Figura 1- Gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar de un ave (8000X)
23 Respuestas Hematoloacutegicas
Las diferentes exigencias metaboacutelicas entre los individuos se relacionan en gran
medida al ambiente en que se desarrollan y al tipo de actividad que estos desempentildean
El tamantildeo corporal el vuelo y la altitud influyen en los requerimientos energeacuteticos de
los individuos (Canals et al 2005b Schmidt-Nielsen 1997)
En ambientes de alta altitud la presioacuten parcial de oxiacutegeno (pO2) disminuye
como consecuencia de la disminucioacuten de la presioacuten baromeacutetrica (Novoa et al 2003)
La presioacuten criacutetica de oxiacutegeno (Pc) puede ser modificada por varios factores
tanto exoacutegenos como endoacutegenos entre ellos el pO2 ambiental la temperatura ambiente
el efecto de eacutesta sobre la temperatura corporal y el consumo de O2 La Pc se relaciona
con el haacutebitat de los animales por ejemplo animales que viven en ambientes con altas
presiones parciales de oxigeno tienen mayor metabolismo que aquellos que habitan
ambientes con menor pO2 (Novoa et al 2003)
N
E
P
E
N Nuacutecleo
E Eritrocito
P Plasma
12
En murcieacutelagos y mamiacuteferos no voladores se observa una buena correlacioacuten
entre el diaacutemetro de los eritrocitos y el tamantildeo corporal en ambos grupos Mientras maacutes
pequentildeo el animal maacutes pequentildeos seraacuten los gloacutebulos rojos (Juumlrgens et al 1981) Una
correlacioacuten inversa entre tamantildeo y nuacutemero de eritrocitos se ha reportado previamente en
peces anfibios mamiacuteferos y reptiles lo que lleva a concluir que esta relacioacuten es comuacuten
para los vertebrados (Ruiz et al 1993)
Las aves nativas de alta altitud poseen mayor concentracioacuten de hemoglobina
mayor recuento globular y mayor porcentaje de hematocrito que aquellas de baja altitud
Carey y Morton (1976) han reportado porcentajes de hematocrito en general sobre 50
para aves salvajes Sin embargo en las aves otros factores afectan tambieacuten estos
paraacutemetros como es el nivel de actividad y la deshidratacioacuten durante el vuelo las bajas
temperaturas ambientales e incluso diferencias sexuales en los niveles de hemoglobina y
hematocrito que podriacutean tener relacioacuten con la temporada reproductiva (Novoa et al
2003)
Finalmente a nivel hematoloacutegico aves y mamiacuteferos comparten rasgos
semejantes Especies de alta y de baja altitud presentan valores similares en la mayoriacutea
de los paraacutemetros hematoloacutegicos sin embargo en ambos grupos la afinidad de la
hemoglobina por oxiacutegeno parece jugar un rol preponderante ya que generalmente es
mayor en especies de altura (Novoa et al 2003)
24 Caracteriacutesticas bioloacutegicas de las especies estudiadas
A) ROEDORES
Son el orden de mamiacuteferos maacutes abundante Se caracterizan por presentar dos
dientes incisivos en el maxilar inferior con un amplio espacio entre eacutestos y los molares
que les permiten roer (Muntildeoz-Pedreros 2000)
13
a) Abrothrix andinus (Laucha Andina)
httpwwwfotonaturalezacldatamedia2raton-andinojpg
Figura 2- Abrothrix andinus
Biologiacutea y fisiologiacutea Es un roedor de pequentildeo tamantildeo (Figura 2) En condiciones de
exposicioacuten al friacuteo y con baja calidad de alimento ocurren cambios raacutepidos en la
morfologiacutea de su tracto digestivo En su ambiente natural aumenta tanto su metabolismo
energeacutetico peso independiente como el tamantildeo de sus caacutemaras digestivas en fase con
los meses de invierno posiblemente por un mecanismo compensatorio de alta
plasticidad que impide un desbalance de materia y energiacutea De esta forma el alto costo
metaboacutelico bajo condiciones invernales se compensariacutea con el alto consumo de
alimento asociado al gran desarrollo de las caacutemaras digestivas a los altos
requerimientos de energiacutea yo a la baja calidad de la dieta Asiacute durante el invierno
presenta una significativa disminucioacuten de la masa corporal (Muntildeoz-Pedreros 2000)
Distribucioacuten Se distribuye desde la IV Regioacuten hasta la Regioacuten Metropolitana
Haacutebitat Zonas andinas arenosas o rocosas con vegetacioacuten baja alta altitud entre los
3500 y 4600 msnm es un visitante ocasional del matorral escleroacutefilo del centro de
Chile (Canals et al 2005b)
14
b) Abrothrix olivaceus (Laucha Olivaacutecea)
httpwwwfotonaturalezacldatamedia2IMG_0162_2jpg
Figura 3 Abrothrix olivaceus
Biologiacutea y fisiologiacutea Pequentildeo roedor su cola es maacutes pequentildea que su cuerpo tiene
orejas pequentildeas y ojos medianos su pelaje es fino de color grisaacuteceo pesa 303g plusmn 30g
(Figura 3)
Distribucioacuten Se encuentra en el norte y centro de Chile desde Tarapacaacute (I Regioacuten) a
Tierra del Fuego (XII Regioacuten)
Haacutebitat Praderas montes bosques y aacutereas pedrosas desde 2500 msnm (Canals et al
2005b)
Comportamiento Es omniacutevoro Se alimenta de frutos que caen de los aacuterboles (Peumo
Belloto) insectos u otros invertebrados Invade las construcciones humanas rurales
atacando las siembras de granos y sus depoacutesitos Se mimetiza con el ambiente cuando se
siente perseguido entre sus reacciones de defensa destacan reflejos automaacuteticos de
muerte simulada (inmovilizacioacuten) Su mayor actividad diurna es en verano (45)
disminuyendo en otontildeo y hacieacutendose miacutenima en invierno (27) Prefiere cuevas
subterraacuteneas aacutereas protegidas o bajo grandes rocas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
15
c) Phyllotis darwini (Lauchoacuten Orejudo de Darwin)
httpwwwecuadorcienciaorgimageszoologiaphyllotis-darwini2jpg
Figura 4- Phyllotis darwini
Biologiacutea y fisiologiacutea Roedor robusto con cola larga ojos y pabellones auriculares
grandes (maacutes de 20 mm) Molares bajos El pelaje es largo y sedoso con un claro
dominio de los pigmentos de color cafeacute El dorso es de tonalidad bruna con importancia
variable de las eumelaninas negras seguacuten edad y subespecie En general los juveniles
son grisaacuteceos y los adultos cafeacute-ocres El pecho y abdomen son muy claros
amarillentos u ocraacuteceos En el matorral escleroacutefilo de Santiago los adultos pesan 615 plusmn
31g (Figura 4)
Distribucioacuten Peruacute Bolivia y Argentina En Chile desde Tarapacaacute (I Regioacuten) hasta
Malleco (IX Regioacuten) desde el nivel del mar hasta 4800 m de altitud
Haacutebitat Vive siempre en zonas con vegetacioacuten baja
Comportamiento Es de gran actividad nocturna por su capacidad de correr trepar a
las ramas y desplazarse en un amplio radio de accioacuten Su tracto intestinal estaacute adaptado
para una gran variedad de alimentos De gran actividad y extenso radio de accioacuten Es un
animal de gran vivacidad y velocidad de reaccioacuten Busca la proteccioacuten de piedras y
rocas Posee estrategias termorreguladoras conductuales condicionadas por su pequentildeo
16
tamantildeo (alto gasto de energiacutea peso-especiacutefico) haacutebitat climaacuteticamente variable
condicioacuten de especie no migratoria buena oferta alimentaria que permite la coexistencia
intraespeciacutefica Estas estrategias conductuales le impulsan a agruparse y construir nidos
en condiciones de baja temperatura Por el contrario no se agrega ni ocupa nidos a
temperaturas altas Construye un nido esfeacuterico de fibras vegetales en una rendija rocosa
que le sirve ademaacutes de refugio para los adultos Suele ocupar galeriacuteas abandonadas de
Cururo (Spalacopus cyanus) y Degu (Octodon degus)
El periacuteodo reproductivo se presenta entre agosto y febrero en Fray Jorge y entre
septiembre y marzo en Concepcioacuten El tamantildeo de camada fluctuacutea entre cuatro y ocho
criacuteas En el matorral escleroacutefilo se establece una densidad promedio de 207 indhaacute
donde es el micromamiacutefero maacutes abundante Es una especie esencialmente herbiacutevora
pero en primavera consume una pequentildea porcioacuten de insectos la que incrementa en
verano Fuertemente depredado aparecen sus restos en forma muy frecuente en
regurgitados de aves rapaces nocturnas (Lechuza Comuacuten Tyto alba y Pequeacuten Athene
cunicularia) y en heces de Zorros (Pseudolapex spp) Tambieacuten es consumido por el
Quique (Galictis cuja) Es parasitado por el oxiurido Syphacia phyllotios Su eacutexito en
haacutebitat xeacutericos pareciera explicarse no soacutelo por adaptaciones etoloacutegicas y ecoloacutegicas
sino que tambieacuten por especializaciones fisioloacutegicas eficientes en la conservacioacuten de
agua corporal (evaporacioacuten pulmocutaacutenea 234 mg H2Ogh) Posee una capacidad de
concentracioacuten renal que implica un alto grado de especializacioacuten fisioloacutegica de la viacutea
renal (concentracioacuten urinaria miacutenima 850 mOsmkg) Su estado de conservacioacuten es sin
problemas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
Subespecies Existen unas ocho subespecies cuatro de ellas en Chile Phyllotis darwini
rupestris Phyllotis darwini darwini Phyllotis darwini boedeckeri y Phyllotis darwini
fulvescens P d rupestris se distribuyen en el sur de Peruacute suroeste de Bolivia oeste de
17
Argentina en Chile entre la Primera Regioacuten y las provincias de El Loa y Antofagasta (II
Regioacuten) P d darwini desde la Provincia de Choapa (IV Regioacuten) hasta la Regioacuten
Metropolitana P d boedeckeri ha sido capturado en las provincias de Cauquenes (VII
Regioacuten) y Ntildeuble (VIII Regioacuten) P d fulvescens en la provincia de Malleco (IX Regioacuten)
(Mann 1978)
B) QUIROacutePTEROS
El nombre Chiroptera significa literalmente manos aladas Uacutenicos mamiacuteferos
que tienen la capacidad de volar y ademaacutes desenvolverse sin ninguacuten problema en la
oscuridad gracias a un sistema de radar que se los permite Son los conocidos
murcieacutelagos que en Chile son pequentildeos y se alimentan de insectos o sangre
a) Myotis chiloensis (Murcieacutelago Oreja de Ratoacuten)
http3bpblogspotcom_ymTzcYSL6BwR2Fa-0HkLyIAAAAAAAAAA4pqCk4kg6nggs1600myotis+chiloensisjpg
Figura 5- Myotis chiloensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la familia Vespertilionidae Es un murcieacutelago
pequentildeo endeacutemico de Chile aproximadamente de 9 cm de largo y 6 g de peso corporal
(Mann 1978 Gantz y Martiacutenez 2000) Entre las caracteriacutesticas craneanas cobran
especial importancia diagnoacutestica los 38 dientes cuyo nuacutemero es el maacuteximo que aparece
en los murcieacutelagos En el sedoso pelaje de este pequentildeo murcieacutelago chileno
predominan pigmentos brunos y ocres del grupo de las feomelanina El color de los
especiacutemenes variacutea entre liacutemites muy amplios de acuerdo con las condiciones
18
ambientales de su aacuterea de vida Su cola larga se encuentra incluida totalmente en el
uropatagio (Figura 5)
Distribucioacuten Myotis chiloensis se distribuye a lo largo de todo Chile continental desde
la frontera con el Peruacute hasta el estrecho de Magallanes (Mann 1978) Endeacutemico de
nuestro paiacutes M ch atacamensis se distribuye desde el sur del Peruacute y norte de Chile
hasta la IV Regioacuten M ch chiloensis desde la IV hasta la XII Regioacuten
Haacutebitat Se encuentra en vegetacioacuten cercana a cursos de agua en zonas aacuteridas (M
chiloensis atacamensis) y semiaacuteridas o en matorrales sabanas y bosques huacutemedos
preferentemente en zonas costeras del sur de Chile (M chiloensis chiloensis) Se supone
que es bastante abundante en Tierra del Fuego pero sus haacutebitos nocturnos y su
presencia en el bosque hacen que no haya un gran volumen de informacioacuten acerca de
esta especie
Comportamiento Su actividad diaria se traduce en un periacuteodo de alimentacioacuten y vuelo
de tres horas y otro de permanencia en su refugio de aproximadamente 21 horas
Durante el diacutea se refugia en las fisuras de la corteza de los aacuterboles techos de
construcciones y cuevas rocosas en la zona costera del aacuterea septentrional de su
distribucioacuten Debido a su reducido tamantildeo corporal y una tasa metaboacutelica maacutes baja que
la liacutenea de la endotermia caeriacutea en sopor diariamente Posee superficies alares cortas y
anchas (baja carga alar) lo que se traduce en un vuelo lento y de alta maniobrabilidad
Esto facilita la captura de sus presas en vuelo La dieta es exclusivamente insectiacutevora
depredando en el sur de Chile preferentemente sobre diacutepteros del grupo Nematocera
Paren una sola criacutea (caracteriacutestica propia del geacutenero)
Subespecies Chile posee dos subespecies M ch atacamensis actualmente reconocida
como especie plena y M ch chiloensis M ch chiloensis es clasificada como de Menor
19
Riesgo casi amenazado es decir se aproxima a ser Vulnerable M ch atacamensis es
clasificada como Vulnerable (Gantz y Martiacutenez 2000)
b) Tadarida brasiliensis (Murcieacutelago Coludo)
httpwwwificcclwebfm_send58
Figura 6- Tadarida brasiliensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la Familia Molossidae es un microquiroacuteptero
neotropical de tamantildeo grande con un tamantildeo de 105 mm y un peso promedio de 138 g
Tiene como caracteriacutestica el extremo de su cola liberado de la membrana uropatagial
de ahiacute el nombre de murcieacutelago de ldquocola librerdquo El pelaje es corto y sedoso de un color
general cafeacute oscuro grisaacuteceo La longitud total de este murcieacutelago puede llegar a 95 mm
donde la cola mide hasta 36 mm (Figura 6)
Distribucioacuten Se distribuye en la regioacuten neotropical estaacute presente en Centro Ameacuterica
(de Costa Rica al sur) y Sudameacuterica hasta Chile y Argentina En Chile se distribuye
desde Arica hasta Valdivia
Haacutebitat Se caracteriza por estar fuertemente relacionado con el hombre usualmente
coloniza edificios urbanos (Canals et al 2005b Gantz y Martiacutenez 2000 Mann 1978)
vive en los tejados y piezas abandonadas tambieacuten en aacuterboles huecos y cuevas desde la
20
costa hasta los 1000 msnm en la Cordillera de los Andes T brasiliensis ha sido
reportado volando sobre los 3000 msnm durante migracioacuten (Canals et al 2005b)
Comportamiento Mamiacutefero de haacutebitos notablemente gregarios es frecuente en
ciudades y poblados Es un murcieacutelago social que se caracteriza por formar grandes
colonias que pueden llegar a 154000 individuos en una caverna en Colorado Estados
Unidos Son principalmente insectiacutevoros aunque en cautiverio pueden adquirir haacutebitos
frugiacutevoros Su dieta consiste en pequentildeas polillas y escarabajos los que atrapa al vuelo
en aacutereas abiertas Las hembras dan a luz una criacutea entre agosto y noviembre Cae en
sopor durante los meses de invierno en el centro y sur de Chile probablemente por las
bajas temperaturas ambientales yo la baja disponibilidad de insectos durante el periacuteodo
invernal Tambieacuten presenta adaptaciones morfoloacutegicas y fisioloacutegicas (mantencioacuten de
caracteres primitivos en las extremidades posteriores) que le permiten una locomocioacuten
cuadruacutepeda siendo esta caracteriacutestica distintiva para esta especie Sus alas son angostas
y largas lo que representa una adaptacioacuten para vuelos directos de alta velocidad y baja
maniobrabilidad Estas caracteriacutesticas de vuelo le permiten desplazamientos migratorios
yo moverse desde las zonas de descanso hasta sus lugares de alimentacioacuten Vuela
grandes distancias durante su alimentacioacuten nocturna aunque permanece periacuteodos breves
de tiempo en vuelo El establecimiento de las poblaciones de T brasiliensis en haacutebitat
xeacutericos se posibilita por presentar adaptaciones de la estructura renal que le permiten
mayores concentraciones de orina conservando mejor el agua corporal Presentando
ademaacutes mayor tolerancia a la privacioacuten hiacutedrica reduciendo la peacuterdida de agua por
evaporacioacuten durante el descanso y vuelo al seleccionar lugares de reposo maacutes friacuteos y
huacutemedos (Gantz y Martiacutenez 2000)
21
C) AVES
a) Nothoprocta perdicaria (Perdiz)
httpwwwavesdechilecl0jpgn064jpg
Figura 7- Nothoprocta perdicaria
Biologiacutea y fisiologiacutea Ave de tamantildeo mediano (30 cm de largo 410 g de peso corporal)
corpulenta de color cafeacute grisaacuteceo con alas cortas y casi sin cola (Figura 7)
Distribucioacuten Desde el riacuteo Huasco a Llanquihue
Haacutebitat Matorrales y pastizales
Comportamiento Prefiere caminar a volar pasa gran parte del tiempo entre los
matorrales y pastizales Vuela soacutelo cuando se siente amenazada hacieacutendolo a distancias
cortas y baja altura mientras lanza gritos fuertes y repetidos Se alimenta de semillas
frutos secos e insectos Se reproduce en primavera construyendo un nido en el suelo
bajo arbustos espesos en los que pone ocho a diez huevos de color cafeacute oscuro brillante
El macho los incuba Los polluelos son autoacutefagos salen a diacuteas de nacidos del nido para
seguir a los padres y alimentarse por siacute solos Su estado de conservacioacuten es sin
problemas Esta ave es endeacutemica de Chile (Hoffmann y Lazo 2002)
22
b) Zenaida auriculata (Toacutertola)
httpwwwricardomollerjensencomdatamedia59328--Torcaza-Zenaida-auriculata-Venado-Tuerto-10-2008-2-bjpg
Figura 8- Zenaida auriculata
Biologiacutea y fisiologiacutea Paloma de tamantildeo mediano (26-27 cm de largo 150 g de peso)
de color gris con manchas negras (Figura 8)
Distribucioacuten Desde Arica a Tierra del Fuego Es muy abundante en Chile central
desde la costa hasta la cordillera
Haacutebitat Zona costera valles campos y bosques hasta unos 2000 msnm
Comportamiento Es frecuente en jardines y calles arboladas Generalmente se le
encuentra en parejas o bandadas pequentildeas El periacuteodo reproductivo coincide con el
inicio de la primavera hasta mediados de verano Durante estos meses lleva a cabo dos
y hasta tres posturas de dos huevos cada una Anida generalmente en arbustos o aacuterboles
bajos cercanos a una fuente de agua construyendo una base de palitos muy baacutesica Los
huevos son blancos lisos y de tamantildeo promedio de 29 x 22 mm A comienzo del
otontildeo cuando los pichones ya vuelan se pueden ver grandes bandadas familiares de
hasta 200 paacutejaros cruzando los campos de un lugar a otro en busca de su alimento
consistente principalmente en semillas que encuentran en el suelo Es un ave de vuelo
23
raacutepido con gran capacidad de maniobrabilidad y muy desconfiada Su estado de
conservacioacuten es sin problemas (Hoffmann y Lazo 2002)
24
3 HIPOacuteTESIS
Los paraacutemetros hematoloacutegicos (tamantildeo y concentracioacuten de gloacutebulos rojos) de
aves y mamiacuteferos cambiaraacuten de acuerdo a las exigencias energeacuteticas impuestas por su
modo de vida y lo haraacuten en conjunto con los paraacutemetros pulmonares
Seguacuten esto se puede predecir que
Las aves y mamiacuteferos voladores (de alta exigencia energeacutetica) deberiacutean tener
una mayor concentracioacuten de gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar y gloacutebulos rojos de
menor tamantildeo que aquellos no voladores (de baja exigencia energeacutetica) y esto se
asociaraacute a una mayor capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
5 OBJETIVO GENERAL
1 Estimar y comparar los paraacutemetros hematoloacutegicos en aves y mamiacuteferos de
distinto requerimiento energeacutetico
2 Relacionar los paraacutemetros hematoloacutegicos con paraacutemetros morfoloacutegicos
pulmonares asociados a la difusioacuten de oxiacutegeno
6 OBJETIVOS ESPECIacuteFICOS
1 Determinar el tamantildeo de los gloacutebulos rojos seguacuten longitud y diaacutemetro en las
distintas especies
2 Determinar el VGA (hematocrito) capilar pulmonar con el meacutetodo de conteo de
puntos en las distintas especies
3 Relacionar los hallazgos hematoloacutegicos con las caracteriacutesticas pulmonares de las
especies analizadas
25
7 MATERIAL Y MEacuteTODOS
71 Modelos animales
En este estudio se trabajoacute con cinco especies de mamiacuteferos
a) No voladores (3) Abrothrix andinus (masa corporal = 255 plusmn 19 g) Abrothrix
olivaceus (masa corporal = 263 plusmn 20 g) Phyllotis darwini (masa corporal = 7536 plusmn
496 g)
b) Voladores (2) Tadarida brasiliensis (masa corporal = 113 plusmn 05 g) y Myotis
chiloensis (masa corporal = 60 plusmn 010 g)
Y con dos especies de aves Zenaida auriculata (voladora) (masa corporal = 1411 plusmn
155 g) y Nothoprocta perdicaria (masa corporal = 39833 plusmn 1170 g) (de vuelo
ocasional)
Las aves y roedores utilizados en este estudio fueron capturados con trampas
Sherman o redes de niebla y transportados inmediatamente al laboratorio durante la
primavera y el verano Los murcieacutelagos fueron donados por el Instituto de Salud
Puacuteblica de Chile
72 Disentildeo experimental
Se capturaron 3 animales adultos de cada especie durante la misma eacutepoca del
antildeo Los animales se pesaron y luego fueron sacrificados mediante la exposicioacuten a una
caacutemara de 100 C02 o por una sobredosis de anesteacutesico por inyeccioacuten intraperitoneal
seguacuten las normas del Comiteacute de Eacutetica de la Facultad de Ciencias de la Universidad de
Chile La traacutequea cervical fue canulada y se realizoacute una incisioacuten caudal al xifoesternoacuten
puncionando cuidadosamente el diafragma a cada lado de la liacutenea media produciendo
un neumotoacuterax y colapso pulmonar Los pulmones fueron fijados in situ mediante una
perfusioacuten intratraqueal por gravedad con glutaraldehiacutedo al 23 en buffer fosfato pH
74 Cuando la solucioacuten fijadora rebasoacute el nivel de la traacutequea se realizoacute una ligadura
26
craneal a la caacutenula e inmediatamente despueacutes los pulmones fueron removidos y
sumergidos en fijador (glutaraldehiacutedo 23) a 4ordm C por un miacutenimo de dos horas
Para el estudio de microscopiacutea electroacutenica de transmisioacuten (MET) se realizaron
cortes de pulmoacuten de cada loacutebulo de los que se obtuvieron trozos pequentildeos de 1 a 2 mm
de espesor que fueron lavados por un miacutenimo de dos horas en una solucioacuten buffer a
4ordmC y fijados en tetroacutexido de osmio al 1 por 1 hora a 4ordmC Luego el tejido fue
deshidratado en alcohol de graduacioacuten creciente (comenzando al 30) previo a la
infiltracioacuten y embebimiento en epon construyendo cubos de 2 a 3 mm3 de los cuales se
obtuvieron cortes semifinos de 1microm tentildeidos con azul de toluidina al 1 De ellos se
obtuvieron cortes finos de 60-90 nm de grosor montados en grillas de 200 Mesh y
contrastados con citrato de plomo Los cortes semifinos se fotografiaron a traveacutes de
microscopio oacuteptico y los cortes finos se fotografiaron a traveacutes de MET a distintas
magnificaciones con el fin de observar adecuadamente las estructuras
La estimacioacuten del hematocrito del capilar pulmonar se hizo mediante el sistema
de conteo de puntos considerando la foacutermula propuesta por Weibel (19701971) en las
imaacutegenes que mostraban los capilares pulmonares como Hto = pe(pe + pl) donde pe y
pl son el nuacutemero de puntos de una grilla donde intersectan los eritrocitos y el plasma
respectivamente Asimismo el diaacutemetro (De) y la longitud del eje transversal de los
eritrocitos (Te) se midioacute utilizando un software de medidas morfomeacutetricas (Scion
Imagetrade) Para los efectos praacutecticos el diaacutemetro se definioacute como la longitud del eje
mayor siguiendo la curvatura de la ceacutelula y el eje transversal trazado
perpendicularmente al punto medio del diaacutemetro (Figura 9)
27
Figura 9- Capilar pulmonar y gloacutebulos rojos (A) el murcieacutelago Tadarida brasiliensis
(7000X) y (B) la perdiz Nothoprocta perdicaria (1500X)
28
73 Anaacutelisis
Los datos de Hematocrito y tamantildeo de los gloacutebulos rojos de mamiacuteferos y aves
fueron analizados mediante pruebas de Kruskall-Wallis y Wilcoxon-Mann-Whitney
respectivamente La distribucioacuten de frecuencias de los valores de hematocrito (es decir
nuacutemero de capilares con un hematocrito particular) entre las especies estudiadas se
comparoacute con una prueba de χ 2 para ambos taxones
Para explorar las posibles relaciones entre paraacutemetros pulmonares y
hematoloacutegicos los datos presentes de diaacutemetro de gloacutebulos rojos y los datos publicados
de densidad de superficie respiratoria y grosor de la barrera alveacuteolo-capilar de los
mismos individuos de cada especie (Canals et al 2005b Figueroa et al 2007) fueron
analizados por medio de anaacutelisis de cluster y anaacutelisis de componentes principales
basado en valores estandarizados para cada taxoacuten (aves y mamiacuteferos) La relacioacuten entre
el tamantildeo de los gloacutebulos rojos y la capacidad de difusioacuten masa-especiacutefica de oxiacutegeno
de la barrera aire-sangre (DLO2Mb) se estudioacute con anaacutelisis de correlacioacuten y regresioacuten
29
8 RESULTADOS
No se encontraron diferencias estadiacutesticas en el hematocrito capilar pulmonar
(χ2
4 = 667 P = 0155 y Z = 0567 P =0564 en Kruskall-Wallis y en las pruebas de
Wilcoxon en mamiacuteferos y aves respectivamente) (Tabla 1) Sin embargo en las aves
se encontroacute una distribucioacuten maacutes simeacutetrica que en mamiacuteferos (χ 2
20 = 4105 P = 00037
Figura 10) Si bien los mamiacuteferos tienen una asimetriacutea negativa en la frecuencia de la
distribucioacuten capilar de hematocrito (-047 en promedio) las aves no mostraron asimetriacutea
(00032) En ambos grupos taxonoacutemicos las distribuciones de frecuencia en las
especies fueron marginalmente diferentes (χ 2
12 = 2071 P = 006 y χ
2 4 = 851 P = 007
en mamiacuteferos y aves respectivamente) aunque esto no tuvo una clara relacioacuten
taxonoacutemica Considerando el segmento de capilar individual como unidad de estudio
el rango de hematocrito capilar pulmonar osciloacute entre 0 y 99 en los mamiacuteferos y entre
0 y 89 en las aves
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
5
IacuteNDICE
1 Introduccioacutenhelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip5
2 Revisioacuten Bibliograacuteficahelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip8
21 Caracteriacutesticas de los eritrocitoshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip8
22 Hematocritohelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip9
23 Respuestas Hematoloacutegicashelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip10
24 Caracteriacutesticas bioloacutegicas de las especies estudiadashelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip11
A) Roedoreshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip11
B) Quiroacutepteroshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip16
C) Aveshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip20
3 Hipoacutetesishelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip23
4 Objetivo Generalhelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip23
5 Objetivos Especiacuteficoshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip23
6 Material y Meacutetodoshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip24
61 Modelos Animaleshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip24
62 Disentildeo experimentalhelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip24
63 Anaacutelisishelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip27
7 Resultadoshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip28
8 Discusioacutenhelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip39
9 Conclusioneshelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip43
10 Bibliografiacuteahelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphelliphellip45
6
1 INTRODUCCIOacuteN
Los requerimientos energeacuteticos variacutean de acuerdo al modo de vida
caracteriacutesticas del haacutebitat y distribucioacuten de cada especie Esto se traduce en una serie de
adaptaciones especiacuteficas que se manifiestan como cambios en la fisiologiacutea de los
individuos que les permitan sobrevivir en su medio ambiente y desenvolverse en eacutel
Los animales endotermos dependen del metabolismo aeroacutebico por lo que el
oxiacutegeno es vital desde su adquisicioacuten hasta su entrega en los tejidos Los valores de los
paraacutemetros hematoloacutegicos de aves y mamiacuteferos responden a las exigencias
medioambientales tales como la hipoxia en la altura y a las exigencias energeacuteticas de la
locomocioacuten y el vuelo (Novoa et al 2003) Por ejemplo se ha reportado un menor
volumen de masa promedio de eritrocitos para mamiacuteferos pequentildeos de alta altitud
(Thomomys) en relacioacuten con mamiacuteferos que habitan ambientes a nivel del mar
(Lechner 1976) Del mismo modo Rosenmann y Ruiz (1993) informan que Abrothrix
andinus que habita a maacutes de 2000 msnm presenta un alto recuento de gloacutebulos
rojos alta concentracioacuten de hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa del
volumen celular durante las temporadas de alto requerimiento energeacutetico mientras que
el hematocrito se mantiene constante durante todo el antildeo Asimismo el hematocrito de
las especies de alta altitud parece ser similar al de especies que habitan en altitudes
bajas (Morrison et al 1963a 1963b Rosenmann y Ruiz 1993) Por otra parte fetos de
ovejas gestantes que habitan ambientes de alta altitud presentan menor crecimiento
fetal y menor peso al nacimiento que los fetos de hembras de baja altitud aunque el
peso de la placenta es mayor en los fetos de hembras de alta altitud (Parraguez et al
2005)
En aves con alta tolerancia a la hipoxia (Novoa et al 1991) la respuesta
hematoloacutegica a gran altura todaviacutea es motivo de controversia Las aves nativas de alta
7
altitud poseen mayor concentracioacuten de hemoglobina mayor recuento globular y mayor
volumen globular aglomerado (VGA) que aquellas de baja altitud (Carey y Morton
1976 Keys et al 1986) Sin embargo otros autores han comunicado valores de
paraacutemetros hematoloacutegicos similares pero con diferencias en la afinidad oxiacutegeno-
hemoglobina (Black y Tenney 1980) Carpenter (1975) y Viscor et al (1985)
argumentaron que el hematocrito de las aves se relaciona maacutes con la altitud de vuelo
que con su distribucioacuten
Los valores de los paraacutemetros hematoloacutegicos no responden a las demandas
ambientales y energeacuteticas aisladamente sino en conjunto con las modificaciones
respiratorias y cardiovasculares (Carey y Morton 1976 Viscor et al 1985 Viscor y
Fuster 1987)
En relacioacuten a las demandas del vuelo las aves presentan varias adaptaciones
tales como un eficiente sistema de corriente cruzada en su viacutea aeacuterea elevado volumen
corriente bajos tiempos de circulacioacuten maximizando la utilizacioacuten de los factores
hematoloacutegicos en la adquisicioacuten de oxiacutegeno grandes superficies respiratorias y finas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b Figueroa et al 2007) En forma
similar los murcieacutelagos muestran numerosos refinamientos en el disentildeo cardiovascular
y respiratorio Estos incluyen gran corazoacuten y elevado volumen expulsivo (Canals et al
2005a Juumlrgens et al 1981) pequentildeo tamantildeo de eritrocitos (Wolk y Bogdanowics
1987 Neuweiler 2000) altas concentraciones de hemoglobina y alta capacidad de
transporte de oxiacutegeno (Wolk y Bogdanowics 1987) y la optimizacioacuten de paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten como volumen pulmonar densidad de superficie respiratoria y
grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Lechner 1985 Maina 1998 2000a 2000b Maina
et al 1991 Canals et al 2005b Figueroa et al 2007)
8
En el pulmoacuten los paraacutemetros hematoloacutegicos pueden variar por la particularidad
natural del paso de la sangre a traveacutes de una compleja red de capilares (Baumgartner et
al 2004) y por las diferencias en la velocidad relativa del plasma y de los eritrocitos
(Rapaport et al 1996 Hsia et al 1999) Se ha reportado ademaacutes un aumento
progresivo de dos a tres veces la capacidad de difusioacuten pulmonar del reposo al ejercicio
(Hsia et al 1995 1999)
En esta memoria de tiacutetulo se propone como hipoacutetesis que el hematocrito capilar
pulmonar y el tamantildeo del gloacutebulo rojo pueden ser influenciados por el requerimiento
energeacutetico del vuelo Ademaacutes que los paraacutemetros hematoloacutegicos pueden variar en
conjunto con los paraacutemetros morfoloacutegicos que determinan la capacidad de difusioacuten de
oxiacutegeno
9
2 REVISIOacuteN BIBLIOGRAacuteFICA
2 1 Caracteriacutesticas de los eritrocitos
La sangre es un tejido conectivo especializado que se compone de distintos
elementos como gloacutebulos rojos o eritrocitos gloacutebulos blancos o leucocitos y plaquetas
que se encuentran suspendidos en el plasma En animales endotermos la sangre aporta a
cada ceacutelula agua oxiacutegeno electrolitos nutrientes y hormonas necesarias para su
funcionamiento normal y a su vez transporta gases hacia los oacuterganos de excrecioacuten
Los gloacutebulos rojos de los mamiacuteferos son discos redondos y levemente
bicoacutencavos a excepcioacuten de los cameacutelidos que tienen gloacutebulos rojos ovalados (Schmidt-
Nielsen 1997) El diaacutemetro del eritrocito es caracteriacutestico para cada especie en los
mamiacuteferos estaacute entre 5 a 10 microm (Schmidt-Nielsen 1997) no existiendo relacioacuten entre el
tamantildeo corporal y el tamantildeo del eritrocito El eritrocito de los mamiacuteferos carece de
nuacutecleo todos los demaacutes vertebrados tienen gloacutebulos rojos nucleados (Schalm 1964) y
son generalmente ovalados y de mayor tamantildeo que en los mamiacuteferos
Su principal funcioacuten es el transporte de hemoglobina para entregar a los tejidos
el oxiacutegeno necesario para su funcionamiento metaboacutelico adecuado En su interior la
hemoglobina estaacute en un ambiente de pH ligeramente maacutes aacutecido que el plasma lo que
aumenta su eficacia como pigmento respiratorio Ademaacutes el eritrocito contribuye al
volumen sanguiacuteneo participando en la dinaacutemica de la circulacioacuten sanguiacutenea Este
uacuteltimo en vertebrados como anfibios reptiles aves y mamiacuteferos en general representa
entre 5 a 10 del peso corporal (Randall et al 1998)
En aves y mamiacuteferos existe una divisioacuten del corazoacuten y separacioacuten entre
circulacioacuten sisteacutemica y pulmonar con grandes diferencias de presioacuten entre ambos
circuitos La circulacioacuten pulmonar difiere de la sisteacutemica en que la resistencia total es
10
menor la presioacuten sanguiacutenea puede entonces ser maacutes baja y las arterias pulmonares
tienen paredes maacutes delgadas (Schmidt-Nielsen 1997)
22 Hematocrito
El Hematocrito es el meacutetodo utilizado para obtener el volumen globular
aglomerado o VGA El teacutermino hematocrito corresponde al porcentaje de volumen de
los eritrocitos en la sangre (Schmidt-Nielsen 1997 Randall et al 1998) Este es
considerablemente inferior al valor calculado con los datos sobre volumen plasmaacutetico y
con el hematocrito de la sangre venosa (Schalm 1964) La sangre de los vasos
pequentildeos arrojan un hematocrito capilar inferior a la del corazoacuten o los grandes vasos
(Schalm 1964 Randall et al 1998) Por ejemplo se han encontrado los siguientes
valores de hematocrito en diversos oacuterganos y tejidos del perro con hematocrito de
sangre venosa de 43 bazo 80 hiacutegado 40 pulmones 35 corazoacuten y muacutesculos
esqueleacuteticos 20-25 rintildeoacuten viacuteas gastrointestinales y cerebro 15-20 (Schalm 1964)
El meacutetodo comuacuten para la determinacioacuten del hematocrito es el Hematocrito de
Wintrobe (Schalm1964) sin embargo existen otras teacutecnicas como el microhematocrito
cuyas ventajas son obtener valores de volumen globular maacutes exactos y constantes
menor tiempo de obtencioacuten de resultados y menor cantidad de sangre requerida para la
muestra El hematocrito es un procedimiento exacto y praacutectico para medicioacuten del
hematocrito venoso o capilar (Schalm 1964) Ademaacutes existen paraacutemetros
morfomeacutetricos para la determinacioacuten del hematocrito a traveacutes de microscopiacutea
electroacutenica por meacutetodos estereoloacutegicos A traveacutes de conteo de puntos aleatorios que
caen sobre los eritrocitos (Pe) y sobre el plasma (Ppl) podemos estimar el hematocrito
intracapilar mediante la foacutermula (Figura 1) Hc = Pe (Pe+Ppl)=PePc (Weibel
19701971)
11
Figura 1- Gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar de un ave (8000X)
23 Respuestas Hematoloacutegicas
Las diferentes exigencias metaboacutelicas entre los individuos se relacionan en gran
medida al ambiente en que se desarrollan y al tipo de actividad que estos desempentildean
El tamantildeo corporal el vuelo y la altitud influyen en los requerimientos energeacuteticos de
los individuos (Canals et al 2005b Schmidt-Nielsen 1997)
En ambientes de alta altitud la presioacuten parcial de oxiacutegeno (pO2) disminuye
como consecuencia de la disminucioacuten de la presioacuten baromeacutetrica (Novoa et al 2003)
La presioacuten criacutetica de oxiacutegeno (Pc) puede ser modificada por varios factores
tanto exoacutegenos como endoacutegenos entre ellos el pO2 ambiental la temperatura ambiente
el efecto de eacutesta sobre la temperatura corporal y el consumo de O2 La Pc se relaciona
con el haacutebitat de los animales por ejemplo animales que viven en ambientes con altas
presiones parciales de oxigeno tienen mayor metabolismo que aquellos que habitan
ambientes con menor pO2 (Novoa et al 2003)
N
E
P
E
N Nuacutecleo
E Eritrocito
P Plasma
12
En murcieacutelagos y mamiacuteferos no voladores se observa una buena correlacioacuten
entre el diaacutemetro de los eritrocitos y el tamantildeo corporal en ambos grupos Mientras maacutes
pequentildeo el animal maacutes pequentildeos seraacuten los gloacutebulos rojos (Juumlrgens et al 1981) Una
correlacioacuten inversa entre tamantildeo y nuacutemero de eritrocitos se ha reportado previamente en
peces anfibios mamiacuteferos y reptiles lo que lleva a concluir que esta relacioacuten es comuacuten
para los vertebrados (Ruiz et al 1993)
Las aves nativas de alta altitud poseen mayor concentracioacuten de hemoglobina
mayor recuento globular y mayor porcentaje de hematocrito que aquellas de baja altitud
Carey y Morton (1976) han reportado porcentajes de hematocrito en general sobre 50
para aves salvajes Sin embargo en las aves otros factores afectan tambieacuten estos
paraacutemetros como es el nivel de actividad y la deshidratacioacuten durante el vuelo las bajas
temperaturas ambientales e incluso diferencias sexuales en los niveles de hemoglobina y
hematocrito que podriacutean tener relacioacuten con la temporada reproductiva (Novoa et al
2003)
Finalmente a nivel hematoloacutegico aves y mamiacuteferos comparten rasgos
semejantes Especies de alta y de baja altitud presentan valores similares en la mayoriacutea
de los paraacutemetros hematoloacutegicos sin embargo en ambos grupos la afinidad de la
hemoglobina por oxiacutegeno parece jugar un rol preponderante ya que generalmente es
mayor en especies de altura (Novoa et al 2003)
24 Caracteriacutesticas bioloacutegicas de las especies estudiadas
A) ROEDORES
Son el orden de mamiacuteferos maacutes abundante Se caracterizan por presentar dos
dientes incisivos en el maxilar inferior con un amplio espacio entre eacutestos y los molares
que les permiten roer (Muntildeoz-Pedreros 2000)
13
a) Abrothrix andinus (Laucha Andina)
httpwwwfotonaturalezacldatamedia2raton-andinojpg
Figura 2- Abrothrix andinus
Biologiacutea y fisiologiacutea Es un roedor de pequentildeo tamantildeo (Figura 2) En condiciones de
exposicioacuten al friacuteo y con baja calidad de alimento ocurren cambios raacutepidos en la
morfologiacutea de su tracto digestivo En su ambiente natural aumenta tanto su metabolismo
energeacutetico peso independiente como el tamantildeo de sus caacutemaras digestivas en fase con
los meses de invierno posiblemente por un mecanismo compensatorio de alta
plasticidad que impide un desbalance de materia y energiacutea De esta forma el alto costo
metaboacutelico bajo condiciones invernales se compensariacutea con el alto consumo de
alimento asociado al gran desarrollo de las caacutemaras digestivas a los altos
requerimientos de energiacutea yo a la baja calidad de la dieta Asiacute durante el invierno
presenta una significativa disminucioacuten de la masa corporal (Muntildeoz-Pedreros 2000)
Distribucioacuten Se distribuye desde la IV Regioacuten hasta la Regioacuten Metropolitana
Haacutebitat Zonas andinas arenosas o rocosas con vegetacioacuten baja alta altitud entre los
3500 y 4600 msnm es un visitante ocasional del matorral escleroacutefilo del centro de
Chile (Canals et al 2005b)
14
b) Abrothrix olivaceus (Laucha Olivaacutecea)
httpwwwfotonaturalezacldatamedia2IMG_0162_2jpg
Figura 3 Abrothrix olivaceus
Biologiacutea y fisiologiacutea Pequentildeo roedor su cola es maacutes pequentildea que su cuerpo tiene
orejas pequentildeas y ojos medianos su pelaje es fino de color grisaacuteceo pesa 303g plusmn 30g
(Figura 3)
Distribucioacuten Se encuentra en el norte y centro de Chile desde Tarapacaacute (I Regioacuten) a
Tierra del Fuego (XII Regioacuten)
Haacutebitat Praderas montes bosques y aacutereas pedrosas desde 2500 msnm (Canals et al
2005b)
Comportamiento Es omniacutevoro Se alimenta de frutos que caen de los aacuterboles (Peumo
Belloto) insectos u otros invertebrados Invade las construcciones humanas rurales
atacando las siembras de granos y sus depoacutesitos Se mimetiza con el ambiente cuando se
siente perseguido entre sus reacciones de defensa destacan reflejos automaacuteticos de
muerte simulada (inmovilizacioacuten) Su mayor actividad diurna es en verano (45)
disminuyendo en otontildeo y hacieacutendose miacutenima en invierno (27) Prefiere cuevas
subterraacuteneas aacutereas protegidas o bajo grandes rocas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
15
c) Phyllotis darwini (Lauchoacuten Orejudo de Darwin)
httpwwwecuadorcienciaorgimageszoologiaphyllotis-darwini2jpg
Figura 4- Phyllotis darwini
Biologiacutea y fisiologiacutea Roedor robusto con cola larga ojos y pabellones auriculares
grandes (maacutes de 20 mm) Molares bajos El pelaje es largo y sedoso con un claro
dominio de los pigmentos de color cafeacute El dorso es de tonalidad bruna con importancia
variable de las eumelaninas negras seguacuten edad y subespecie En general los juveniles
son grisaacuteceos y los adultos cafeacute-ocres El pecho y abdomen son muy claros
amarillentos u ocraacuteceos En el matorral escleroacutefilo de Santiago los adultos pesan 615 plusmn
31g (Figura 4)
Distribucioacuten Peruacute Bolivia y Argentina En Chile desde Tarapacaacute (I Regioacuten) hasta
Malleco (IX Regioacuten) desde el nivel del mar hasta 4800 m de altitud
Haacutebitat Vive siempre en zonas con vegetacioacuten baja
Comportamiento Es de gran actividad nocturna por su capacidad de correr trepar a
las ramas y desplazarse en un amplio radio de accioacuten Su tracto intestinal estaacute adaptado
para una gran variedad de alimentos De gran actividad y extenso radio de accioacuten Es un
animal de gran vivacidad y velocidad de reaccioacuten Busca la proteccioacuten de piedras y
rocas Posee estrategias termorreguladoras conductuales condicionadas por su pequentildeo
16
tamantildeo (alto gasto de energiacutea peso-especiacutefico) haacutebitat climaacuteticamente variable
condicioacuten de especie no migratoria buena oferta alimentaria que permite la coexistencia
intraespeciacutefica Estas estrategias conductuales le impulsan a agruparse y construir nidos
en condiciones de baja temperatura Por el contrario no se agrega ni ocupa nidos a
temperaturas altas Construye un nido esfeacuterico de fibras vegetales en una rendija rocosa
que le sirve ademaacutes de refugio para los adultos Suele ocupar galeriacuteas abandonadas de
Cururo (Spalacopus cyanus) y Degu (Octodon degus)
El periacuteodo reproductivo se presenta entre agosto y febrero en Fray Jorge y entre
septiembre y marzo en Concepcioacuten El tamantildeo de camada fluctuacutea entre cuatro y ocho
criacuteas En el matorral escleroacutefilo se establece una densidad promedio de 207 indhaacute
donde es el micromamiacutefero maacutes abundante Es una especie esencialmente herbiacutevora
pero en primavera consume una pequentildea porcioacuten de insectos la que incrementa en
verano Fuertemente depredado aparecen sus restos en forma muy frecuente en
regurgitados de aves rapaces nocturnas (Lechuza Comuacuten Tyto alba y Pequeacuten Athene
cunicularia) y en heces de Zorros (Pseudolapex spp) Tambieacuten es consumido por el
Quique (Galictis cuja) Es parasitado por el oxiurido Syphacia phyllotios Su eacutexito en
haacutebitat xeacutericos pareciera explicarse no soacutelo por adaptaciones etoloacutegicas y ecoloacutegicas
sino que tambieacuten por especializaciones fisioloacutegicas eficientes en la conservacioacuten de
agua corporal (evaporacioacuten pulmocutaacutenea 234 mg H2Ogh) Posee una capacidad de
concentracioacuten renal que implica un alto grado de especializacioacuten fisioloacutegica de la viacutea
renal (concentracioacuten urinaria miacutenima 850 mOsmkg) Su estado de conservacioacuten es sin
problemas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
Subespecies Existen unas ocho subespecies cuatro de ellas en Chile Phyllotis darwini
rupestris Phyllotis darwini darwini Phyllotis darwini boedeckeri y Phyllotis darwini
fulvescens P d rupestris se distribuyen en el sur de Peruacute suroeste de Bolivia oeste de
17
Argentina en Chile entre la Primera Regioacuten y las provincias de El Loa y Antofagasta (II
Regioacuten) P d darwini desde la Provincia de Choapa (IV Regioacuten) hasta la Regioacuten
Metropolitana P d boedeckeri ha sido capturado en las provincias de Cauquenes (VII
Regioacuten) y Ntildeuble (VIII Regioacuten) P d fulvescens en la provincia de Malleco (IX Regioacuten)
(Mann 1978)
B) QUIROacutePTEROS
El nombre Chiroptera significa literalmente manos aladas Uacutenicos mamiacuteferos
que tienen la capacidad de volar y ademaacutes desenvolverse sin ninguacuten problema en la
oscuridad gracias a un sistema de radar que se los permite Son los conocidos
murcieacutelagos que en Chile son pequentildeos y se alimentan de insectos o sangre
a) Myotis chiloensis (Murcieacutelago Oreja de Ratoacuten)
http3bpblogspotcom_ymTzcYSL6BwR2Fa-0HkLyIAAAAAAAAAA4pqCk4kg6nggs1600myotis+chiloensisjpg
Figura 5- Myotis chiloensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la familia Vespertilionidae Es un murcieacutelago
pequentildeo endeacutemico de Chile aproximadamente de 9 cm de largo y 6 g de peso corporal
(Mann 1978 Gantz y Martiacutenez 2000) Entre las caracteriacutesticas craneanas cobran
especial importancia diagnoacutestica los 38 dientes cuyo nuacutemero es el maacuteximo que aparece
en los murcieacutelagos En el sedoso pelaje de este pequentildeo murcieacutelago chileno
predominan pigmentos brunos y ocres del grupo de las feomelanina El color de los
especiacutemenes variacutea entre liacutemites muy amplios de acuerdo con las condiciones
18
ambientales de su aacuterea de vida Su cola larga se encuentra incluida totalmente en el
uropatagio (Figura 5)
Distribucioacuten Myotis chiloensis se distribuye a lo largo de todo Chile continental desde
la frontera con el Peruacute hasta el estrecho de Magallanes (Mann 1978) Endeacutemico de
nuestro paiacutes M ch atacamensis se distribuye desde el sur del Peruacute y norte de Chile
hasta la IV Regioacuten M ch chiloensis desde la IV hasta la XII Regioacuten
Haacutebitat Se encuentra en vegetacioacuten cercana a cursos de agua en zonas aacuteridas (M
chiloensis atacamensis) y semiaacuteridas o en matorrales sabanas y bosques huacutemedos
preferentemente en zonas costeras del sur de Chile (M chiloensis chiloensis) Se supone
que es bastante abundante en Tierra del Fuego pero sus haacutebitos nocturnos y su
presencia en el bosque hacen que no haya un gran volumen de informacioacuten acerca de
esta especie
Comportamiento Su actividad diaria se traduce en un periacuteodo de alimentacioacuten y vuelo
de tres horas y otro de permanencia en su refugio de aproximadamente 21 horas
Durante el diacutea se refugia en las fisuras de la corteza de los aacuterboles techos de
construcciones y cuevas rocosas en la zona costera del aacuterea septentrional de su
distribucioacuten Debido a su reducido tamantildeo corporal y una tasa metaboacutelica maacutes baja que
la liacutenea de la endotermia caeriacutea en sopor diariamente Posee superficies alares cortas y
anchas (baja carga alar) lo que se traduce en un vuelo lento y de alta maniobrabilidad
Esto facilita la captura de sus presas en vuelo La dieta es exclusivamente insectiacutevora
depredando en el sur de Chile preferentemente sobre diacutepteros del grupo Nematocera
Paren una sola criacutea (caracteriacutestica propia del geacutenero)
Subespecies Chile posee dos subespecies M ch atacamensis actualmente reconocida
como especie plena y M ch chiloensis M ch chiloensis es clasificada como de Menor
19
Riesgo casi amenazado es decir se aproxima a ser Vulnerable M ch atacamensis es
clasificada como Vulnerable (Gantz y Martiacutenez 2000)
b) Tadarida brasiliensis (Murcieacutelago Coludo)
httpwwwificcclwebfm_send58
Figura 6- Tadarida brasiliensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la Familia Molossidae es un microquiroacuteptero
neotropical de tamantildeo grande con un tamantildeo de 105 mm y un peso promedio de 138 g
Tiene como caracteriacutestica el extremo de su cola liberado de la membrana uropatagial
de ahiacute el nombre de murcieacutelago de ldquocola librerdquo El pelaje es corto y sedoso de un color
general cafeacute oscuro grisaacuteceo La longitud total de este murcieacutelago puede llegar a 95 mm
donde la cola mide hasta 36 mm (Figura 6)
Distribucioacuten Se distribuye en la regioacuten neotropical estaacute presente en Centro Ameacuterica
(de Costa Rica al sur) y Sudameacuterica hasta Chile y Argentina En Chile se distribuye
desde Arica hasta Valdivia
Haacutebitat Se caracteriza por estar fuertemente relacionado con el hombre usualmente
coloniza edificios urbanos (Canals et al 2005b Gantz y Martiacutenez 2000 Mann 1978)
vive en los tejados y piezas abandonadas tambieacuten en aacuterboles huecos y cuevas desde la
20
costa hasta los 1000 msnm en la Cordillera de los Andes T brasiliensis ha sido
reportado volando sobre los 3000 msnm durante migracioacuten (Canals et al 2005b)
Comportamiento Mamiacutefero de haacutebitos notablemente gregarios es frecuente en
ciudades y poblados Es un murcieacutelago social que se caracteriza por formar grandes
colonias que pueden llegar a 154000 individuos en una caverna en Colorado Estados
Unidos Son principalmente insectiacutevoros aunque en cautiverio pueden adquirir haacutebitos
frugiacutevoros Su dieta consiste en pequentildeas polillas y escarabajos los que atrapa al vuelo
en aacutereas abiertas Las hembras dan a luz una criacutea entre agosto y noviembre Cae en
sopor durante los meses de invierno en el centro y sur de Chile probablemente por las
bajas temperaturas ambientales yo la baja disponibilidad de insectos durante el periacuteodo
invernal Tambieacuten presenta adaptaciones morfoloacutegicas y fisioloacutegicas (mantencioacuten de
caracteres primitivos en las extremidades posteriores) que le permiten una locomocioacuten
cuadruacutepeda siendo esta caracteriacutestica distintiva para esta especie Sus alas son angostas
y largas lo que representa una adaptacioacuten para vuelos directos de alta velocidad y baja
maniobrabilidad Estas caracteriacutesticas de vuelo le permiten desplazamientos migratorios
yo moverse desde las zonas de descanso hasta sus lugares de alimentacioacuten Vuela
grandes distancias durante su alimentacioacuten nocturna aunque permanece periacuteodos breves
de tiempo en vuelo El establecimiento de las poblaciones de T brasiliensis en haacutebitat
xeacutericos se posibilita por presentar adaptaciones de la estructura renal que le permiten
mayores concentraciones de orina conservando mejor el agua corporal Presentando
ademaacutes mayor tolerancia a la privacioacuten hiacutedrica reduciendo la peacuterdida de agua por
evaporacioacuten durante el descanso y vuelo al seleccionar lugares de reposo maacutes friacuteos y
huacutemedos (Gantz y Martiacutenez 2000)
21
C) AVES
a) Nothoprocta perdicaria (Perdiz)
httpwwwavesdechilecl0jpgn064jpg
Figura 7- Nothoprocta perdicaria
Biologiacutea y fisiologiacutea Ave de tamantildeo mediano (30 cm de largo 410 g de peso corporal)
corpulenta de color cafeacute grisaacuteceo con alas cortas y casi sin cola (Figura 7)
Distribucioacuten Desde el riacuteo Huasco a Llanquihue
Haacutebitat Matorrales y pastizales
Comportamiento Prefiere caminar a volar pasa gran parte del tiempo entre los
matorrales y pastizales Vuela soacutelo cuando se siente amenazada hacieacutendolo a distancias
cortas y baja altura mientras lanza gritos fuertes y repetidos Se alimenta de semillas
frutos secos e insectos Se reproduce en primavera construyendo un nido en el suelo
bajo arbustos espesos en los que pone ocho a diez huevos de color cafeacute oscuro brillante
El macho los incuba Los polluelos son autoacutefagos salen a diacuteas de nacidos del nido para
seguir a los padres y alimentarse por siacute solos Su estado de conservacioacuten es sin
problemas Esta ave es endeacutemica de Chile (Hoffmann y Lazo 2002)
22
b) Zenaida auriculata (Toacutertola)
httpwwwricardomollerjensencomdatamedia59328--Torcaza-Zenaida-auriculata-Venado-Tuerto-10-2008-2-bjpg
Figura 8- Zenaida auriculata
Biologiacutea y fisiologiacutea Paloma de tamantildeo mediano (26-27 cm de largo 150 g de peso)
de color gris con manchas negras (Figura 8)
Distribucioacuten Desde Arica a Tierra del Fuego Es muy abundante en Chile central
desde la costa hasta la cordillera
Haacutebitat Zona costera valles campos y bosques hasta unos 2000 msnm
Comportamiento Es frecuente en jardines y calles arboladas Generalmente se le
encuentra en parejas o bandadas pequentildeas El periacuteodo reproductivo coincide con el
inicio de la primavera hasta mediados de verano Durante estos meses lleva a cabo dos
y hasta tres posturas de dos huevos cada una Anida generalmente en arbustos o aacuterboles
bajos cercanos a una fuente de agua construyendo una base de palitos muy baacutesica Los
huevos son blancos lisos y de tamantildeo promedio de 29 x 22 mm A comienzo del
otontildeo cuando los pichones ya vuelan se pueden ver grandes bandadas familiares de
hasta 200 paacutejaros cruzando los campos de un lugar a otro en busca de su alimento
consistente principalmente en semillas que encuentran en el suelo Es un ave de vuelo
23
raacutepido con gran capacidad de maniobrabilidad y muy desconfiada Su estado de
conservacioacuten es sin problemas (Hoffmann y Lazo 2002)
24
3 HIPOacuteTESIS
Los paraacutemetros hematoloacutegicos (tamantildeo y concentracioacuten de gloacutebulos rojos) de
aves y mamiacuteferos cambiaraacuten de acuerdo a las exigencias energeacuteticas impuestas por su
modo de vida y lo haraacuten en conjunto con los paraacutemetros pulmonares
Seguacuten esto se puede predecir que
Las aves y mamiacuteferos voladores (de alta exigencia energeacutetica) deberiacutean tener
una mayor concentracioacuten de gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar y gloacutebulos rojos de
menor tamantildeo que aquellos no voladores (de baja exigencia energeacutetica) y esto se
asociaraacute a una mayor capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
5 OBJETIVO GENERAL
1 Estimar y comparar los paraacutemetros hematoloacutegicos en aves y mamiacuteferos de
distinto requerimiento energeacutetico
2 Relacionar los paraacutemetros hematoloacutegicos con paraacutemetros morfoloacutegicos
pulmonares asociados a la difusioacuten de oxiacutegeno
6 OBJETIVOS ESPECIacuteFICOS
1 Determinar el tamantildeo de los gloacutebulos rojos seguacuten longitud y diaacutemetro en las
distintas especies
2 Determinar el VGA (hematocrito) capilar pulmonar con el meacutetodo de conteo de
puntos en las distintas especies
3 Relacionar los hallazgos hematoloacutegicos con las caracteriacutesticas pulmonares de las
especies analizadas
25
7 MATERIAL Y MEacuteTODOS
71 Modelos animales
En este estudio se trabajoacute con cinco especies de mamiacuteferos
a) No voladores (3) Abrothrix andinus (masa corporal = 255 plusmn 19 g) Abrothrix
olivaceus (masa corporal = 263 plusmn 20 g) Phyllotis darwini (masa corporal = 7536 plusmn
496 g)
b) Voladores (2) Tadarida brasiliensis (masa corporal = 113 plusmn 05 g) y Myotis
chiloensis (masa corporal = 60 plusmn 010 g)
Y con dos especies de aves Zenaida auriculata (voladora) (masa corporal = 1411 plusmn
155 g) y Nothoprocta perdicaria (masa corporal = 39833 plusmn 1170 g) (de vuelo
ocasional)
Las aves y roedores utilizados en este estudio fueron capturados con trampas
Sherman o redes de niebla y transportados inmediatamente al laboratorio durante la
primavera y el verano Los murcieacutelagos fueron donados por el Instituto de Salud
Puacuteblica de Chile
72 Disentildeo experimental
Se capturaron 3 animales adultos de cada especie durante la misma eacutepoca del
antildeo Los animales se pesaron y luego fueron sacrificados mediante la exposicioacuten a una
caacutemara de 100 C02 o por una sobredosis de anesteacutesico por inyeccioacuten intraperitoneal
seguacuten las normas del Comiteacute de Eacutetica de la Facultad de Ciencias de la Universidad de
Chile La traacutequea cervical fue canulada y se realizoacute una incisioacuten caudal al xifoesternoacuten
puncionando cuidadosamente el diafragma a cada lado de la liacutenea media produciendo
un neumotoacuterax y colapso pulmonar Los pulmones fueron fijados in situ mediante una
perfusioacuten intratraqueal por gravedad con glutaraldehiacutedo al 23 en buffer fosfato pH
74 Cuando la solucioacuten fijadora rebasoacute el nivel de la traacutequea se realizoacute una ligadura
26
craneal a la caacutenula e inmediatamente despueacutes los pulmones fueron removidos y
sumergidos en fijador (glutaraldehiacutedo 23) a 4ordm C por un miacutenimo de dos horas
Para el estudio de microscopiacutea electroacutenica de transmisioacuten (MET) se realizaron
cortes de pulmoacuten de cada loacutebulo de los que se obtuvieron trozos pequentildeos de 1 a 2 mm
de espesor que fueron lavados por un miacutenimo de dos horas en una solucioacuten buffer a
4ordmC y fijados en tetroacutexido de osmio al 1 por 1 hora a 4ordmC Luego el tejido fue
deshidratado en alcohol de graduacioacuten creciente (comenzando al 30) previo a la
infiltracioacuten y embebimiento en epon construyendo cubos de 2 a 3 mm3 de los cuales se
obtuvieron cortes semifinos de 1microm tentildeidos con azul de toluidina al 1 De ellos se
obtuvieron cortes finos de 60-90 nm de grosor montados en grillas de 200 Mesh y
contrastados con citrato de plomo Los cortes semifinos se fotografiaron a traveacutes de
microscopio oacuteptico y los cortes finos se fotografiaron a traveacutes de MET a distintas
magnificaciones con el fin de observar adecuadamente las estructuras
La estimacioacuten del hematocrito del capilar pulmonar se hizo mediante el sistema
de conteo de puntos considerando la foacutermula propuesta por Weibel (19701971) en las
imaacutegenes que mostraban los capilares pulmonares como Hto = pe(pe + pl) donde pe y
pl son el nuacutemero de puntos de una grilla donde intersectan los eritrocitos y el plasma
respectivamente Asimismo el diaacutemetro (De) y la longitud del eje transversal de los
eritrocitos (Te) se midioacute utilizando un software de medidas morfomeacutetricas (Scion
Imagetrade) Para los efectos praacutecticos el diaacutemetro se definioacute como la longitud del eje
mayor siguiendo la curvatura de la ceacutelula y el eje transversal trazado
perpendicularmente al punto medio del diaacutemetro (Figura 9)
27
Figura 9- Capilar pulmonar y gloacutebulos rojos (A) el murcieacutelago Tadarida brasiliensis
(7000X) y (B) la perdiz Nothoprocta perdicaria (1500X)
28
73 Anaacutelisis
Los datos de Hematocrito y tamantildeo de los gloacutebulos rojos de mamiacuteferos y aves
fueron analizados mediante pruebas de Kruskall-Wallis y Wilcoxon-Mann-Whitney
respectivamente La distribucioacuten de frecuencias de los valores de hematocrito (es decir
nuacutemero de capilares con un hematocrito particular) entre las especies estudiadas se
comparoacute con una prueba de χ 2 para ambos taxones
Para explorar las posibles relaciones entre paraacutemetros pulmonares y
hematoloacutegicos los datos presentes de diaacutemetro de gloacutebulos rojos y los datos publicados
de densidad de superficie respiratoria y grosor de la barrera alveacuteolo-capilar de los
mismos individuos de cada especie (Canals et al 2005b Figueroa et al 2007) fueron
analizados por medio de anaacutelisis de cluster y anaacutelisis de componentes principales
basado en valores estandarizados para cada taxoacuten (aves y mamiacuteferos) La relacioacuten entre
el tamantildeo de los gloacutebulos rojos y la capacidad de difusioacuten masa-especiacutefica de oxiacutegeno
de la barrera aire-sangre (DLO2Mb) se estudioacute con anaacutelisis de correlacioacuten y regresioacuten
29
8 RESULTADOS
No se encontraron diferencias estadiacutesticas en el hematocrito capilar pulmonar
(χ2
4 = 667 P = 0155 y Z = 0567 P =0564 en Kruskall-Wallis y en las pruebas de
Wilcoxon en mamiacuteferos y aves respectivamente) (Tabla 1) Sin embargo en las aves
se encontroacute una distribucioacuten maacutes simeacutetrica que en mamiacuteferos (χ 2
20 = 4105 P = 00037
Figura 10) Si bien los mamiacuteferos tienen una asimetriacutea negativa en la frecuencia de la
distribucioacuten capilar de hematocrito (-047 en promedio) las aves no mostraron asimetriacutea
(00032) En ambos grupos taxonoacutemicos las distribuciones de frecuencia en las
especies fueron marginalmente diferentes (χ 2
12 = 2071 P = 006 y χ
2 4 = 851 P = 007
en mamiacuteferos y aves respectivamente) aunque esto no tuvo una clara relacioacuten
taxonoacutemica Considerando el segmento de capilar individual como unidad de estudio
el rango de hematocrito capilar pulmonar osciloacute entre 0 y 99 en los mamiacuteferos y entre
0 y 89 en las aves
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
6
1 INTRODUCCIOacuteN
Los requerimientos energeacuteticos variacutean de acuerdo al modo de vida
caracteriacutesticas del haacutebitat y distribucioacuten de cada especie Esto se traduce en una serie de
adaptaciones especiacuteficas que se manifiestan como cambios en la fisiologiacutea de los
individuos que les permitan sobrevivir en su medio ambiente y desenvolverse en eacutel
Los animales endotermos dependen del metabolismo aeroacutebico por lo que el
oxiacutegeno es vital desde su adquisicioacuten hasta su entrega en los tejidos Los valores de los
paraacutemetros hematoloacutegicos de aves y mamiacuteferos responden a las exigencias
medioambientales tales como la hipoxia en la altura y a las exigencias energeacuteticas de la
locomocioacuten y el vuelo (Novoa et al 2003) Por ejemplo se ha reportado un menor
volumen de masa promedio de eritrocitos para mamiacuteferos pequentildeos de alta altitud
(Thomomys) en relacioacuten con mamiacuteferos que habitan ambientes a nivel del mar
(Lechner 1976) Del mismo modo Rosenmann y Ruiz (1993) informan que Abrothrix
andinus que habita a maacutes de 2000 msnm presenta un alto recuento de gloacutebulos
rojos alta concentracioacuten de hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa del
volumen celular durante las temporadas de alto requerimiento energeacutetico mientras que
el hematocrito se mantiene constante durante todo el antildeo Asimismo el hematocrito de
las especies de alta altitud parece ser similar al de especies que habitan en altitudes
bajas (Morrison et al 1963a 1963b Rosenmann y Ruiz 1993) Por otra parte fetos de
ovejas gestantes que habitan ambientes de alta altitud presentan menor crecimiento
fetal y menor peso al nacimiento que los fetos de hembras de baja altitud aunque el
peso de la placenta es mayor en los fetos de hembras de alta altitud (Parraguez et al
2005)
En aves con alta tolerancia a la hipoxia (Novoa et al 1991) la respuesta
hematoloacutegica a gran altura todaviacutea es motivo de controversia Las aves nativas de alta
7
altitud poseen mayor concentracioacuten de hemoglobina mayor recuento globular y mayor
volumen globular aglomerado (VGA) que aquellas de baja altitud (Carey y Morton
1976 Keys et al 1986) Sin embargo otros autores han comunicado valores de
paraacutemetros hematoloacutegicos similares pero con diferencias en la afinidad oxiacutegeno-
hemoglobina (Black y Tenney 1980) Carpenter (1975) y Viscor et al (1985)
argumentaron que el hematocrito de las aves se relaciona maacutes con la altitud de vuelo
que con su distribucioacuten
Los valores de los paraacutemetros hematoloacutegicos no responden a las demandas
ambientales y energeacuteticas aisladamente sino en conjunto con las modificaciones
respiratorias y cardiovasculares (Carey y Morton 1976 Viscor et al 1985 Viscor y
Fuster 1987)
En relacioacuten a las demandas del vuelo las aves presentan varias adaptaciones
tales como un eficiente sistema de corriente cruzada en su viacutea aeacuterea elevado volumen
corriente bajos tiempos de circulacioacuten maximizando la utilizacioacuten de los factores
hematoloacutegicos en la adquisicioacuten de oxiacutegeno grandes superficies respiratorias y finas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b Figueroa et al 2007) En forma
similar los murcieacutelagos muestran numerosos refinamientos en el disentildeo cardiovascular
y respiratorio Estos incluyen gran corazoacuten y elevado volumen expulsivo (Canals et al
2005a Juumlrgens et al 1981) pequentildeo tamantildeo de eritrocitos (Wolk y Bogdanowics
1987 Neuweiler 2000) altas concentraciones de hemoglobina y alta capacidad de
transporte de oxiacutegeno (Wolk y Bogdanowics 1987) y la optimizacioacuten de paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten como volumen pulmonar densidad de superficie respiratoria y
grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Lechner 1985 Maina 1998 2000a 2000b Maina
et al 1991 Canals et al 2005b Figueroa et al 2007)
8
En el pulmoacuten los paraacutemetros hematoloacutegicos pueden variar por la particularidad
natural del paso de la sangre a traveacutes de una compleja red de capilares (Baumgartner et
al 2004) y por las diferencias en la velocidad relativa del plasma y de los eritrocitos
(Rapaport et al 1996 Hsia et al 1999) Se ha reportado ademaacutes un aumento
progresivo de dos a tres veces la capacidad de difusioacuten pulmonar del reposo al ejercicio
(Hsia et al 1995 1999)
En esta memoria de tiacutetulo se propone como hipoacutetesis que el hematocrito capilar
pulmonar y el tamantildeo del gloacutebulo rojo pueden ser influenciados por el requerimiento
energeacutetico del vuelo Ademaacutes que los paraacutemetros hematoloacutegicos pueden variar en
conjunto con los paraacutemetros morfoloacutegicos que determinan la capacidad de difusioacuten de
oxiacutegeno
9
2 REVISIOacuteN BIBLIOGRAacuteFICA
2 1 Caracteriacutesticas de los eritrocitos
La sangre es un tejido conectivo especializado que se compone de distintos
elementos como gloacutebulos rojos o eritrocitos gloacutebulos blancos o leucocitos y plaquetas
que se encuentran suspendidos en el plasma En animales endotermos la sangre aporta a
cada ceacutelula agua oxiacutegeno electrolitos nutrientes y hormonas necesarias para su
funcionamiento normal y a su vez transporta gases hacia los oacuterganos de excrecioacuten
Los gloacutebulos rojos de los mamiacuteferos son discos redondos y levemente
bicoacutencavos a excepcioacuten de los cameacutelidos que tienen gloacutebulos rojos ovalados (Schmidt-
Nielsen 1997) El diaacutemetro del eritrocito es caracteriacutestico para cada especie en los
mamiacuteferos estaacute entre 5 a 10 microm (Schmidt-Nielsen 1997) no existiendo relacioacuten entre el
tamantildeo corporal y el tamantildeo del eritrocito El eritrocito de los mamiacuteferos carece de
nuacutecleo todos los demaacutes vertebrados tienen gloacutebulos rojos nucleados (Schalm 1964) y
son generalmente ovalados y de mayor tamantildeo que en los mamiacuteferos
Su principal funcioacuten es el transporte de hemoglobina para entregar a los tejidos
el oxiacutegeno necesario para su funcionamiento metaboacutelico adecuado En su interior la
hemoglobina estaacute en un ambiente de pH ligeramente maacutes aacutecido que el plasma lo que
aumenta su eficacia como pigmento respiratorio Ademaacutes el eritrocito contribuye al
volumen sanguiacuteneo participando en la dinaacutemica de la circulacioacuten sanguiacutenea Este
uacuteltimo en vertebrados como anfibios reptiles aves y mamiacuteferos en general representa
entre 5 a 10 del peso corporal (Randall et al 1998)
En aves y mamiacuteferos existe una divisioacuten del corazoacuten y separacioacuten entre
circulacioacuten sisteacutemica y pulmonar con grandes diferencias de presioacuten entre ambos
circuitos La circulacioacuten pulmonar difiere de la sisteacutemica en que la resistencia total es
10
menor la presioacuten sanguiacutenea puede entonces ser maacutes baja y las arterias pulmonares
tienen paredes maacutes delgadas (Schmidt-Nielsen 1997)
22 Hematocrito
El Hematocrito es el meacutetodo utilizado para obtener el volumen globular
aglomerado o VGA El teacutermino hematocrito corresponde al porcentaje de volumen de
los eritrocitos en la sangre (Schmidt-Nielsen 1997 Randall et al 1998) Este es
considerablemente inferior al valor calculado con los datos sobre volumen plasmaacutetico y
con el hematocrito de la sangre venosa (Schalm 1964) La sangre de los vasos
pequentildeos arrojan un hematocrito capilar inferior a la del corazoacuten o los grandes vasos
(Schalm 1964 Randall et al 1998) Por ejemplo se han encontrado los siguientes
valores de hematocrito en diversos oacuterganos y tejidos del perro con hematocrito de
sangre venosa de 43 bazo 80 hiacutegado 40 pulmones 35 corazoacuten y muacutesculos
esqueleacuteticos 20-25 rintildeoacuten viacuteas gastrointestinales y cerebro 15-20 (Schalm 1964)
El meacutetodo comuacuten para la determinacioacuten del hematocrito es el Hematocrito de
Wintrobe (Schalm1964) sin embargo existen otras teacutecnicas como el microhematocrito
cuyas ventajas son obtener valores de volumen globular maacutes exactos y constantes
menor tiempo de obtencioacuten de resultados y menor cantidad de sangre requerida para la
muestra El hematocrito es un procedimiento exacto y praacutectico para medicioacuten del
hematocrito venoso o capilar (Schalm 1964) Ademaacutes existen paraacutemetros
morfomeacutetricos para la determinacioacuten del hematocrito a traveacutes de microscopiacutea
electroacutenica por meacutetodos estereoloacutegicos A traveacutes de conteo de puntos aleatorios que
caen sobre los eritrocitos (Pe) y sobre el plasma (Ppl) podemos estimar el hematocrito
intracapilar mediante la foacutermula (Figura 1) Hc = Pe (Pe+Ppl)=PePc (Weibel
19701971)
11
Figura 1- Gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar de un ave (8000X)
23 Respuestas Hematoloacutegicas
Las diferentes exigencias metaboacutelicas entre los individuos se relacionan en gran
medida al ambiente en que se desarrollan y al tipo de actividad que estos desempentildean
El tamantildeo corporal el vuelo y la altitud influyen en los requerimientos energeacuteticos de
los individuos (Canals et al 2005b Schmidt-Nielsen 1997)
En ambientes de alta altitud la presioacuten parcial de oxiacutegeno (pO2) disminuye
como consecuencia de la disminucioacuten de la presioacuten baromeacutetrica (Novoa et al 2003)
La presioacuten criacutetica de oxiacutegeno (Pc) puede ser modificada por varios factores
tanto exoacutegenos como endoacutegenos entre ellos el pO2 ambiental la temperatura ambiente
el efecto de eacutesta sobre la temperatura corporal y el consumo de O2 La Pc se relaciona
con el haacutebitat de los animales por ejemplo animales que viven en ambientes con altas
presiones parciales de oxigeno tienen mayor metabolismo que aquellos que habitan
ambientes con menor pO2 (Novoa et al 2003)
N
E
P
E
N Nuacutecleo
E Eritrocito
P Plasma
12
En murcieacutelagos y mamiacuteferos no voladores se observa una buena correlacioacuten
entre el diaacutemetro de los eritrocitos y el tamantildeo corporal en ambos grupos Mientras maacutes
pequentildeo el animal maacutes pequentildeos seraacuten los gloacutebulos rojos (Juumlrgens et al 1981) Una
correlacioacuten inversa entre tamantildeo y nuacutemero de eritrocitos se ha reportado previamente en
peces anfibios mamiacuteferos y reptiles lo que lleva a concluir que esta relacioacuten es comuacuten
para los vertebrados (Ruiz et al 1993)
Las aves nativas de alta altitud poseen mayor concentracioacuten de hemoglobina
mayor recuento globular y mayor porcentaje de hematocrito que aquellas de baja altitud
Carey y Morton (1976) han reportado porcentajes de hematocrito en general sobre 50
para aves salvajes Sin embargo en las aves otros factores afectan tambieacuten estos
paraacutemetros como es el nivel de actividad y la deshidratacioacuten durante el vuelo las bajas
temperaturas ambientales e incluso diferencias sexuales en los niveles de hemoglobina y
hematocrito que podriacutean tener relacioacuten con la temporada reproductiva (Novoa et al
2003)
Finalmente a nivel hematoloacutegico aves y mamiacuteferos comparten rasgos
semejantes Especies de alta y de baja altitud presentan valores similares en la mayoriacutea
de los paraacutemetros hematoloacutegicos sin embargo en ambos grupos la afinidad de la
hemoglobina por oxiacutegeno parece jugar un rol preponderante ya que generalmente es
mayor en especies de altura (Novoa et al 2003)
24 Caracteriacutesticas bioloacutegicas de las especies estudiadas
A) ROEDORES
Son el orden de mamiacuteferos maacutes abundante Se caracterizan por presentar dos
dientes incisivos en el maxilar inferior con un amplio espacio entre eacutestos y los molares
que les permiten roer (Muntildeoz-Pedreros 2000)
13
a) Abrothrix andinus (Laucha Andina)
httpwwwfotonaturalezacldatamedia2raton-andinojpg
Figura 2- Abrothrix andinus
Biologiacutea y fisiologiacutea Es un roedor de pequentildeo tamantildeo (Figura 2) En condiciones de
exposicioacuten al friacuteo y con baja calidad de alimento ocurren cambios raacutepidos en la
morfologiacutea de su tracto digestivo En su ambiente natural aumenta tanto su metabolismo
energeacutetico peso independiente como el tamantildeo de sus caacutemaras digestivas en fase con
los meses de invierno posiblemente por un mecanismo compensatorio de alta
plasticidad que impide un desbalance de materia y energiacutea De esta forma el alto costo
metaboacutelico bajo condiciones invernales se compensariacutea con el alto consumo de
alimento asociado al gran desarrollo de las caacutemaras digestivas a los altos
requerimientos de energiacutea yo a la baja calidad de la dieta Asiacute durante el invierno
presenta una significativa disminucioacuten de la masa corporal (Muntildeoz-Pedreros 2000)
Distribucioacuten Se distribuye desde la IV Regioacuten hasta la Regioacuten Metropolitana
Haacutebitat Zonas andinas arenosas o rocosas con vegetacioacuten baja alta altitud entre los
3500 y 4600 msnm es un visitante ocasional del matorral escleroacutefilo del centro de
Chile (Canals et al 2005b)
14
b) Abrothrix olivaceus (Laucha Olivaacutecea)
httpwwwfotonaturalezacldatamedia2IMG_0162_2jpg
Figura 3 Abrothrix olivaceus
Biologiacutea y fisiologiacutea Pequentildeo roedor su cola es maacutes pequentildea que su cuerpo tiene
orejas pequentildeas y ojos medianos su pelaje es fino de color grisaacuteceo pesa 303g plusmn 30g
(Figura 3)
Distribucioacuten Se encuentra en el norte y centro de Chile desde Tarapacaacute (I Regioacuten) a
Tierra del Fuego (XII Regioacuten)
Haacutebitat Praderas montes bosques y aacutereas pedrosas desde 2500 msnm (Canals et al
2005b)
Comportamiento Es omniacutevoro Se alimenta de frutos que caen de los aacuterboles (Peumo
Belloto) insectos u otros invertebrados Invade las construcciones humanas rurales
atacando las siembras de granos y sus depoacutesitos Se mimetiza con el ambiente cuando se
siente perseguido entre sus reacciones de defensa destacan reflejos automaacuteticos de
muerte simulada (inmovilizacioacuten) Su mayor actividad diurna es en verano (45)
disminuyendo en otontildeo y hacieacutendose miacutenima en invierno (27) Prefiere cuevas
subterraacuteneas aacutereas protegidas o bajo grandes rocas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
15
c) Phyllotis darwini (Lauchoacuten Orejudo de Darwin)
httpwwwecuadorcienciaorgimageszoologiaphyllotis-darwini2jpg
Figura 4- Phyllotis darwini
Biologiacutea y fisiologiacutea Roedor robusto con cola larga ojos y pabellones auriculares
grandes (maacutes de 20 mm) Molares bajos El pelaje es largo y sedoso con un claro
dominio de los pigmentos de color cafeacute El dorso es de tonalidad bruna con importancia
variable de las eumelaninas negras seguacuten edad y subespecie En general los juveniles
son grisaacuteceos y los adultos cafeacute-ocres El pecho y abdomen son muy claros
amarillentos u ocraacuteceos En el matorral escleroacutefilo de Santiago los adultos pesan 615 plusmn
31g (Figura 4)
Distribucioacuten Peruacute Bolivia y Argentina En Chile desde Tarapacaacute (I Regioacuten) hasta
Malleco (IX Regioacuten) desde el nivel del mar hasta 4800 m de altitud
Haacutebitat Vive siempre en zonas con vegetacioacuten baja
Comportamiento Es de gran actividad nocturna por su capacidad de correr trepar a
las ramas y desplazarse en un amplio radio de accioacuten Su tracto intestinal estaacute adaptado
para una gran variedad de alimentos De gran actividad y extenso radio de accioacuten Es un
animal de gran vivacidad y velocidad de reaccioacuten Busca la proteccioacuten de piedras y
rocas Posee estrategias termorreguladoras conductuales condicionadas por su pequentildeo
16
tamantildeo (alto gasto de energiacutea peso-especiacutefico) haacutebitat climaacuteticamente variable
condicioacuten de especie no migratoria buena oferta alimentaria que permite la coexistencia
intraespeciacutefica Estas estrategias conductuales le impulsan a agruparse y construir nidos
en condiciones de baja temperatura Por el contrario no se agrega ni ocupa nidos a
temperaturas altas Construye un nido esfeacuterico de fibras vegetales en una rendija rocosa
que le sirve ademaacutes de refugio para los adultos Suele ocupar galeriacuteas abandonadas de
Cururo (Spalacopus cyanus) y Degu (Octodon degus)
El periacuteodo reproductivo se presenta entre agosto y febrero en Fray Jorge y entre
septiembre y marzo en Concepcioacuten El tamantildeo de camada fluctuacutea entre cuatro y ocho
criacuteas En el matorral escleroacutefilo se establece una densidad promedio de 207 indhaacute
donde es el micromamiacutefero maacutes abundante Es una especie esencialmente herbiacutevora
pero en primavera consume una pequentildea porcioacuten de insectos la que incrementa en
verano Fuertemente depredado aparecen sus restos en forma muy frecuente en
regurgitados de aves rapaces nocturnas (Lechuza Comuacuten Tyto alba y Pequeacuten Athene
cunicularia) y en heces de Zorros (Pseudolapex spp) Tambieacuten es consumido por el
Quique (Galictis cuja) Es parasitado por el oxiurido Syphacia phyllotios Su eacutexito en
haacutebitat xeacutericos pareciera explicarse no soacutelo por adaptaciones etoloacutegicas y ecoloacutegicas
sino que tambieacuten por especializaciones fisioloacutegicas eficientes en la conservacioacuten de
agua corporal (evaporacioacuten pulmocutaacutenea 234 mg H2Ogh) Posee una capacidad de
concentracioacuten renal que implica un alto grado de especializacioacuten fisioloacutegica de la viacutea
renal (concentracioacuten urinaria miacutenima 850 mOsmkg) Su estado de conservacioacuten es sin
problemas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
Subespecies Existen unas ocho subespecies cuatro de ellas en Chile Phyllotis darwini
rupestris Phyllotis darwini darwini Phyllotis darwini boedeckeri y Phyllotis darwini
fulvescens P d rupestris se distribuyen en el sur de Peruacute suroeste de Bolivia oeste de
17
Argentina en Chile entre la Primera Regioacuten y las provincias de El Loa y Antofagasta (II
Regioacuten) P d darwini desde la Provincia de Choapa (IV Regioacuten) hasta la Regioacuten
Metropolitana P d boedeckeri ha sido capturado en las provincias de Cauquenes (VII
Regioacuten) y Ntildeuble (VIII Regioacuten) P d fulvescens en la provincia de Malleco (IX Regioacuten)
(Mann 1978)
B) QUIROacutePTEROS
El nombre Chiroptera significa literalmente manos aladas Uacutenicos mamiacuteferos
que tienen la capacidad de volar y ademaacutes desenvolverse sin ninguacuten problema en la
oscuridad gracias a un sistema de radar que se los permite Son los conocidos
murcieacutelagos que en Chile son pequentildeos y se alimentan de insectos o sangre
a) Myotis chiloensis (Murcieacutelago Oreja de Ratoacuten)
http3bpblogspotcom_ymTzcYSL6BwR2Fa-0HkLyIAAAAAAAAAA4pqCk4kg6nggs1600myotis+chiloensisjpg
Figura 5- Myotis chiloensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la familia Vespertilionidae Es un murcieacutelago
pequentildeo endeacutemico de Chile aproximadamente de 9 cm de largo y 6 g de peso corporal
(Mann 1978 Gantz y Martiacutenez 2000) Entre las caracteriacutesticas craneanas cobran
especial importancia diagnoacutestica los 38 dientes cuyo nuacutemero es el maacuteximo que aparece
en los murcieacutelagos En el sedoso pelaje de este pequentildeo murcieacutelago chileno
predominan pigmentos brunos y ocres del grupo de las feomelanina El color de los
especiacutemenes variacutea entre liacutemites muy amplios de acuerdo con las condiciones
18
ambientales de su aacuterea de vida Su cola larga se encuentra incluida totalmente en el
uropatagio (Figura 5)
Distribucioacuten Myotis chiloensis se distribuye a lo largo de todo Chile continental desde
la frontera con el Peruacute hasta el estrecho de Magallanes (Mann 1978) Endeacutemico de
nuestro paiacutes M ch atacamensis se distribuye desde el sur del Peruacute y norte de Chile
hasta la IV Regioacuten M ch chiloensis desde la IV hasta la XII Regioacuten
Haacutebitat Se encuentra en vegetacioacuten cercana a cursos de agua en zonas aacuteridas (M
chiloensis atacamensis) y semiaacuteridas o en matorrales sabanas y bosques huacutemedos
preferentemente en zonas costeras del sur de Chile (M chiloensis chiloensis) Se supone
que es bastante abundante en Tierra del Fuego pero sus haacutebitos nocturnos y su
presencia en el bosque hacen que no haya un gran volumen de informacioacuten acerca de
esta especie
Comportamiento Su actividad diaria se traduce en un periacuteodo de alimentacioacuten y vuelo
de tres horas y otro de permanencia en su refugio de aproximadamente 21 horas
Durante el diacutea se refugia en las fisuras de la corteza de los aacuterboles techos de
construcciones y cuevas rocosas en la zona costera del aacuterea septentrional de su
distribucioacuten Debido a su reducido tamantildeo corporal y una tasa metaboacutelica maacutes baja que
la liacutenea de la endotermia caeriacutea en sopor diariamente Posee superficies alares cortas y
anchas (baja carga alar) lo que se traduce en un vuelo lento y de alta maniobrabilidad
Esto facilita la captura de sus presas en vuelo La dieta es exclusivamente insectiacutevora
depredando en el sur de Chile preferentemente sobre diacutepteros del grupo Nematocera
Paren una sola criacutea (caracteriacutestica propia del geacutenero)
Subespecies Chile posee dos subespecies M ch atacamensis actualmente reconocida
como especie plena y M ch chiloensis M ch chiloensis es clasificada como de Menor
19
Riesgo casi amenazado es decir se aproxima a ser Vulnerable M ch atacamensis es
clasificada como Vulnerable (Gantz y Martiacutenez 2000)
b) Tadarida brasiliensis (Murcieacutelago Coludo)
httpwwwificcclwebfm_send58
Figura 6- Tadarida brasiliensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la Familia Molossidae es un microquiroacuteptero
neotropical de tamantildeo grande con un tamantildeo de 105 mm y un peso promedio de 138 g
Tiene como caracteriacutestica el extremo de su cola liberado de la membrana uropatagial
de ahiacute el nombre de murcieacutelago de ldquocola librerdquo El pelaje es corto y sedoso de un color
general cafeacute oscuro grisaacuteceo La longitud total de este murcieacutelago puede llegar a 95 mm
donde la cola mide hasta 36 mm (Figura 6)
Distribucioacuten Se distribuye en la regioacuten neotropical estaacute presente en Centro Ameacuterica
(de Costa Rica al sur) y Sudameacuterica hasta Chile y Argentina En Chile se distribuye
desde Arica hasta Valdivia
Haacutebitat Se caracteriza por estar fuertemente relacionado con el hombre usualmente
coloniza edificios urbanos (Canals et al 2005b Gantz y Martiacutenez 2000 Mann 1978)
vive en los tejados y piezas abandonadas tambieacuten en aacuterboles huecos y cuevas desde la
20
costa hasta los 1000 msnm en la Cordillera de los Andes T brasiliensis ha sido
reportado volando sobre los 3000 msnm durante migracioacuten (Canals et al 2005b)
Comportamiento Mamiacutefero de haacutebitos notablemente gregarios es frecuente en
ciudades y poblados Es un murcieacutelago social que se caracteriza por formar grandes
colonias que pueden llegar a 154000 individuos en una caverna en Colorado Estados
Unidos Son principalmente insectiacutevoros aunque en cautiverio pueden adquirir haacutebitos
frugiacutevoros Su dieta consiste en pequentildeas polillas y escarabajos los que atrapa al vuelo
en aacutereas abiertas Las hembras dan a luz una criacutea entre agosto y noviembre Cae en
sopor durante los meses de invierno en el centro y sur de Chile probablemente por las
bajas temperaturas ambientales yo la baja disponibilidad de insectos durante el periacuteodo
invernal Tambieacuten presenta adaptaciones morfoloacutegicas y fisioloacutegicas (mantencioacuten de
caracteres primitivos en las extremidades posteriores) que le permiten una locomocioacuten
cuadruacutepeda siendo esta caracteriacutestica distintiva para esta especie Sus alas son angostas
y largas lo que representa una adaptacioacuten para vuelos directos de alta velocidad y baja
maniobrabilidad Estas caracteriacutesticas de vuelo le permiten desplazamientos migratorios
yo moverse desde las zonas de descanso hasta sus lugares de alimentacioacuten Vuela
grandes distancias durante su alimentacioacuten nocturna aunque permanece periacuteodos breves
de tiempo en vuelo El establecimiento de las poblaciones de T brasiliensis en haacutebitat
xeacutericos se posibilita por presentar adaptaciones de la estructura renal que le permiten
mayores concentraciones de orina conservando mejor el agua corporal Presentando
ademaacutes mayor tolerancia a la privacioacuten hiacutedrica reduciendo la peacuterdida de agua por
evaporacioacuten durante el descanso y vuelo al seleccionar lugares de reposo maacutes friacuteos y
huacutemedos (Gantz y Martiacutenez 2000)
21
C) AVES
a) Nothoprocta perdicaria (Perdiz)
httpwwwavesdechilecl0jpgn064jpg
Figura 7- Nothoprocta perdicaria
Biologiacutea y fisiologiacutea Ave de tamantildeo mediano (30 cm de largo 410 g de peso corporal)
corpulenta de color cafeacute grisaacuteceo con alas cortas y casi sin cola (Figura 7)
Distribucioacuten Desde el riacuteo Huasco a Llanquihue
Haacutebitat Matorrales y pastizales
Comportamiento Prefiere caminar a volar pasa gran parte del tiempo entre los
matorrales y pastizales Vuela soacutelo cuando se siente amenazada hacieacutendolo a distancias
cortas y baja altura mientras lanza gritos fuertes y repetidos Se alimenta de semillas
frutos secos e insectos Se reproduce en primavera construyendo un nido en el suelo
bajo arbustos espesos en los que pone ocho a diez huevos de color cafeacute oscuro brillante
El macho los incuba Los polluelos son autoacutefagos salen a diacuteas de nacidos del nido para
seguir a los padres y alimentarse por siacute solos Su estado de conservacioacuten es sin
problemas Esta ave es endeacutemica de Chile (Hoffmann y Lazo 2002)
22
b) Zenaida auriculata (Toacutertola)
httpwwwricardomollerjensencomdatamedia59328--Torcaza-Zenaida-auriculata-Venado-Tuerto-10-2008-2-bjpg
Figura 8- Zenaida auriculata
Biologiacutea y fisiologiacutea Paloma de tamantildeo mediano (26-27 cm de largo 150 g de peso)
de color gris con manchas negras (Figura 8)
Distribucioacuten Desde Arica a Tierra del Fuego Es muy abundante en Chile central
desde la costa hasta la cordillera
Haacutebitat Zona costera valles campos y bosques hasta unos 2000 msnm
Comportamiento Es frecuente en jardines y calles arboladas Generalmente se le
encuentra en parejas o bandadas pequentildeas El periacuteodo reproductivo coincide con el
inicio de la primavera hasta mediados de verano Durante estos meses lleva a cabo dos
y hasta tres posturas de dos huevos cada una Anida generalmente en arbustos o aacuterboles
bajos cercanos a una fuente de agua construyendo una base de palitos muy baacutesica Los
huevos son blancos lisos y de tamantildeo promedio de 29 x 22 mm A comienzo del
otontildeo cuando los pichones ya vuelan se pueden ver grandes bandadas familiares de
hasta 200 paacutejaros cruzando los campos de un lugar a otro en busca de su alimento
consistente principalmente en semillas que encuentran en el suelo Es un ave de vuelo
23
raacutepido con gran capacidad de maniobrabilidad y muy desconfiada Su estado de
conservacioacuten es sin problemas (Hoffmann y Lazo 2002)
24
3 HIPOacuteTESIS
Los paraacutemetros hematoloacutegicos (tamantildeo y concentracioacuten de gloacutebulos rojos) de
aves y mamiacuteferos cambiaraacuten de acuerdo a las exigencias energeacuteticas impuestas por su
modo de vida y lo haraacuten en conjunto con los paraacutemetros pulmonares
Seguacuten esto se puede predecir que
Las aves y mamiacuteferos voladores (de alta exigencia energeacutetica) deberiacutean tener
una mayor concentracioacuten de gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar y gloacutebulos rojos de
menor tamantildeo que aquellos no voladores (de baja exigencia energeacutetica) y esto se
asociaraacute a una mayor capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
5 OBJETIVO GENERAL
1 Estimar y comparar los paraacutemetros hematoloacutegicos en aves y mamiacuteferos de
distinto requerimiento energeacutetico
2 Relacionar los paraacutemetros hematoloacutegicos con paraacutemetros morfoloacutegicos
pulmonares asociados a la difusioacuten de oxiacutegeno
6 OBJETIVOS ESPECIacuteFICOS
1 Determinar el tamantildeo de los gloacutebulos rojos seguacuten longitud y diaacutemetro en las
distintas especies
2 Determinar el VGA (hematocrito) capilar pulmonar con el meacutetodo de conteo de
puntos en las distintas especies
3 Relacionar los hallazgos hematoloacutegicos con las caracteriacutesticas pulmonares de las
especies analizadas
25
7 MATERIAL Y MEacuteTODOS
71 Modelos animales
En este estudio se trabajoacute con cinco especies de mamiacuteferos
a) No voladores (3) Abrothrix andinus (masa corporal = 255 plusmn 19 g) Abrothrix
olivaceus (masa corporal = 263 plusmn 20 g) Phyllotis darwini (masa corporal = 7536 plusmn
496 g)
b) Voladores (2) Tadarida brasiliensis (masa corporal = 113 plusmn 05 g) y Myotis
chiloensis (masa corporal = 60 plusmn 010 g)
Y con dos especies de aves Zenaida auriculata (voladora) (masa corporal = 1411 plusmn
155 g) y Nothoprocta perdicaria (masa corporal = 39833 plusmn 1170 g) (de vuelo
ocasional)
Las aves y roedores utilizados en este estudio fueron capturados con trampas
Sherman o redes de niebla y transportados inmediatamente al laboratorio durante la
primavera y el verano Los murcieacutelagos fueron donados por el Instituto de Salud
Puacuteblica de Chile
72 Disentildeo experimental
Se capturaron 3 animales adultos de cada especie durante la misma eacutepoca del
antildeo Los animales se pesaron y luego fueron sacrificados mediante la exposicioacuten a una
caacutemara de 100 C02 o por una sobredosis de anesteacutesico por inyeccioacuten intraperitoneal
seguacuten las normas del Comiteacute de Eacutetica de la Facultad de Ciencias de la Universidad de
Chile La traacutequea cervical fue canulada y se realizoacute una incisioacuten caudal al xifoesternoacuten
puncionando cuidadosamente el diafragma a cada lado de la liacutenea media produciendo
un neumotoacuterax y colapso pulmonar Los pulmones fueron fijados in situ mediante una
perfusioacuten intratraqueal por gravedad con glutaraldehiacutedo al 23 en buffer fosfato pH
74 Cuando la solucioacuten fijadora rebasoacute el nivel de la traacutequea se realizoacute una ligadura
26
craneal a la caacutenula e inmediatamente despueacutes los pulmones fueron removidos y
sumergidos en fijador (glutaraldehiacutedo 23) a 4ordm C por un miacutenimo de dos horas
Para el estudio de microscopiacutea electroacutenica de transmisioacuten (MET) se realizaron
cortes de pulmoacuten de cada loacutebulo de los que se obtuvieron trozos pequentildeos de 1 a 2 mm
de espesor que fueron lavados por un miacutenimo de dos horas en una solucioacuten buffer a
4ordmC y fijados en tetroacutexido de osmio al 1 por 1 hora a 4ordmC Luego el tejido fue
deshidratado en alcohol de graduacioacuten creciente (comenzando al 30) previo a la
infiltracioacuten y embebimiento en epon construyendo cubos de 2 a 3 mm3 de los cuales se
obtuvieron cortes semifinos de 1microm tentildeidos con azul de toluidina al 1 De ellos se
obtuvieron cortes finos de 60-90 nm de grosor montados en grillas de 200 Mesh y
contrastados con citrato de plomo Los cortes semifinos se fotografiaron a traveacutes de
microscopio oacuteptico y los cortes finos se fotografiaron a traveacutes de MET a distintas
magnificaciones con el fin de observar adecuadamente las estructuras
La estimacioacuten del hematocrito del capilar pulmonar se hizo mediante el sistema
de conteo de puntos considerando la foacutermula propuesta por Weibel (19701971) en las
imaacutegenes que mostraban los capilares pulmonares como Hto = pe(pe + pl) donde pe y
pl son el nuacutemero de puntos de una grilla donde intersectan los eritrocitos y el plasma
respectivamente Asimismo el diaacutemetro (De) y la longitud del eje transversal de los
eritrocitos (Te) se midioacute utilizando un software de medidas morfomeacutetricas (Scion
Imagetrade) Para los efectos praacutecticos el diaacutemetro se definioacute como la longitud del eje
mayor siguiendo la curvatura de la ceacutelula y el eje transversal trazado
perpendicularmente al punto medio del diaacutemetro (Figura 9)
27
Figura 9- Capilar pulmonar y gloacutebulos rojos (A) el murcieacutelago Tadarida brasiliensis
(7000X) y (B) la perdiz Nothoprocta perdicaria (1500X)
28
73 Anaacutelisis
Los datos de Hematocrito y tamantildeo de los gloacutebulos rojos de mamiacuteferos y aves
fueron analizados mediante pruebas de Kruskall-Wallis y Wilcoxon-Mann-Whitney
respectivamente La distribucioacuten de frecuencias de los valores de hematocrito (es decir
nuacutemero de capilares con un hematocrito particular) entre las especies estudiadas se
comparoacute con una prueba de χ 2 para ambos taxones
Para explorar las posibles relaciones entre paraacutemetros pulmonares y
hematoloacutegicos los datos presentes de diaacutemetro de gloacutebulos rojos y los datos publicados
de densidad de superficie respiratoria y grosor de la barrera alveacuteolo-capilar de los
mismos individuos de cada especie (Canals et al 2005b Figueroa et al 2007) fueron
analizados por medio de anaacutelisis de cluster y anaacutelisis de componentes principales
basado en valores estandarizados para cada taxoacuten (aves y mamiacuteferos) La relacioacuten entre
el tamantildeo de los gloacutebulos rojos y la capacidad de difusioacuten masa-especiacutefica de oxiacutegeno
de la barrera aire-sangre (DLO2Mb) se estudioacute con anaacutelisis de correlacioacuten y regresioacuten
29
8 RESULTADOS
No se encontraron diferencias estadiacutesticas en el hematocrito capilar pulmonar
(χ2
4 = 667 P = 0155 y Z = 0567 P =0564 en Kruskall-Wallis y en las pruebas de
Wilcoxon en mamiacuteferos y aves respectivamente) (Tabla 1) Sin embargo en las aves
se encontroacute una distribucioacuten maacutes simeacutetrica que en mamiacuteferos (χ 2
20 = 4105 P = 00037
Figura 10) Si bien los mamiacuteferos tienen una asimetriacutea negativa en la frecuencia de la
distribucioacuten capilar de hematocrito (-047 en promedio) las aves no mostraron asimetriacutea
(00032) En ambos grupos taxonoacutemicos las distribuciones de frecuencia en las
especies fueron marginalmente diferentes (χ 2
12 = 2071 P = 006 y χ
2 4 = 851 P = 007
en mamiacuteferos y aves respectivamente) aunque esto no tuvo una clara relacioacuten
taxonoacutemica Considerando el segmento de capilar individual como unidad de estudio
el rango de hematocrito capilar pulmonar osciloacute entre 0 y 99 en los mamiacuteferos y entre
0 y 89 en las aves
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
7
altitud poseen mayor concentracioacuten de hemoglobina mayor recuento globular y mayor
volumen globular aglomerado (VGA) que aquellas de baja altitud (Carey y Morton
1976 Keys et al 1986) Sin embargo otros autores han comunicado valores de
paraacutemetros hematoloacutegicos similares pero con diferencias en la afinidad oxiacutegeno-
hemoglobina (Black y Tenney 1980) Carpenter (1975) y Viscor et al (1985)
argumentaron que el hematocrito de las aves se relaciona maacutes con la altitud de vuelo
que con su distribucioacuten
Los valores de los paraacutemetros hematoloacutegicos no responden a las demandas
ambientales y energeacuteticas aisladamente sino en conjunto con las modificaciones
respiratorias y cardiovasculares (Carey y Morton 1976 Viscor et al 1985 Viscor y
Fuster 1987)
En relacioacuten a las demandas del vuelo las aves presentan varias adaptaciones
tales como un eficiente sistema de corriente cruzada en su viacutea aeacuterea elevado volumen
corriente bajos tiempos de circulacioacuten maximizando la utilizacioacuten de los factores
hematoloacutegicos en la adquisicioacuten de oxiacutegeno grandes superficies respiratorias y finas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b Figueroa et al 2007) En forma
similar los murcieacutelagos muestran numerosos refinamientos en el disentildeo cardiovascular
y respiratorio Estos incluyen gran corazoacuten y elevado volumen expulsivo (Canals et al
2005a Juumlrgens et al 1981) pequentildeo tamantildeo de eritrocitos (Wolk y Bogdanowics
1987 Neuweiler 2000) altas concentraciones de hemoglobina y alta capacidad de
transporte de oxiacutegeno (Wolk y Bogdanowics 1987) y la optimizacioacuten de paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten como volumen pulmonar densidad de superficie respiratoria y
grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Lechner 1985 Maina 1998 2000a 2000b Maina
et al 1991 Canals et al 2005b Figueroa et al 2007)
8
En el pulmoacuten los paraacutemetros hematoloacutegicos pueden variar por la particularidad
natural del paso de la sangre a traveacutes de una compleja red de capilares (Baumgartner et
al 2004) y por las diferencias en la velocidad relativa del plasma y de los eritrocitos
(Rapaport et al 1996 Hsia et al 1999) Se ha reportado ademaacutes un aumento
progresivo de dos a tres veces la capacidad de difusioacuten pulmonar del reposo al ejercicio
(Hsia et al 1995 1999)
En esta memoria de tiacutetulo se propone como hipoacutetesis que el hematocrito capilar
pulmonar y el tamantildeo del gloacutebulo rojo pueden ser influenciados por el requerimiento
energeacutetico del vuelo Ademaacutes que los paraacutemetros hematoloacutegicos pueden variar en
conjunto con los paraacutemetros morfoloacutegicos que determinan la capacidad de difusioacuten de
oxiacutegeno
9
2 REVISIOacuteN BIBLIOGRAacuteFICA
2 1 Caracteriacutesticas de los eritrocitos
La sangre es un tejido conectivo especializado que se compone de distintos
elementos como gloacutebulos rojos o eritrocitos gloacutebulos blancos o leucocitos y plaquetas
que se encuentran suspendidos en el plasma En animales endotermos la sangre aporta a
cada ceacutelula agua oxiacutegeno electrolitos nutrientes y hormonas necesarias para su
funcionamiento normal y a su vez transporta gases hacia los oacuterganos de excrecioacuten
Los gloacutebulos rojos de los mamiacuteferos son discos redondos y levemente
bicoacutencavos a excepcioacuten de los cameacutelidos que tienen gloacutebulos rojos ovalados (Schmidt-
Nielsen 1997) El diaacutemetro del eritrocito es caracteriacutestico para cada especie en los
mamiacuteferos estaacute entre 5 a 10 microm (Schmidt-Nielsen 1997) no existiendo relacioacuten entre el
tamantildeo corporal y el tamantildeo del eritrocito El eritrocito de los mamiacuteferos carece de
nuacutecleo todos los demaacutes vertebrados tienen gloacutebulos rojos nucleados (Schalm 1964) y
son generalmente ovalados y de mayor tamantildeo que en los mamiacuteferos
Su principal funcioacuten es el transporte de hemoglobina para entregar a los tejidos
el oxiacutegeno necesario para su funcionamiento metaboacutelico adecuado En su interior la
hemoglobina estaacute en un ambiente de pH ligeramente maacutes aacutecido que el plasma lo que
aumenta su eficacia como pigmento respiratorio Ademaacutes el eritrocito contribuye al
volumen sanguiacuteneo participando en la dinaacutemica de la circulacioacuten sanguiacutenea Este
uacuteltimo en vertebrados como anfibios reptiles aves y mamiacuteferos en general representa
entre 5 a 10 del peso corporal (Randall et al 1998)
En aves y mamiacuteferos existe una divisioacuten del corazoacuten y separacioacuten entre
circulacioacuten sisteacutemica y pulmonar con grandes diferencias de presioacuten entre ambos
circuitos La circulacioacuten pulmonar difiere de la sisteacutemica en que la resistencia total es
10
menor la presioacuten sanguiacutenea puede entonces ser maacutes baja y las arterias pulmonares
tienen paredes maacutes delgadas (Schmidt-Nielsen 1997)
22 Hematocrito
El Hematocrito es el meacutetodo utilizado para obtener el volumen globular
aglomerado o VGA El teacutermino hematocrito corresponde al porcentaje de volumen de
los eritrocitos en la sangre (Schmidt-Nielsen 1997 Randall et al 1998) Este es
considerablemente inferior al valor calculado con los datos sobre volumen plasmaacutetico y
con el hematocrito de la sangre venosa (Schalm 1964) La sangre de los vasos
pequentildeos arrojan un hematocrito capilar inferior a la del corazoacuten o los grandes vasos
(Schalm 1964 Randall et al 1998) Por ejemplo se han encontrado los siguientes
valores de hematocrito en diversos oacuterganos y tejidos del perro con hematocrito de
sangre venosa de 43 bazo 80 hiacutegado 40 pulmones 35 corazoacuten y muacutesculos
esqueleacuteticos 20-25 rintildeoacuten viacuteas gastrointestinales y cerebro 15-20 (Schalm 1964)
El meacutetodo comuacuten para la determinacioacuten del hematocrito es el Hematocrito de
Wintrobe (Schalm1964) sin embargo existen otras teacutecnicas como el microhematocrito
cuyas ventajas son obtener valores de volumen globular maacutes exactos y constantes
menor tiempo de obtencioacuten de resultados y menor cantidad de sangre requerida para la
muestra El hematocrito es un procedimiento exacto y praacutectico para medicioacuten del
hematocrito venoso o capilar (Schalm 1964) Ademaacutes existen paraacutemetros
morfomeacutetricos para la determinacioacuten del hematocrito a traveacutes de microscopiacutea
electroacutenica por meacutetodos estereoloacutegicos A traveacutes de conteo de puntos aleatorios que
caen sobre los eritrocitos (Pe) y sobre el plasma (Ppl) podemos estimar el hematocrito
intracapilar mediante la foacutermula (Figura 1) Hc = Pe (Pe+Ppl)=PePc (Weibel
19701971)
11
Figura 1- Gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar de un ave (8000X)
23 Respuestas Hematoloacutegicas
Las diferentes exigencias metaboacutelicas entre los individuos se relacionan en gran
medida al ambiente en que se desarrollan y al tipo de actividad que estos desempentildean
El tamantildeo corporal el vuelo y la altitud influyen en los requerimientos energeacuteticos de
los individuos (Canals et al 2005b Schmidt-Nielsen 1997)
En ambientes de alta altitud la presioacuten parcial de oxiacutegeno (pO2) disminuye
como consecuencia de la disminucioacuten de la presioacuten baromeacutetrica (Novoa et al 2003)
La presioacuten criacutetica de oxiacutegeno (Pc) puede ser modificada por varios factores
tanto exoacutegenos como endoacutegenos entre ellos el pO2 ambiental la temperatura ambiente
el efecto de eacutesta sobre la temperatura corporal y el consumo de O2 La Pc se relaciona
con el haacutebitat de los animales por ejemplo animales que viven en ambientes con altas
presiones parciales de oxigeno tienen mayor metabolismo que aquellos que habitan
ambientes con menor pO2 (Novoa et al 2003)
N
E
P
E
N Nuacutecleo
E Eritrocito
P Plasma
12
En murcieacutelagos y mamiacuteferos no voladores se observa una buena correlacioacuten
entre el diaacutemetro de los eritrocitos y el tamantildeo corporal en ambos grupos Mientras maacutes
pequentildeo el animal maacutes pequentildeos seraacuten los gloacutebulos rojos (Juumlrgens et al 1981) Una
correlacioacuten inversa entre tamantildeo y nuacutemero de eritrocitos se ha reportado previamente en
peces anfibios mamiacuteferos y reptiles lo que lleva a concluir que esta relacioacuten es comuacuten
para los vertebrados (Ruiz et al 1993)
Las aves nativas de alta altitud poseen mayor concentracioacuten de hemoglobina
mayor recuento globular y mayor porcentaje de hematocrito que aquellas de baja altitud
Carey y Morton (1976) han reportado porcentajes de hematocrito en general sobre 50
para aves salvajes Sin embargo en las aves otros factores afectan tambieacuten estos
paraacutemetros como es el nivel de actividad y la deshidratacioacuten durante el vuelo las bajas
temperaturas ambientales e incluso diferencias sexuales en los niveles de hemoglobina y
hematocrito que podriacutean tener relacioacuten con la temporada reproductiva (Novoa et al
2003)
Finalmente a nivel hematoloacutegico aves y mamiacuteferos comparten rasgos
semejantes Especies de alta y de baja altitud presentan valores similares en la mayoriacutea
de los paraacutemetros hematoloacutegicos sin embargo en ambos grupos la afinidad de la
hemoglobina por oxiacutegeno parece jugar un rol preponderante ya que generalmente es
mayor en especies de altura (Novoa et al 2003)
24 Caracteriacutesticas bioloacutegicas de las especies estudiadas
A) ROEDORES
Son el orden de mamiacuteferos maacutes abundante Se caracterizan por presentar dos
dientes incisivos en el maxilar inferior con un amplio espacio entre eacutestos y los molares
que les permiten roer (Muntildeoz-Pedreros 2000)
13
a) Abrothrix andinus (Laucha Andina)
httpwwwfotonaturalezacldatamedia2raton-andinojpg
Figura 2- Abrothrix andinus
Biologiacutea y fisiologiacutea Es un roedor de pequentildeo tamantildeo (Figura 2) En condiciones de
exposicioacuten al friacuteo y con baja calidad de alimento ocurren cambios raacutepidos en la
morfologiacutea de su tracto digestivo En su ambiente natural aumenta tanto su metabolismo
energeacutetico peso independiente como el tamantildeo de sus caacutemaras digestivas en fase con
los meses de invierno posiblemente por un mecanismo compensatorio de alta
plasticidad que impide un desbalance de materia y energiacutea De esta forma el alto costo
metaboacutelico bajo condiciones invernales se compensariacutea con el alto consumo de
alimento asociado al gran desarrollo de las caacutemaras digestivas a los altos
requerimientos de energiacutea yo a la baja calidad de la dieta Asiacute durante el invierno
presenta una significativa disminucioacuten de la masa corporal (Muntildeoz-Pedreros 2000)
Distribucioacuten Se distribuye desde la IV Regioacuten hasta la Regioacuten Metropolitana
Haacutebitat Zonas andinas arenosas o rocosas con vegetacioacuten baja alta altitud entre los
3500 y 4600 msnm es un visitante ocasional del matorral escleroacutefilo del centro de
Chile (Canals et al 2005b)
14
b) Abrothrix olivaceus (Laucha Olivaacutecea)
httpwwwfotonaturalezacldatamedia2IMG_0162_2jpg
Figura 3 Abrothrix olivaceus
Biologiacutea y fisiologiacutea Pequentildeo roedor su cola es maacutes pequentildea que su cuerpo tiene
orejas pequentildeas y ojos medianos su pelaje es fino de color grisaacuteceo pesa 303g plusmn 30g
(Figura 3)
Distribucioacuten Se encuentra en el norte y centro de Chile desde Tarapacaacute (I Regioacuten) a
Tierra del Fuego (XII Regioacuten)
Haacutebitat Praderas montes bosques y aacutereas pedrosas desde 2500 msnm (Canals et al
2005b)
Comportamiento Es omniacutevoro Se alimenta de frutos que caen de los aacuterboles (Peumo
Belloto) insectos u otros invertebrados Invade las construcciones humanas rurales
atacando las siembras de granos y sus depoacutesitos Se mimetiza con el ambiente cuando se
siente perseguido entre sus reacciones de defensa destacan reflejos automaacuteticos de
muerte simulada (inmovilizacioacuten) Su mayor actividad diurna es en verano (45)
disminuyendo en otontildeo y hacieacutendose miacutenima en invierno (27) Prefiere cuevas
subterraacuteneas aacutereas protegidas o bajo grandes rocas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
15
c) Phyllotis darwini (Lauchoacuten Orejudo de Darwin)
httpwwwecuadorcienciaorgimageszoologiaphyllotis-darwini2jpg
Figura 4- Phyllotis darwini
Biologiacutea y fisiologiacutea Roedor robusto con cola larga ojos y pabellones auriculares
grandes (maacutes de 20 mm) Molares bajos El pelaje es largo y sedoso con un claro
dominio de los pigmentos de color cafeacute El dorso es de tonalidad bruna con importancia
variable de las eumelaninas negras seguacuten edad y subespecie En general los juveniles
son grisaacuteceos y los adultos cafeacute-ocres El pecho y abdomen son muy claros
amarillentos u ocraacuteceos En el matorral escleroacutefilo de Santiago los adultos pesan 615 plusmn
31g (Figura 4)
Distribucioacuten Peruacute Bolivia y Argentina En Chile desde Tarapacaacute (I Regioacuten) hasta
Malleco (IX Regioacuten) desde el nivel del mar hasta 4800 m de altitud
Haacutebitat Vive siempre en zonas con vegetacioacuten baja
Comportamiento Es de gran actividad nocturna por su capacidad de correr trepar a
las ramas y desplazarse en un amplio radio de accioacuten Su tracto intestinal estaacute adaptado
para una gran variedad de alimentos De gran actividad y extenso radio de accioacuten Es un
animal de gran vivacidad y velocidad de reaccioacuten Busca la proteccioacuten de piedras y
rocas Posee estrategias termorreguladoras conductuales condicionadas por su pequentildeo
16
tamantildeo (alto gasto de energiacutea peso-especiacutefico) haacutebitat climaacuteticamente variable
condicioacuten de especie no migratoria buena oferta alimentaria que permite la coexistencia
intraespeciacutefica Estas estrategias conductuales le impulsan a agruparse y construir nidos
en condiciones de baja temperatura Por el contrario no se agrega ni ocupa nidos a
temperaturas altas Construye un nido esfeacuterico de fibras vegetales en una rendija rocosa
que le sirve ademaacutes de refugio para los adultos Suele ocupar galeriacuteas abandonadas de
Cururo (Spalacopus cyanus) y Degu (Octodon degus)
El periacuteodo reproductivo se presenta entre agosto y febrero en Fray Jorge y entre
septiembre y marzo en Concepcioacuten El tamantildeo de camada fluctuacutea entre cuatro y ocho
criacuteas En el matorral escleroacutefilo se establece una densidad promedio de 207 indhaacute
donde es el micromamiacutefero maacutes abundante Es una especie esencialmente herbiacutevora
pero en primavera consume una pequentildea porcioacuten de insectos la que incrementa en
verano Fuertemente depredado aparecen sus restos en forma muy frecuente en
regurgitados de aves rapaces nocturnas (Lechuza Comuacuten Tyto alba y Pequeacuten Athene
cunicularia) y en heces de Zorros (Pseudolapex spp) Tambieacuten es consumido por el
Quique (Galictis cuja) Es parasitado por el oxiurido Syphacia phyllotios Su eacutexito en
haacutebitat xeacutericos pareciera explicarse no soacutelo por adaptaciones etoloacutegicas y ecoloacutegicas
sino que tambieacuten por especializaciones fisioloacutegicas eficientes en la conservacioacuten de
agua corporal (evaporacioacuten pulmocutaacutenea 234 mg H2Ogh) Posee una capacidad de
concentracioacuten renal que implica un alto grado de especializacioacuten fisioloacutegica de la viacutea
renal (concentracioacuten urinaria miacutenima 850 mOsmkg) Su estado de conservacioacuten es sin
problemas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
Subespecies Existen unas ocho subespecies cuatro de ellas en Chile Phyllotis darwini
rupestris Phyllotis darwini darwini Phyllotis darwini boedeckeri y Phyllotis darwini
fulvescens P d rupestris se distribuyen en el sur de Peruacute suroeste de Bolivia oeste de
17
Argentina en Chile entre la Primera Regioacuten y las provincias de El Loa y Antofagasta (II
Regioacuten) P d darwini desde la Provincia de Choapa (IV Regioacuten) hasta la Regioacuten
Metropolitana P d boedeckeri ha sido capturado en las provincias de Cauquenes (VII
Regioacuten) y Ntildeuble (VIII Regioacuten) P d fulvescens en la provincia de Malleco (IX Regioacuten)
(Mann 1978)
B) QUIROacutePTEROS
El nombre Chiroptera significa literalmente manos aladas Uacutenicos mamiacuteferos
que tienen la capacidad de volar y ademaacutes desenvolverse sin ninguacuten problema en la
oscuridad gracias a un sistema de radar que se los permite Son los conocidos
murcieacutelagos que en Chile son pequentildeos y se alimentan de insectos o sangre
a) Myotis chiloensis (Murcieacutelago Oreja de Ratoacuten)
http3bpblogspotcom_ymTzcYSL6BwR2Fa-0HkLyIAAAAAAAAAA4pqCk4kg6nggs1600myotis+chiloensisjpg
Figura 5- Myotis chiloensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la familia Vespertilionidae Es un murcieacutelago
pequentildeo endeacutemico de Chile aproximadamente de 9 cm de largo y 6 g de peso corporal
(Mann 1978 Gantz y Martiacutenez 2000) Entre las caracteriacutesticas craneanas cobran
especial importancia diagnoacutestica los 38 dientes cuyo nuacutemero es el maacuteximo que aparece
en los murcieacutelagos En el sedoso pelaje de este pequentildeo murcieacutelago chileno
predominan pigmentos brunos y ocres del grupo de las feomelanina El color de los
especiacutemenes variacutea entre liacutemites muy amplios de acuerdo con las condiciones
18
ambientales de su aacuterea de vida Su cola larga se encuentra incluida totalmente en el
uropatagio (Figura 5)
Distribucioacuten Myotis chiloensis se distribuye a lo largo de todo Chile continental desde
la frontera con el Peruacute hasta el estrecho de Magallanes (Mann 1978) Endeacutemico de
nuestro paiacutes M ch atacamensis se distribuye desde el sur del Peruacute y norte de Chile
hasta la IV Regioacuten M ch chiloensis desde la IV hasta la XII Regioacuten
Haacutebitat Se encuentra en vegetacioacuten cercana a cursos de agua en zonas aacuteridas (M
chiloensis atacamensis) y semiaacuteridas o en matorrales sabanas y bosques huacutemedos
preferentemente en zonas costeras del sur de Chile (M chiloensis chiloensis) Se supone
que es bastante abundante en Tierra del Fuego pero sus haacutebitos nocturnos y su
presencia en el bosque hacen que no haya un gran volumen de informacioacuten acerca de
esta especie
Comportamiento Su actividad diaria se traduce en un periacuteodo de alimentacioacuten y vuelo
de tres horas y otro de permanencia en su refugio de aproximadamente 21 horas
Durante el diacutea se refugia en las fisuras de la corteza de los aacuterboles techos de
construcciones y cuevas rocosas en la zona costera del aacuterea septentrional de su
distribucioacuten Debido a su reducido tamantildeo corporal y una tasa metaboacutelica maacutes baja que
la liacutenea de la endotermia caeriacutea en sopor diariamente Posee superficies alares cortas y
anchas (baja carga alar) lo que se traduce en un vuelo lento y de alta maniobrabilidad
Esto facilita la captura de sus presas en vuelo La dieta es exclusivamente insectiacutevora
depredando en el sur de Chile preferentemente sobre diacutepteros del grupo Nematocera
Paren una sola criacutea (caracteriacutestica propia del geacutenero)
Subespecies Chile posee dos subespecies M ch atacamensis actualmente reconocida
como especie plena y M ch chiloensis M ch chiloensis es clasificada como de Menor
19
Riesgo casi amenazado es decir se aproxima a ser Vulnerable M ch atacamensis es
clasificada como Vulnerable (Gantz y Martiacutenez 2000)
b) Tadarida brasiliensis (Murcieacutelago Coludo)
httpwwwificcclwebfm_send58
Figura 6- Tadarida brasiliensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la Familia Molossidae es un microquiroacuteptero
neotropical de tamantildeo grande con un tamantildeo de 105 mm y un peso promedio de 138 g
Tiene como caracteriacutestica el extremo de su cola liberado de la membrana uropatagial
de ahiacute el nombre de murcieacutelago de ldquocola librerdquo El pelaje es corto y sedoso de un color
general cafeacute oscuro grisaacuteceo La longitud total de este murcieacutelago puede llegar a 95 mm
donde la cola mide hasta 36 mm (Figura 6)
Distribucioacuten Se distribuye en la regioacuten neotropical estaacute presente en Centro Ameacuterica
(de Costa Rica al sur) y Sudameacuterica hasta Chile y Argentina En Chile se distribuye
desde Arica hasta Valdivia
Haacutebitat Se caracteriza por estar fuertemente relacionado con el hombre usualmente
coloniza edificios urbanos (Canals et al 2005b Gantz y Martiacutenez 2000 Mann 1978)
vive en los tejados y piezas abandonadas tambieacuten en aacuterboles huecos y cuevas desde la
20
costa hasta los 1000 msnm en la Cordillera de los Andes T brasiliensis ha sido
reportado volando sobre los 3000 msnm durante migracioacuten (Canals et al 2005b)
Comportamiento Mamiacutefero de haacutebitos notablemente gregarios es frecuente en
ciudades y poblados Es un murcieacutelago social que se caracteriza por formar grandes
colonias que pueden llegar a 154000 individuos en una caverna en Colorado Estados
Unidos Son principalmente insectiacutevoros aunque en cautiverio pueden adquirir haacutebitos
frugiacutevoros Su dieta consiste en pequentildeas polillas y escarabajos los que atrapa al vuelo
en aacutereas abiertas Las hembras dan a luz una criacutea entre agosto y noviembre Cae en
sopor durante los meses de invierno en el centro y sur de Chile probablemente por las
bajas temperaturas ambientales yo la baja disponibilidad de insectos durante el periacuteodo
invernal Tambieacuten presenta adaptaciones morfoloacutegicas y fisioloacutegicas (mantencioacuten de
caracteres primitivos en las extremidades posteriores) que le permiten una locomocioacuten
cuadruacutepeda siendo esta caracteriacutestica distintiva para esta especie Sus alas son angostas
y largas lo que representa una adaptacioacuten para vuelos directos de alta velocidad y baja
maniobrabilidad Estas caracteriacutesticas de vuelo le permiten desplazamientos migratorios
yo moverse desde las zonas de descanso hasta sus lugares de alimentacioacuten Vuela
grandes distancias durante su alimentacioacuten nocturna aunque permanece periacuteodos breves
de tiempo en vuelo El establecimiento de las poblaciones de T brasiliensis en haacutebitat
xeacutericos se posibilita por presentar adaptaciones de la estructura renal que le permiten
mayores concentraciones de orina conservando mejor el agua corporal Presentando
ademaacutes mayor tolerancia a la privacioacuten hiacutedrica reduciendo la peacuterdida de agua por
evaporacioacuten durante el descanso y vuelo al seleccionar lugares de reposo maacutes friacuteos y
huacutemedos (Gantz y Martiacutenez 2000)
21
C) AVES
a) Nothoprocta perdicaria (Perdiz)
httpwwwavesdechilecl0jpgn064jpg
Figura 7- Nothoprocta perdicaria
Biologiacutea y fisiologiacutea Ave de tamantildeo mediano (30 cm de largo 410 g de peso corporal)
corpulenta de color cafeacute grisaacuteceo con alas cortas y casi sin cola (Figura 7)
Distribucioacuten Desde el riacuteo Huasco a Llanquihue
Haacutebitat Matorrales y pastizales
Comportamiento Prefiere caminar a volar pasa gran parte del tiempo entre los
matorrales y pastizales Vuela soacutelo cuando se siente amenazada hacieacutendolo a distancias
cortas y baja altura mientras lanza gritos fuertes y repetidos Se alimenta de semillas
frutos secos e insectos Se reproduce en primavera construyendo un nido en el suelo
bajo arbustos espesos en los que pone ocho a diez huevos de color cafeacute oscuro brillante
El macho los incuba Los polluelos son autoacutefagos salen a diacuteas de nacidos del nido para
seguir a los padres y alimentarse por siacute solos Su estado de conservacioacuten es sin
problemas Esta ave es endeacutemica de Chile (Hoffmann y Lazo 2002)
22
b) Zenaida auriculata (Toacutertola)
httpwwwricardomollerjensencomdatamedia59328--Torcaza-Zenaida-auriculata-Venado-Tuerto-10-2008-2-bjpg
Figura 8- Zenaida auriculata
Biologiacutea y fisiologiacutea Paloma de tamantildeo mediano (26-27 cm de largo 150 g de peso)
de color gris con manchas negras (Figura 8)
Distribucioacuten Desde Arica a Tierra del Fuego Es muy abundante en Chile central
desde la costa hasta la cordillera
Haacutebitat Zona costera valles campos y bosques hasta unos 2000 msnm
Comportamiento Es frecuente en jardines y calles arboladas Generalmente se le
encuentra en parejas o bandadas pequentildeas El periacuteodo reproductivo coincide con el
inicio de la primavera hasta mediados de verano Durante estos meses lleva a cabo dos
y hasta tres posturas de dos huevos cada una Anida generalmente en arbustos o aacuterboles
bajos cercanos a una fuente de agua construyendo una base de palitos muy baacutesica Los
huevos son blancos lisos y de tamantildeo promedio de 29 x 22 mm A comienzo del
otontildeo cuando los pichones ya vuelan se pueden ver grandes bandadas familiares de
hasta 200 paacutejaros cruzando los campos de un lugar a otro en busca de su alimento
consistente principalmente en semillas que encuentran en el suelo Es un ave de vuelo
23
raacutepido con gran capacidad de maniobrabilidad y muy desconfiada Su estado de
conservacioacuten es sin problemas (Hoffmann y Lazo 2002)
24
3 HIPOacuteTESIS
Los paraacutemetros hematoloacutegicos (tamantildeo y concentracioacuten de gloacutebulos rojos) de
aves y mamiacuteferos cambiaraacuten de acuerdo a las exigencias energeacuteticas impuestas por su
modo de vida y lo haraacuten en conjunto con los paraacutemetros pulmonares
Seguacuten esto se puede predecir que
Las aves y mamiacuteferos voladores (de alta exigencia energeacutetica) deberiacutean tener
una mayor concentracioacuten de gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar y gloacutebulos rojos de
menor tamantildeo que aquellos no voladores (de baja exigencia energeacutetica) y esto se
asociaraacute a una mayor capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
5 OBJETIVO GENERAL
1 Estimar y comparar los paraacutemetros hematoloacutegicos en aves y mamiacuteferos de
distinto requerimiento energeacutetico
2 Relacionar los paraacutemetros hematoloacutegicos con paraacutemetros morfoloacutegicos
pulmonares asociados a la difusioacuten de oxiacutegeno
6 OBJETIVOS ESPECIacuteFICOS
1 Determinar el tamantildeo de los gloacutebulos rojos seguacuten longitud y diaacutemetro en las
distintas especies
2 Determinar el VGA (hematocrito) capilar pulmonar con el meacutetodo de conteo de
puntos en las distintas especies
3 Relacionar los hallazgos hematoloacutegicos con las caracteriacutesticas pulmonares de las
especies analizadas
25
7 MATERIAL Y MEacuteTODOS
71 Modelos animales
En este estudio se trabajoacute con cinco especies de mamiacuteferos
a) No voladores (3) Abrothrix andinus (masa corporal = 255 plusmn 19 g) Abrothrix
olivaceus (masa corporal = 263 plusmn 20 g) Phyllotis darwini (masa corporal = 7536 plusmn
496 g)
b) Voladores (2) Tadarida brasiliensis (masa corporal = 113 plusmn 05 g) y Myotis
chiloensis (masa corporal = 60 plusmn 010 g)
Y con dos especies de aves Zenaida auriculata (voladora) (masa corporal = 1411 plusmn
155 g) y Nothoprocta perdicaria (masa corporal = 39833 plusmn 1170 g) (de vuelo
ocasional)
Las aves y roedores utilizados en este estudio fueron capturados con trampas
Sherman o redes de niebla y transportados inmediatamente al laboratorio durante la
primavera y el verano Los murcieacutelagos fueron donados por el Instituto de Salud
Puacuteblica de Chile
72 Disentildeo experimental
Se capturaron 3 animales adultos de cada especie durante la misma eacutepoca del
antildeo Los animales se pesaron y luego fueron sacrificados mediante la exposicioacuten a una
caacutemara de 100 C02 o por una sobredosis de anesteacutesico por inyeccioacuten intraperitoneal
seguacuten las normas del Comiteacute de Eacutetica de la Facultad de Ciencias de la Universidad de
Chile La traacutequea cervical fue canulada y se realizoacute una incisioacuten caudal al xifoesternoacuten
puncionando cuidadosamente el diafragma a cada lado de la liacutenea media produciendo
un neumotoacuterax y colapso pulmonar Los pulmones fueron fijados in situ mediante una
perfusioacuten intratraqueal por gravedad con glutaraldehiacutedo al 23 en buffer fosfato pH
74 Cuando la solucioacuten fijadora rebasoacute el nivel de la traacutequea se realizoacute una ligadura
26
craneal a la caacutenula e inmediatamente despueacutes los pulmones fueron removidos y
sumergidos en fijador (glutaraldehiacutedo 23) a 4ordm C por un miacutenimo de dos horas
Para el estudio de microscopiacutea electroacutenica de transmisioacuten (MET) se realizaron
cortes de pulmoacuten de cada loacutebulo de los que se obtuvieron trozos pequentildeos de 1 a 2 mm
de espesor que fueron lavados por un miacutenimo de dos horas en una solucioacuten buffer a
4ordmC y fijados en tetroacutexido de osmio al 1 por 1 hora a 4ordmC Luego el tejido fue
deshidratado en alcohol de graduacioacuten creciente (comenzando al 30) previo a la
infiltracioacuten y embebimiento en epon construyendo cubos de 2 a 3 mm3 de los cuales se
obtuvieron cortes semifinos de 1microm tentildeidos con azul de toluidina al 1 De ellos se
obtuvieron cortes finos de 60-90 nm de grosor montados en grillas de 200 Mesh y
contrastados con citrato de plomo Los cortes semifinos se fotografiaron a traveacutes de
microscopio oacuteptico y los cortes finos se fotografiaron a traveacutes de MET a distintas
magnificaciones con el fin de observar adecuadamente las estructuras
La estimacioacuten del hematocrito del capilar pulmonar se hizo mediante el sistema
de conteo de puntos considerando la foacutermula propuesta por Weibel (19701971) en las
imaacutegenes que mostraban los capilares pulmonares como Hto = pe(pe + pl) donde pe y
pl son el nuacutemero de puntos de una grilla donde intersectan los eritrocitos y el plasma
respectivamente Asimismo el diaacutemetro (De) y la longitud del eje transversal de los
eritrocitos (Te) se midioacute utilizando un software de medidas morfomeacutetricas (Scion
Imagetrade) Para los efectos praacutecticos el diaacutemetro se definioacute como la longitud del eje
mayor siguiendo la curvatura de la ceacutelula y el eje transversal trazado
perpendicularmente al punto medio del diaacutemetro (Figura 9)
27
Figura 9- Capilar pulmonar y gloacutebulos rojos (A) el murcieacutelago Tadarida brasiliensis
(7000X) y (B) la perdiz Nothoprocta perdicaria (1500X)
28
73 Anaacutelisis
Los datos de Hematocrito y tamantildeo de los gloacutebulos rojos de mamiacuteferos y aves
fueron analizados mediante pruebas de Kruskall-Wallis y Wilcoxon-Mann-Whitney
respectivamente La distribucioacuten de frecuencias de los valores de hematocrito (es decir
nuacutemero de capilares con un hematocrito particular) entre las especies estudiadas se
comparoacute con una prueba de χ 2 para ambos taxones
Para explorar las posibles relaciones entre paraacutemetros pulmonares y
hematoloacutegicos los datos presentes de diaacutemetro de gloacutebulos rojos y los datos publicados
de densidad de superficie respiratoria y grosor de la barrera alveacuteolo-capilar de los
mismos individuos de cada especie (Canals et al 2005b Figueroa et al 2007) fueron
analizados por medio de anaacutelisis de cluster y anaacutelisis de componentes principales
basado en valores estandarizados para cada taxoacuten (aves y mamiacuteferos) La relacioacuten entre
el tamantildeo de los gloacutebulos rojos y la capacidad de difusioacuten masa-especiacutefica de oxiacutegeno
de la barrera aire-sangre (DLO2Mb) se estudioacute con anaacutelisis de correlacioacuten y regresioacuten
29
8 RESULTADOS
No se encontraron diferencias estadiacutesticas en el hematocrito capilar pulmonar
(χ2
4 = 667 P = 0155 y Z = 0567 P =0564 en Kruskall-Wallis y en las pruebas de
Wilcoxon en mamiacuteferos y aves respectivamente) (Tabla 1) Sin embargo en las aves
se encontroacute una distribucioacuten maacutes simeacutetrica que en mamiacuteferos (χ 2
20 = 4105 P = 00037
Figura 10) Si bien los mamiacuteferos tienen una asimetriacutea negativa en la frecuencia de la
distribucioacuten capilar de hematocrito (-047 en promedio) las aves no mostraron asimetriacutea
(00032) En ambos grupos taxonoacutemicos las distribuciones de frecuencia en las
especies fueron marginalmente diferentes (χ 2
12 = 2071 P = 006 y χ
2 4 = 851 P = 007
en mamiacuteferos y aves respectivamente) aunque esto no tuvo una clara relacioacuten
taxonoacutemica Considerando el segmento de capilar individual como unidad de estudio
el rango de hematocrito capilar pulmonar osciloacute entre 0 y 99 en los mamiacuteferos y entre
0 y 89 en las aves
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
8
En el pulmoacuten los paraacutemetros hematoloacutegicos pueden variar por la particularidad
natural del paso de la sangre a traveacutes de una compleja red de capilares (Baumgartner et
al 2004) y por las diferencias en la velocidad relativa del plasma y de los eritrocitos
(Rapaport et al 1996 Hsia et al 1999) Se ha reportado ademaacutes un aumento
progresivo de dos a tres veces la capacidad de difusioacuten pulmonar del reposo al ejercicio
(Hsia et al 1995 1999)
En esta memoria de tiacutetulo se propone como hipoacutetesis que el hematocrito capilar
pulmonar y el tamantildeo del gloacutebulo rojo pueden ser influenciados por el requerimiento
energeacutetico del vuelo Ademaacutes que los paraacutemetros hematoloacutegicos pueden variar en
conjunto con los paraacutemetros morfoloacutegicos que determinan la capacidad de difusioacuten de
oxiacutegeno
9
2 REVISIOacuteN BIBLIOGRAacuteFICA
2 1 Caracteriacutesticas de los eritrocitos
La sangre es un tejido conectivo especializado que se compone de distintos
elementos como gloacutebulos rojos o eritrocitos gloacutebulos blancos o leucocitos y plaquetas
que se encuentran suspendidos en el plasma En animales endotermos la sangre aporta a
cada ceacutelula agua oxiacutegeno electrolitos nutrientes y hormonas necesarias para su
funcionamiento normal y a su vez transporta gases hacia los oacuterganos de excrecioacuten
Los gloacutebulos rojos de los mamiacuteferos son discos redondos y levemente
bicoacutencavos a excepcioacuten de los cameacutelidos que tienen gloacutebulos rojos ovalados (Schmidt-
Nielsen 1997) El diaacutemetro del eritrocito es caracteriacutestico para cada especie en los
mamiacuteferos estaacute entre 5 a 10 microm (Schmidt-Nielsen 1997) no existiendo relacioacuten entre el
tamantildeo corporal y el tamantildeo del eritrocito El eritrocito de los mamiacuteferos carece de
nuacutecleo todos los demaacutes vertebrados tienen gloacutebulos rojos nucleados (Schalm 1964) y
son generalmente ovalados y de mayor tamantildeo que en los mamiacuteferos
Su principal funcioacuten es el transporte de hemoglobina para entregar a los tejidos
el oxiacutegeno necesario para su funcionamiento metaboacutelico adecuado En su interior la
hemoglobina estaacute en un ambiente de pH ligeramente maacutes aacutecido que el plasma lo que
aumenta su eficacia como pigmento respiratorio Ademaacutes el eritrocito contribuye al
volumen sanguiacuteneo participando en la dinaacutemica de la circulacioacuten sanguiacutenea Este
uacuteltimo en vertebrados como anfibios reptiles aves y mamiacuteferos en general representa
entre 5 a 10 del peso corporal (Randall et al 1998)
En aves y mamiacuteferos existe una divisioacuten del corazoacuten y separacioacuten entre
circulacioacuten sisteacutemica y pulmonar con grandes diferencias de presioacuten entre ambos
circuitos La circulacioacuten pulmonar difiere de la sisteacutemica en que la resistencia total es
10
menor la presioacuten sanguiacutenea puede entonces ser maacutes baja y las arterias pulmonares
tienen paredes maacutes delgadas (Schmidt-Nielsen 1997)
22 Hematocrito
El Hematocrito es el meacutetodo utilizado para obtener el volumen globular
aglomerado o VGA El teacutermino hematocrito corresponde al porcentaje de volumen de
los eritrocitos en la sangre (Schmidt-Nielsen 1997 Randall et al 1998) Este es
considerablemente inferior al valor calculado con los datos sobre volumen plasmaacutetico y
con el hematocrito de la sangre venosa (Schalm 1964) La sangre de los vasos
pequentildeos arrojan un hematocrito capilar inferior a la del corazoacuten o los grandes vasos
(Schalm 1964 Randall et al 1998) Por ejemplo se han encontrado los siguientes
valores de hematocrito en diversos oacuterganos y tejidos del perro con hematocrito de
sangre venosa de 43 bazo 80 hiacutegado 40 pulmones 35 corazoacuten y muacutesculos
esqueleacuteticos 20-25 rintildeoacuten viacuteas gastrointestinales y cerebro 15-20 (Schalm 1964)
El meacutetodo comuacuten para la determinacioacuten del hematocrito es el Hematocrito de
Wintrobe (Schalm1964) sin embargo existen otras teacutecnicas como el microhematocrito
cuyas ventajas son obtener valores de volumen globular maacutes exactos y constantes
menor tiempo de obtencioacuten de resultados y menor cantidad de sangre requerida para la
muestra El hematocrito es un procedimiento exacto y praacutectico para medicioacuten del
hematocrito venoso o capilar (Schalm 1964) Ademaacutes existen paraacutemetros
morfomeacutetricos para la determinacioacuten del hematocrito a traveacutes de microscopiacutea
electroacutenica por meacutetodos estereoloacutegicos A traveacutes de conteo de puntos aleatorios que
caen sobre los eritrocitos (Pe) y sobre el plasma (Ppl) podemos estimar el hematocrito
intracapilar mediante la foacutermula (Figura 1) Hc = Pe (Pe+Ppl)=PePc (Weibel
19701971)
11
Figura 1- Gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar de un ave (8000X)
23 Respuestas Hematoloacutegicas
Las diferentes exigencias metaboacutelicas entre los individuos se relacionan en gran
medida al ambiente en que se desarrollan y al tipo de actividad que estos desempentildean
El tamantildeo corporal el vuelo y la altitud influyen en los requerimientos energeacuteticos de
los individuos (Canals et al 2005b Schmidt-Nielsen 1997)
En ambientes de alta altitud la presioacuten parcial de oxiacutegeno (pO2) disminuye
como consecuencia de la disminucioacuten de la presioacuten baromeacutetrica (Novoa et al 2003)
La presioacuten criacutetica de oxiacutegeno (Pc) puede ser modificada por varios factores
tanto exoacutegenos como endoacutegenos entre ellos el pO2 ambiental la temperatura ambiente
el efecto de eacutesta sobre la temperatura corporal y el consumo de O2 La Pc se relaciona
con el haacutebitat de los animales por ejemplo animales que viven en ambientes con altas
presiones parciales de oxigeno tienen mayor metabolismo que aquellos que habitan
ambientes con menor pO2 (Novoa et al 2003)
N
E
P
E
N Nuacutecleo
E Eritrocito
P Plasma
12
En murcieacutelagos y mamiacuteferos no voladores se observa una buena correlacioacuten
entre el diaacutemetro de los eritrocitos y el tamantildeo corporal en ambos grupos Mientras maacutes
pequentildeo el animal maacutes pequentildeos seraacuten los gloacutebulos rojos (Juumlrgens et al 1981) Una
correlacioacuten inversa entre tamantildeo y nuacutemero de eritrocitos se ha reportado previamente en
peces anfibios mamiacuteferos y reptiles lo que lleva a concluir que esta relacioacuten es comuacuten
para los vertebrados (Ruiz et al 1993)
Las aves nativas de alta altitud poseen mayor concentracioacuten de hemoglobina
mayor recuento globular y mayor porcentaje de hematocrito que aquellas de baja altitud
Carey y Morton (1976) han reportado porcentajes de hematocrito en general sobre 50
para aves salvajes Sin embargo en las aves otros factores afectan tambieacuten estos
paraacutemetros como es el nivel de actividad y la deshidratacioacuten durante el vuelo las bajas
temperaturas ambientales e incluso diferencias sexuales en los niveles de hemoglobina y
hematocrito que podriacutean tener relacioacuten con la temporada reproductiva (Novoa et al
2003)
Finalmente a nivel hematoloacutegico aves y mamiacuteferos comparten rasgos
semejantes Especies de alta y de baja altitud presentan valores similares en la mayoriacutea
de los paraacutemetros hematoloacutegicos sin embargo en ambos grupos la afinidad de la
hemoglobina por oxiacutegeno parece jugar un rol preponderante ya que generalmente es
mayor en especies de altura (Novoa et al 2003)
24 Caracteriacutesticas bioloacutegicas de las especies estudiadas
A) ROEDORES
Son el orden de mamiacuteferos maacutes abundante Se caracterizan por presentar dos
dientes incisivos en el maxilar inferior con un amplio espacio entre eacutestos y los molares
que les permiten roer (Muntildeoz-Pedreros 2000)
13
a) Abrothrix andinus (Laucha Andina)
httpwwwfotonaturalezacldatamedia2raton-andinojpg
Figura 2- Abrothrix andinus
Biologiacutea y fisiologiacutea Es un roedor de pequentildeo tamantildeo (Figura 2) En condiciones de
exposicioacuten al friacuteo y con baja calidad de alimento ocurren cambios raacutepidos en la
morfologiacutea de su tracto digestivo En su ambiente natural aumenta tanto su metabolismo
energeacutetico peso independiente como el tamantildeo de sus caacutemaras digestivas en fase con
los meses de invierno posiblemente por un mecanismo compensatorio de alta
plasticidad que impide un desbalance de materia y energiacutea De esta forma el alto costo
metaboacutelico bajo condiciones invernales se compensariacutea con el alto consumo de
alimento asociado al gran desarrollo de las caacutemaras digestivas a los altos
requerimientos de energiacutea yo a la baja calidad de la dieta Asiacute durante el invierno
presenta una significativa disminucioacuten de la masa corporal (Muntildeoz-Pedreros 2000)
Distribucioacuten Se distribuye desde la IV Regioacuten hasta la Regioacuten Metropolitana
Haacutebitat Zonas andinas arenosas o rocosas con vegetacioacuten baja alta altitud entre los
3500 y 4600 msnm es un visitante ocasional del matorral escleroacutefilo del centro de
Chile (Canals et al 2005b)
14
b) Abrothrix olivaceus (Laucha Olivaacutecea)
httpwwwfotonaturalezacldatamedia2IMG_0162_2jpg
Figura 3 Abrothrix olivaceus
Biologiacutea y fisiologiacutea Pequentildeo roedor su cola es maacutes pequentildea que su cuerpo tiene
orejas pequentildeas y ojos medianos su pelaje es fino de color grisaacuteceo pesa 303g plusmn 30g
(Figura 3)
Distribucioacuten Se encuentra en el norte y centro de Chile desde Tarapacaacute (I Regioacuten) a
Tierra del Fuego (XII Regioacuten)
Haacutebitat Praderas montes bosques y aacutereas pedrosas desde 2500 msnm (Canals et al
2005b)
Comportamiento Es omniacutevoro Se alimenta de frutos que caen de los aacuterboles (Peumo
Belloto) insectos u otros invertebrados Invade las construcciones humanas rurales
atacando las siembras de granos y sus depoacutesitos Se mimetiza con el ambiente cuando se
siente perseguido entre sus reacciones de defensa destacan reflejos automaacuteticos de
muerte simulada (inmovilizacioacuten) Su mayor actividad diurna es en verano (45)
disminuyendo en otontildeo y hacieacutendose miacutenima en invierno (27) Prefiere cuevas
subterraacuteneas aacutereas protegidas o bajo grandes rocas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
15
c) Phyllotis darwini (Lauchoacuten Orejudo de Darwin)
httpwwwecuadorcienciaorgimageszoologiaphyllotis-darwini2jpg
Figura 4- Phyllotis darwini
Biologiacutea y fisiologiacutea Roedor robusto con cola larga ojos y pabellones auriculares
grandes (maacutes de 20 mm) Molares bajos El pelaje es largo y sedoso con un claro
dominio de los pigmentos de color cafeacute El dorso es de tonalidad bruna con importancia
variable de las eumelaninas negras seguacuten edad y subespecie En general los juveniles
son grisaacuteceos y los adultos cafeacute-ocres El pecho y abdomen son muy claros
amarillentos u ocraacuteceos En el matorral escleroacutefilo de Santiago los adultos pesan 615 plusmn
31g (Figura 4)
Distribucioacuten Peruacute Bolivia y Argentina En Chile desde Tarapacaacute (I Regioacuten) hasta
Malleco (IX Regioacuten) desde el nivel del mar hasta 4800 m de altitud
Haacutebitat Vive siempre en zonas con vegetacioacuten baja
Comportamiento Es de gran actividad nocturna por su capacidad de correr trepar a
las ramas y desplazarse en un amplio radio de accioacuten Su tracto intestinal estaacute adaptado
para una gran variedad de alimentos De gran actividad y extenso radio de accioacuten Es un
animal de gran vivacidad y velocidad de reaccioacuten Busca la proteccioacuten de piedras y
rocas Posee estrategias termorreguladoras conductuales condicionadas por su pequentildeo
16
tamantildeo (alto gasto de energiacutea peso-especiacutefico) haacutebitat climaacuteticamente variable
condicioacuten de especie no migratoria buena oferta alimentaria que permite la coexistencia
intraespeciacutefica Estas estrategias conductuales le impulsan a agruparse y construir nidos
en condiciones de baja temperatura Por el contrario no se agrega ni ocupa nidos a
temperaturas altas Construye un nido esfeacuterico de fibras vegetales en una rendija rocosa
que le sirve ademaacutes de refugio para los adultos Suele ocupar galeriacuteas abandonadas de
Cururo (Spalacopus cyanus) y Degu (Octodon degus)
El periacuteodo reproductivo se presenta entre agosto y febrero en Fray Jorge y entre
septiembre y marzo en Concepcioacuten El tamantildeo de camada fluctuacutea entre cuatro y ocho
criacuteas En el matorral escleroacutefilo se establece una densidad promedio de 207 indhaacute
donde es el micromamiacutefero maacutes abundante Es una especie esencialmente herbiacutevora
pero en primavera consume una pequentildea porcioacuten de insectos la que incrementa en
verano Fuertemente depredado aparecen sus restos en forma muy frecuente en
regurgitados de aves rapaces nocturnas (Lechuza Comuacuten Tyto alba y Pequeacuten Athene
cunicularia) y en heces de Zorros (Pseudolapex spp) Tambieacuten es consumido por el
Quique (Galictis cuja) Es parasitado por el oxiurido Syphacia phyllotios Su eacutexito en
haacutebitat xeacutericos pareciera explicarse no soacutelo por adaptaciones etoloacutegicas y ecoloacutegicas
sino que tambieacuten por especializaciones fisioloacutegicas eficientes en la conservacioacuten de
agua corporal (evaporacioacuten pulmocutaacutenea 234 mg H2Ogh) Posee una capacidad de
concentracioacuten renal que implica un alto grado de especializacioacuten fisioloacutegica de la viacutea
renal (concentracioacuten urinaria miacutenima 850 mOsmkg) Su estado de conservacioacuten es sin
problemas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
Subespecies Existen unas ocho subespecies cuatro de ellas en Chile Phyllotis darwini
rupestris Phyllotis darwini darwini Phyllotis darwini boedeckeri y Phyllotis darwini
fulvescens P d rupestris se distribuyen en el sur de Peruacute suroeste de Bolivia oeste de
17
Argentina en Chile entre la Primera Regioacuten y las provincias de El Loa y Antofagasta (II
Regioacuten) P d darwini desde la Provincia de Choapa (IV Regioacuten) hasta la Regioacuten
Metropolitana P d boedeckeri ha sido capturado en las provincias de Cauquenes (VII
Regioacuten) y Ntildeuble (VIII Regioacuten) P d fulvescens en la provincia de Malleco (IX Regioacuten)
(Mann 1978)
B) QUIROacutePTEROS
El nombre Chiroptera significa literalmente manos aladas Uacutenicos mamiacuteferos
que tienen la capacidad de volar y ademaacutes desenvolverse sin ninguacuten problema en la
oscuridad gracias a un sistema de radar que se los permite Son los conocidos
murcieacutelagos que en Chile son pequentildeos y se alimentan de insectos o sangre
a) Myotis chiloensis (Murcieacutelago Oreja de Ratoacuten)
http3bpblogspotcom_ymTzcYSL6BwR2Fa-0HkLyIAAAAAAAAAA4pqCk4kg6nggs1600myotis+chiloensisjpg
Figura 5- Myotis chiloensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la familia Vespertilionidae Es un murcieacutelago
pequentildeo endeacutemico de Chile aproximadamente de 9 cm de largo y 6 g de peso corporal
(Mann 1978 Gantz y Martiacutenez 2000) Entre las caracteriacutesticas craneanas cobran
especial importancia diagnoacutestica los 38 dientes cuyo nuacutemero es el maacuteximo que aparece
en los murcieacutelagos En el sedoso pelaje de este pequentildeo murcieacutelago chileno
predominan pigmentos brunos y ocres del grupo de las feomelanina El color de los
especiacutemenes variacutea entre liacutemites muy amplios de acuerdo con las condiciones
18
ambientales de su aacuterea de vida Su cola larga se encuentra incluida totalmente en el
uropatagio (Figura 5)
Distribucioacuten Myotis chiloensis se distribuye a lo largo de todo Chile continental desde
la frontera con el Peruacute hasta el estrecho de Magallanes (Mann 1978) Endeacutemico de
nuestro paiacutes M ch atacamensis se distribuye desde el sur del Peruacute y norte de Chile
hasta la IV Regioacuten M ch chiloensis desde la IV hasta la XII Regioacuten
Haacutebitat Se encuentra en vegetacioacuten cercana a cursos de agua en zonas aacuteridas (M
chiloensis atacamensis) y semiaacuteridas o en matorrales sabanas y bosques huacutemedos
preferentemente en zonas costeras del sur de Chile (M chiloensis chiloensis) Se supone
que es bastante abundante en Tierra del Fuego pero sus haacutebitos nocturnos y su
presencia en el bosque hacen que no haya un gran volumen de informacioacuten acerca de
esta especie
Comportamiento Su actividad diaria se traduce en un periacuteodo de alimentacioacuten y vuelo
de tres horas y otro de permanencia en su refugio de aproximadamente 21 horas
Durante el diacutea se refugia en las fisuras de la corteza de los aacuterboles techos de
construcciones y cuevas rocosas en la zona costera del aacuterea septentrional de su
distribucioacuten Debido a su reducido tamantildeo corporal y una tasa metaboacutelica maacutes baja que
la liacutenea de la endotermia caeriacutea en sopor diariamente Posee superficies alares cortas y
anchas (baja carga alar) lo que se traduce en un vuelo lento y de alta maniobrabilidad
Esto facilita la captura de sus presas en vuelo La dieta es exclusivamente insectiacutevora
depredando en el sur de Chile preferentemente sobre diacutepteros del grupo Nematocera
Paren una sola criacutea (caracteriacutestica propia del geacutenero)
Subespecies Chile posee dos subespecies M ch atacamensis actualmente reconocida
como especie plena y M ch chiloensis M ch chiloensis es clasificada como de Menor
19
Riesgo casi amenazado es decir se aproxima a ser Vulnerable M ch atacamensis es
clasificada como Vulnerable (Gantz y Martiacutenez 2000)
b) Tadarida brasiliensis (Murcieacutelago Coludo)
httpwwwificcclwebfm_send58
Figura 6- Tadarida brasiliensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la Familia Molossidae es un microquiroacuteptero
neotropical de tamantildeo grande con un tamantildeo de 105 mm y un peso promedio de 138 g
Tiene como caracteriacutestica el extremo de su cola liberado de la membrana uropatagial
de ahiacute el nombre de murcieacutelago de ldquocola librerdquo El pelaje es corto y sedoso de un color
general cafeacute oscuro grisaacuteceo La longitud total de este murcieacutelago puede llegar a 95 mm
donde la cola mide hasta 36 mm (Figura 6)
Distribucioacuten Se distribuye en la regioacuten neotropical estaacute presente en Centro Ameacuterica
(de Costa Rica al sur) y Sudameacuterica hasta Chile y Argentina En Chile se distribuye
desde Arica hasta Valdivia
Haacutebitat Se caracteriza por estar fuertemente relacionado con el hombre usualmente
coloniza edificios urbanos (Canals et al 2005b Gantz y Martiacutenez 2000 Mann 1978)
vive en los tejados y piezas abandonadas tambieacuten en aacuterboles huecos y cuevas desde la
20
costa hasta los 1000 msnm en la Cordillera de los Andes T brasiliensis ha sido
reportado volando sobre los 3000 msnm durante migracioacuten (Canals et al 2005b)
Comportamiento Mamiacutefero de haacutebitos notablemente gregarios es frecuente en
ciudades y poblados Es un murcieacutelago social que se caracteriza por formar grandes
colonias que pueden llegar a 154000 individuos en una caverna en Colorado Estados
Unidos Son principalmente insectiacutevoros aunque en cautiverio pueden adquirir haacutebitos
frugiacutevoros Su dieta consiste en pequentildeas polillas y escarabajos los que atrapa al vuelo
en aacutereas abiertas Las hembras dan a luz una criacutea entre agosto y noviembre Cae en
sopor durante los meses de invierno en el centro y sur de Chile probablemente por las
bajas temperaturas ambientales yo la baja disponibilidad de insectos durante el periacuteodo
invernal Tambieacuten presenta adaptaciones morfoloacutegicas y fisioloacutegicas (mantencioacuten de
caracteres primitivos en las extremidades posteriores) que le permiten una locomocioacuten
cuadruacutepeda siendo esta caracteriacutestica distintiva para esta especie Sus alas son angostas
y largas lo que representa una adaptacioacuten para vuelos directos de alta velocidad y baja
maniobrabilidad Estas caracteriacutesticas de vuelo le permiten desplazamientos migratorios
yo moverse desde las zonas de descanso hasta sus lugares de alimentacioacuten Vuela
grandes distancias durante su alimentacioacuten nocturna aunque permanece periacuteodos breves
de tiempo en vuelo El establecimiento de las poblaciones de T brasiliensis en haacutebitat
xeacutericos se posibilita por presentar adaptaciones de la estructura renal que le permiten
mayores concentraciones de orina conservando mejor el agua corporal Presentando
ademaacutes mayor tolerancia a la privacioacuten hiacutedrica reduciendo la peacuterdida de agua por
evaporacioacuten durante el descanso y vuelo al seleccionar lugares de reposo maacutes friacuteos y
huacutemedos (Gantz y Martiacutenez 2000)
21
C) AVES
a) Nothoprocta perdicaria (Perdiz)
httpwwwavesdechilecl0jpgn064jpg
Figura 7- Nothoprocta perdicaria
Biologiacutea y fisiologiacutea Ave de tamantildeo mediano (30 cm de largo 410 g de peso corporal)
corpulenta de color cafeacute grisaacuteceo con alas cortas y casi sin cola (Figura 7)
Distribucioacuten Desde el riacuteo Huasco a Llanquihue
Haacutebitat Matorrales y pastizales
Comportamiento Prefiere caminar a volar pasa gran parte del tiempo entre los
matorrales y pastizales Vuela soacutelo cuando se siente amenazada hacieacutendolo a distancias
cortas y baja altura mientras lanza gritos fuertes y repetidos Se alimenta de semillas
frutos secos e insectos Se reproduce en primavera construyendo un nido en el suelo
bajo arbustos espesos en los que pone ocho a diez huevos de color cafeacute oscuro brillante
El macho los incuba Los polluelos son autoacutefagos salen a diacuteas de nacidos del nido para
seguir a los padres y alimentarse por siacute solos Su estado de conservacioacuten es sin
problemas Esta ave es endeacutemica de Chile (Hoffmann y Lazo 2002)
22
b) Zenaida auriculata (Toacutertola)
httpwwwricardomollerjensencomdatamedia59328--Torcaza-Zenaida-auriculata-Venado-Tuerto-10-2008-2-bjpg
Figura 8- Zenaida auriculata
Biologiacutea y fisiologiacutea Paloma de tamantildeo mediano (26-27 cm de largo 150 g de peso)
de color gris con manchas negras (Figura 8)
Distribucioacuten Desde Arica a Tierra del Fuego Es muy abundante en Chile central
desde la costa hasta la cordillera
Haacutebitat Zona costera valles campos y bosques hasta unos 2000 msnm
Comportamiento Es frecuente en jardines y calles arboladas Generalmente se le
encuentra en parejas o bandadas pequentildeas El periacuteodo reproductivo coincide con el
inicio de la primavera hasta mediados de verano Durante estos meses lleva a cabo dos
y hasta tres posturas de dos huevos cada una Anida generalmente en arbustos o aacuterboles
bajos cercanos a una fuente de agua construyendo una base de palitos muy baacutesica Los
huevos son blancos lisos y de tamantildeo promedio de 29 x 22 mm A comienzo del
otontildeo cuando los pichones ya vuelan se pueden ver grandes bandadas familiares de
hasta 200 paacutejaros cruzando los campos de un lugar a otro en busca de su alimento
consistente principalmente en semillas que encuentran en el suelo Es un ave de vuelo
23
raacutepido con gran capacidad de maniobrabilidad y muy desconfiada Su estado de
conservacioacuten es sin problemas (Hoffmann y Lazo 2002)
24
3 HIPOacuteTESIS
Los paraacutemetros hematoloacutegicos (tamantildeo y concentracioacuten de gloacutebulos rojos) de
aves y mamiacuteferos cambiaraacuten de acuerdo a las exigencias energeacuteticas impuestas por su
modo de vida y lo haraacuten en conjunto con los paraacutemetros pulmonares
Seguacuten esto se puede predecir que
Las aves y mamiacuteferos voladores (de alta exigencia energeacutetica) deberiacutean tener
una mayor concentracioacuten de gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar y gloacutebulos rojos de
menor tamantildeo que aquellos no voladores (de baja exigencia energeacutetica) y esto se
asociaraacute a una mayor capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
5 OBJETIVO GENERAL
1 Estimar y comparar los paraacutemetros hematoloacutegicos en aves y mamiacuteferos de
distinto requerimiento energeacutetico
2 Relacionar los paraacutemetros hematoloacutegicos con paraacutemetros morfoloacutegicos
pulmonares asociados a la difusioacuten de oxiacutegeno
6 OBJETIVOS ESPECIacuteFICOS
1 Determinar el tamantildeo de los gloacutebulos rojos seguacuten longitud y diaacutemetro en las
distintas especies
2 Determinar el VGA (hematocrito) capilar pulmonar con el meacutetodo de conteo de
puntos en las distintas especies
3 Relacionar los hallazgos hematoloacutegicos con las caracteriacutesticas pulmonares de las
especies analizadas
25
7 MATERIAL Y MEacuteTODOS
71 Modelos animales
En este estudio se trabajoacute con cinco especies de mamiacuteferos
a) No voladores (3) Abrothrix andinus (masa corporal = 255 plusmn 19 g) Abrothrix
olivaceus (masa corporal = 263 plusmn 20 g) Phyllotis darwini (masa corporal = 7536 plusmn
496 g)
b) Voladores (2) Tadarida brasiliensis (masa corporal = 113 plusmn 05 g) y Myotis
chiloensis (masa corporal = 60 plusmn 010 g)
Y con dos especies de aves Zenaida auriculata (voladora) (masa corporal = 1411 plusmn
155 g) y Nothoprocta perdicaria (masa corporal = 39833 plusmn 1170 g) (de vuelo
ocasional)
Las aves y roedores utilizados en este estudio fueron capturados con trampas
Sherman o redes de niebla y transportados inmediatamente al laboratorio durante la
primavera y el verano Los murcieacutelagos fueron donados por el Instituto de Salud
Puacuteblica de Chile
72 Disentildeo experimental
Se capturaron 3 animales adultos de cada especie durante la misma eacutepoca del
antildeo Los animales se pesaron y luego fueron sacrificados mediante la exposicioacuten a una
caacutemara de 100 C02 o por una sobredosis de anesteacutesico por inyeccioacuten intraperitoneal
seguacuten las normas del Comiteacute de Eacutetica de la Facultad de Ciencias de la Universidad de
Chile La traacutequea cervical fue canulada y se realizoacute una incisioacuten caudal al xifoesternoacuten
puncionando cuidadosamente el diafragma a cada lado de la liacutenea media produciendo
un neumotoacuterax y colapso pulmonar Los pulmones fueron fijados in situ mediante una
perfusioacuten intratraqueal por gravedad con glutaraldehiacutedo al 23 en buffer fosfato pH
74 Cuando la solucioacuten fijadora rebasoacute el nivel de la traacutequea se realizoacute una ligadura
26
craneal a la caacutenula e inmediatamente despueacutes los pulmones fueron removidos y
sumergidos en fijador (glutaraldehiacutedo 23) a 4ordm C por un miacutenimo de dos horas
Para el estudio de microscopiacutea electroacutenica de transmisioacuten (MET) se realizaron
cortes de pulmoacuten de cada loacutebulo de los que se obtuvieron trozos pequentildeos de 1 a 2 mm
de espesor que fueron lavados por un miacutenimo de dos horas en una solucioacuten buffer a
4ordmC y fijados en tetroacutexido de osmio al 1 por 1 hora a 4ordmC Luego el tejido fue
deshidratado en alcohol de graduacioacuten creciente (comenzando al 30) previo a la
infiltracioacuten y embebimiento en epon construyendo cubos de 2 a 3 mm3 de los cuales se
obtuvieron cortes semifinos de 1microm tentildeidos con azul de toluidina al 1 De ellos se
obtuvieron cortes finos de 60-90 nm de grosor montados en grillas de 200 Mesh y
contrastados con citrato de plomo Los cortes semifinos se fotografiaron a traveacutes de
microscopio oacuteptico y los cortes finos se fotografiaron a traveacutes de MET a distintas
magnificaciones con el fin de observar adecuadamente las estructuras
La estimacioacuten del hematocrito del capilar pulmonar se hizo mediante el sistema
de conteo de puntos considerando la foacutermula propuesta por Weibel (19701971) en las
imaacutegenes que mostraban los capilares pulmonares como Hto = pe(pe + pl) donde pe y
pl son el nuacutemero de puntos de una grilla donde intersectan los eritrocitos y el plasma
respectivamente Asimismo el diaacutemetro (De) y la longitud del eje transversal de los
eritrocitos (Te) se midioacute utilizando un software de medidas morfomeacutetricas (Scion
Imagetrade) Para los efectos praacutecticos el diaacutemetro se definioacute como la longitud del eje
mayor siguiendo la curvatura de la ceacutelula y el eje transversal trazado
perpendicularmente al punto medio del diaacutemetro (Figura 9)
27
Figura 9- Capilar pulmonar y gloacutebulos rojos (A) el murcieacutelago Tadarida brasiliensis
(7000X) y (B) la perdiz Nothoprocta perdicaria (1500X)
28
73 Anaacutelisis
Los datos de Hematocrito y tamantildeo de los gloacutebulos rojos de mamiacuteferos y aves
fueron analizados mediante pruebas de Kruskall-Wallis y Wilcoxon-Mann-Whitney
respectivamente La distribucioacuten de frecuencias de los valores de hematocrito (es decir
nuacutemero de capilares con un hematocrito particular) entre las especies estudiadas se
comparoacute con una prueba de χ 2 para ambos taxones
Para explorar las posibles relaciones entre paraacutemetros pulmonares y
hematoloacutegicos los datos presentes de diaacutemetro de gloacutebulos rojos y los datos publicados
de densidad de superficie respiratoria y grosor de la barrera alveacuteolo-capilar de los
mismos individuos de cada especie (Canals et al 2005b Figueroa et al 2007) fueron
analizados por medio de anaacutelisis de cluster y anaacutelisis de componentes principales
basado en valores estandarizados para cada taxoacuten (aves y mamiacuteferos) La relacioacuten entre
el tamantildeo de los gloacutebulos rojos y la capacidad de difusioacuten masa-especiacutefica de oxiacutegeno
de la barrera aire-sangre (DLO2Mb) se estudioacute con anaacutelisis de correlacioacuten y regresioacuten
29
8 RESULTADOS
No se encontraron diferencias estadiacutesticas en el hematocrito capilar pulmonar
(χ2
4 = 667 P = 0155 y Z = 0567 P =0564 en Kruskall-Wallis y en las pruebas de
Wilcoxon en mamiacuteferos y aves respectivamente) (Tabla 1) Sin embargo en las aves
se encontroacute una distribucioacuten maacutes simeacutetrica que en mamiacuteferos (χ 2
20 = 4105 P = 00037
Figura 10) Si bien los mamiacuteferos tienen una asimetriacutea negativa en la frecuencia de la
distribucioacuten capilar de hematocrito (-047 en promedio) las aves no mostraron asimetriacutea
(00032) En ambos grupos taxonoacutemicos las distribuciones de frecuencia en las
especies fueron marginalmente diferentes (χ 2
12 = 2071 P = 006 y χ
2 4 = 851 P = 007
en mamiacuteferos y aves respectivamente) aunque esto no tuvo una clara relacioacuten
taxonoacutemica Considerando el segmento de capilar individual como unidad de estudio
el rango de hematocrito capilar pulmonar osciloacute entre 0 y 99 en los mamiacuteferos y entre
0 y 89 en las aves
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
9
2 REVISIOacuteN BIBLIOGRAacuteFICA
2 1 Caracteriacutesticas de los eritrocitos
La sangre es un tejido conectivo especializado que se compone de distintos
elementos como gloacutebulos rojos o eritrocitos gloacutebulos blancos o leucocitos y plaquetas
que se encuentran suspendidos en el plasma En animales endotermos la sangre aporta a
cada ceacutelula agua oxiacutegeno electrolitos nutrientes y hormonas necesarias para su
funcionamiento normal y a su vez transporta gases hacia los oacuterganos de excrecioacuten
Los gloacutebulos rojos de los mamiacuteferos son discos redondos y levemente
bicoacutencavos a excepcioacuten de los cameacutelidos que tienen gloacutebulos rojos ovalados (Schmidt-
Nielsen 1997) El diaacutemetro del eritrocito es caracteriacutestico para cada especie en los
mamiacuteferos estaacute entre 5 a 10 microm (Schmidt-Nielsen 1997) no existiendo relacioacuten entre el
tamantildeo corporal y el tamantildeo del eritrocito El eritrocito de los mamiacuteferos carece de
nuacutecleo todos los demaacutes vertebrados tienen gloacutebulos rojos nucleados (Schalm 1964) y
son generalmente ovalados y de mayor tamantildeo que en los mamiacuteferos
Su principal funcioacuten es el transporte de hemoglobina para entregar a los tejidos
el oxiacutegeno necesario para su funcionamiento metaboacutelico adecuado En su interior la
hemoglobina estaacute en un ambiente de pH ligeramente maacutes aacutecido que el plasma lo que
aumenta su eficacia como pigmento respiratorio Ademaacutes el eritrocito contribuye al
volumen sanguiacuteneo participando en la dinaacutemica de la circulacioacuten sanguiacutenea Este
uacuteltimo en vertebrados como anfibios reptiles aves y mamiacuteferos en general representa
entre 5 a 10 del peso corporal (Randall et al 1998)
En aves y mamiacuteferos existe una divisioacuten del corazoacuten y separacioacuten entre
circulacioacuten sisteacutemica y pulmonar con grandes diferencias de presioacuten entre ambos
circuitos La circulacioacuten pulmonar difiere de la sisteacutemica en que la resistencia total es
10
menor la presioacuten sanguiacutenea puede entonces ser maacutes baja y las arterias pulmonares
tienen paredes maacutes delgadas (Schmidt-Nielsen 1997)
22 Hematocrito
El Hematocrito es el meacutetodo utilizado para obtener el volumen globular
aglomerado o VGA El teacutermino hematocrito corresponde al porcentaje de volumen de
los eritrocitos en la sangre (Schmidt-Nielsen 1997 Randall et al 1998) Este es
considerablemente inferior al valor calculado con los datos sobre volumen plasmaacutetico y
con el hematocrito de la sangre venosa (Schalm 1964) La sangre de los vasos
pequentildeos arrojan un hematocrito capilar inferior a la del corazoacuten o los grandes vasos
(Schalm 1964 Randall et al 1998) Por ejemplo se han encontrado los siguientes
valores de hematocrito en diversos oacuterganos y tejidos del perro con hematocrito de
sangre venosa de 43 bazo 80 hiacutegado 40 pulmones 35 corazoacuten y muacutesculos
esqueleacuteticos 20-25 rintildeoacuten viacuteas gastrointestinales y cerebro 15-20 (Schalm 1964)
El meacutetodo comuacuten para la determinacioacuten del hematocrito es el Hematocrito de
Wintrobe (Schalm1964) sin embargo existen otras teacutecnicas como el microhematocrito
cuyas ventajas son obtener valores de volumen globular maacutes exactos y constantes
menor tiempo de obtencioacuten de resultados y menor cantidad de sangre requerida para la
muestra El hematocrito es un procedimiento exacto y praacutectico para medicioacuten del
hematocrito venoso o capilar (Schalm 1964) Ademaacutes existen paraacutemetros
morfomeacutetricos para la determinacioacuten del hematocrito a traveacutes de microscopiacutea
electroacutenica por meacutetodos estereoloacutegicos A traveacutes de conteo de puntos aleatorios que
caen sobre los eritrocitos (Pe) y sobre el plasma (Ppl) podemos estimar el hematocrito
intracapilar mediante la foacutermula (Figura 1) Hc = Pe (Pe+Ppl)=PePc (Weibel
19701971)
11
Figura 1- Gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar de un ave (8000X)
23 Respuestas Hematoloacutegicas
Las diferentes exigencias metaboacutelicas entre los individuos se relacionan en gran
medida al ambiente en que se desarrollan y al tipo de actividad que estos desempentildean
El tamantildeo corporal el vuelo y la altitud influyen en los requerimientos energeacuteticos de
los individuos (Canals et al 2005b Schmidt-Nielsen 1997)
En ambientes de alta altitud la presioacuten parcial de oxiacutegeno (pO2) disminuye
como consecuencia de la disminucioacuten de la presioacuten baromeacutetrica (Novoa et al 2003)
La presioacuten criacutetica de oxiacutegeno (Pc) puede ser modificada por varios factores
tanto exoacutegenos como endoacutegenos entre ellos el pO2 ambiental la temperatura ambiente
el efecto de eacutesta sobre la temperatura corporal y el consumo de O2 La Pc se relaciona
con el haacutebitat de los animales por ejemplo animales que viven en ambientes con altas
presiones parciales de oxigeno tienen mayor metabolismo que aquellos que habitan
ambientes con menor pO2 (Novoa et al 2003)
N
E
P
E
N Nuacutecleo
E Eritrocito
P Plasma
12
En murcieacutelagos y mamiacuteferos no voladores se observa una buena correlacioacuten
entre el diaacutemetro de los eritrocitos y el tamantildeo corporal en ambos grupos Mientras maacutes
pequentildeo el animal maacutes pequentildeos seraacuten los gloacutebulos rojos (Juumlrgens et al 1981) Una
correlacioacuten inversa entre tamantildeo y nuacutemero de eritrocitos se ha reportado previamente en
peces anfibios mamiacuteferos y reptiles lo que lleva a concluir que esta relacioacuten es comuacuten
para los vertebrados (Ruiz et al 1993)
Las aves nativas de alta altitud poseen mayor concentracioacuten de hemoglobina
mayor recuento globular y mayor porcentaje de hematocrito que aquellas de baja altitud
Carey y Morton (1976) han reportado porcentajes de hematocrito en general sobre 50
para aves salvajes Sin embargo en las aves otros factores afectan tambieacuten estos
paraacutemetros como es el nivel de actividad y la deshidratacioacuten durante el vuelo las bajas
temperaturas ambientales e incluso diferencias sexuales en los niveles de hemoglobina y
hematocrito que podriacutean tener relacioacuten con la temporada reproductiva (Novoa et al
2003)
Finalmente a nivel hematoloacutegico aves y mamiacuteferos comparten rasgos
semejantes Especies de alta y de baja altitud presentan valores similares en la mayoriacutea
de los paraacutemetros hematoloacutegicos sin embargo en ambos grupos la afinidad de la
hemoglobina por oxiacutegeno parece jugar un rol preponderante ya que generalmente es
mayor en especies de altura (Novoa et al 2003)
24 Caracteriacutesticas bioloacutegicas de las especies estudiadas
A) ROEDORES
Son el orden de mamiacuteferos maacutes abundante Se caracterizan por presentar dos
dientes incisivos en el maxilar inferior con un amplio espacio entre eacutestos y los molares
que les permiten roer (Muntildeoz-Pedreros 2000)
13
a) Abrothrix andinus (Laucha Andina)
httpwwwfotonaturalezacldatamedia2raton-andinojpg
Figura 2- Abrothrix andinus
Biologiacutea y fisiologiacutea Es un roedor de pequentildeo tamantildeo (Figura 2) En condiciones de
exposicioacuten al friacuteo y con baja calidad de alimento ocurren cambios raacutepidos en la
morfologiacutea de su tracto digestivo En su ambiente natural aumenta tanto su metabolismo
energeacutetico peso independiente como el tamantildeo de sus caacutemaras digestivas en fase con
los meses de invierno posiblemente por un mecanismo compensatorio de alta
plasticidad que impide un desbalance de materia y energiacutea De esta forma el alto costo
metaboacutelico bajo condiciones invernales se compensariacutea con el alto consumo de
alimento asociado al gran desarrollo de las caacutemaras digestivas a los altos
requerimientos de energiacutea yo a la baja calidad de la dieta Asiacute durante el invierno
presenta una significativa disminucioacuten de la masa corporal (Muntildeoz-Pedreros 2000)
Distribucioacuten Se distribuye desde la IV Regioacuten hasta la Regioacuten Metropolitana
Haacutebitat Zonas andinas arenosas o rocosas con vegetacioacuten baja alta altitud entre los
3500 y 4600 msnm es un visitante ocasional del matorral escleroacutefilo del centro de
Chile (Canals et al 2005b)
14
b) Abrothrix olivaceus (Laucha Olivaacutecea)
httpwwwfotonaturalezacldatamedia2IMG_0162_2jpg
Figura 3 Abrothrix olivaceus
Biologiacutea y fisiologiacutea Pequentildeo roedor su cola es maacutes pequentildea que su cuerpo tiene
orejas pequentildeas y ojos medianos su pelaje es fino de color grisaacuteceo pesa 303g plusmn 30g
(Figura 3)
Distribucioacuten Se encuentra en el norte y centro de Chile desde Tarapacaacute (I Regioacuten) a
Tierra del Fuego (XII Regioacuten)
Haacutebitat Praderas montes bosques y aacutereas pedrosas desde 2500 msnm (Canals et al
2005b)
Comportamiento Es omniacutevoro Se alimenta de frutos que caen de los aacuterboles (Peumo
Belloto) insectos u otros invertebrados Invade las construcciones humanas rurales
atacando las siembras de granos y sus depoacutesitos Se mimetiza con el ambiente cuando se
siente perseguido entre sus reacciones de defensa destacan reflejos automaacuteticos de
muerte simulada (inmovilizacioacuten) Su mayor actividad diurna es en verano (45)
disminuyendo en otontildeo y hacieacutendose miacutenima en invierno (27) Prefiere cuevas
subterraacuteneas aacutereas protegidas o bajo grandes rocas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
15
c) Phyllotis darwini (Lauchoacuten Orejudo de Darwin)
httpwwwecuadorcienciaorgimageszoologiaphyllotis-darwini2jpg
Figura 4- Phyllotis darwini
Biologiacutea y fisiologiacutea Roedor robusto con cola larga ojos y pabellones auriculares
grandes (maacutes de 20 mm) Molares bajos El pelaje es largo y sedoso con un claro
dominio de los pigmentos de color cafeacute El dorso es de tonalidad bruna con importancia
variable de las eumelaninas negras seguacuten edad y subespecie En general los juveniles
son grisaacuteceos y los adultos cafeacute-ocres El pecho y abdomen son muy claros
amarillentos u ocraacuteceos En el matorral escleroacutefilo de Santiago los adultos pesan 615 plusmn
31g (Figura 4)
Distribucioacuten Peruacute Bolivia y Argentina En Chile desde Tarapacaacute (I Regioacuten) hasta
Malleco (IX Regioacuten) desde el nivel del mar hasta 4800 m de altitud
Haacutebitat Vive siempre en zonas con vegetacioacuten baja
Comportamiento Es de gran actividad nocturna por su capacidad de correr trepar a
las ramas y desplazarse en un amplio radio de accioacuten Su tracto intestinal estaacute adaptado
para una gran variedad de alimentos De gran actividad y extenso radio de accioacuten Es un
animal de gran vivacidad y velocidad de reaccioacuten Busca la proteccioacuten de piedras y
rocas Posee estrategias termorreguladoras conductuales condicionadas por su pequentildeo
16
tamantildeo (alto gasto de energiacutea peso-especiacutefico) haacutebitat climaacuteticamente variable
condicioacuten de especie no migratoria buena oferta alimentaria que permite la coexistencia
intraespeciacutefica Estas estrategias conductuales le impulsan a agruparse y construir nidos
en condiciones de baja temperatura Por el contrario no se agrega ni ocupa nidos a
temperaturas altas Construye un nido esfeacuterico de fibras vegetales en una rendija rocosa
que le sirve ademaacutes de refugio para los adultos Suele ocupar galeriacuteas abandonadas de
Cururo (Spalacopus cyanus) y Degu (Octodon degus)
El periacuteodo reproductivo se presenta entre agosto y febrero en Fray Jorge y entre
septiembre y marzo en Concepcioacuten El tamantildeo de camada fluctuacutea entre cuatro y ocho
criacuteas En el matorral escleroacutefilo se establece una densidad promedio de 207 indhaacute
donde es el micromamiacutefero maacutes abundante Es una especie esencialmente herbiacutevora
pero en primavera consume una pequentildea porcioacuten de insectos la que incrementa en
verano Fuertemente depredado aparecen sus restos en forma muy frecuente en
regurgitados de aves rapaces nocturnas (Lechuza Comuacuten Tyto alba y Pequeacuten Athene
cunicularia) y en heces de Zorros (Pseudolapex spp) Tambieacuten es consumido por el
Quique (Galictis cuja) Es parasitado por el oxiurido Syphacia phyllotios Su eacutexito en
haacutebitat xeacutericos pareciera explicarse no soacutelo por adaptaciones etoloacutegicas y ecoloacutegicas
sino que tambieacuten por especializaciones fisioloacutegicas eficientes en la conservacioacuten de
agua corporal (evaporacioacuten pulmocutaacutenea 234 mg H2Ogh) Posee una capacidad de
concentracioacuten renal que implica un alto grado de especializacioacuten fisioloacutegica de la viacutea
renal (concentracioacuten urinaria miacutenima 850 mOsmkg) Su estado de conservacioacuten es sin
problemas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
Subespecies Existen unas ocho subespecies cuatro de ellas en Chile Phyllotis darwini
rupestris Phyllotis darwini darwini Phyllotis darwini boedeckeri y Phyllotis darwini
fulvescens P d rupestris se distribuyen en el sur de Peruacute suroeste de Bolivia oeste de
17
Argentina en Chile entre la Primera Regioacuten y las provincias de El Loa y Antofagasta (II
Regioacuten) P d darwini desde la Provincia de Choapa (IV Regioacuten) hasta la Regioacuten
Metropolitana P d boedeckeri ha sido capturado en las provincias de Cauquenes (VII
Regioacuten) y Ntildeuble (VIII Regioacuten) P d fulvescens en la provincia de Malleco (IX Regioacuten)
(Mann 1978)
B) QUIROacutePTEROS
El nombre Chiroptera significa literalmente manos aladas Uacutenicos mamiacuteferos
que tienen la capacidad de volar y ademaacutes desenvolverse sin ninguacuten problema en la
oscuridad gracias a un sistema de radar que se los permite Son los conocidos
murcieacutelagos que en Chile son pequentildeos y se alimentan de insectos o sangre
a) Myotis chiloensis (Murcieacutelago Oreja de Ratoacuten)
http3bpblogspotcom_ymTzcYSL6BwR2Fa-0HkLyIAAAAAAAAAA4pqCk4kg6nggs1600myotis+chiloensisjpg
Figura 5- Myotis chiloensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la familia Vespertilionidae Es un murcieacutelago
pequentildeo endeacutemico de Chile aproximadamente de 9 cm de largo y 6 g de peso corporal
(Mann 1978 Gantz y Martiacutenez 2000) Entre las caracteriacutesticas craneanas cobran
especial importancia diagnoacutestica los 38 dientes cuyo nuacutemero es el maacuteximo que aparece
en los murcieacutelagos En el sedoso pelaje de este pequentildeo murcieacutelago chileno
predominan pigmentos brunos y ocres del grupo de las feomelanina El color de los
especiacutemenes variacutea entre liacutemites muy amplios de acuerdo con las condiciones
18
ambientales de su aacuterea de vida Su cola larga se encuentra incluida totalmente en el
uropatagio (Figura 5)
Distribucioacuten Myotis chiloensis se distribuye a lo largo de todo Chile continental desde
la frontera con el Peruacute hasta el estrecho de Magallanes (Mann 1978) Endeacutemico de
nuestro paiacutes M ch atacamensis se distribuye desde el sur del Peruacute y norte de Chile
hasta la IV Regioacuten M ch chiloensis desde la IV hasta la XII Regioacuten
Haacutebitat Se encuentra en vegetacioacuten cercana a cursos de agua en zonas aacuteridas (M
chiloensis atacamensis) y semiaacuteridas o en matorrales sabanas y bosques huacutemedos
preferentemente en zonas costeras del sur de Chile (M chiloensis chiloensis) Se supone
que es bastante abundante en Tierra del Fuego pero sus haacutebitos nocturnos y su
presencia en el bosque hacen que no haya un gran volumen de informacioacuten acerca de
esta especie
Comportamiento Su actividad diaria se traduce en un periacuteodo de alimentacioacuten y vuelo
de tres horas y otro de permanencia en su refugio de aproximadamente 21 horas
Durante el diacutea se refugia en las fisuras de la corteza de los aacuterboles techos de
construcciones y cuevas rocosas en la zona costera del aacuterea septentrional de su
distribucioacuten Debido a su reducido tamantildeo corporal y una tasa metaboacutelica maacutes baja que
la liacutenea de la endotermia caeriacutea en sopor diariamente Posee superficies alares cortas y
anchas (baja carga alar) lo que se traduce en un vuelo lento y de alta maniobrabilidad
Esto facilita la captura de sus presas en vuelo La dieta es exclusivamente insectiacutevora
depredando en el sur de Chile preferentemente sobre diacutepteros del grupo Nematocera
Paren una sola criacutea (caracteriacutestica propia del geacutenero)
Subespecies Chile posee dos subespecies M ch atacamensis actualmente reconocida
como especie plena y M ch chiloensis M ch chiloensis es clasificada como de Menor
19
Riesgo casi amenazado es decir se aproxima a ser Vulnerable M ch atacamensis es
clasificada como Vulnerable (Gantz y Martiacutenez 2000)
b) Tadarida brasiliensis (Murcieacutelago Coludo)
httpwwwificcclwebfm_send58
Figura 6- Tadarida brasiliensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la Familia Molossidae es un microquiroacuteptero
neotropical de tamantildeo grande con un tamantildeo de 105 mm y un peso promedio de 138 g
Tiene como caracteriacutestica el extremo de su cola liberado de la membrana uropatagial
de ahiacute el nombre de murcieacutelago de ldquocola librerdquo El pelaje es corto y sedoso de un color
general cafeacute oscuro grisaacuteceo La longitud total de este murcieacutelago puede llegar a 95 mm
donde la cola mide hasta 36 mm (Figura 6)
Distribucioacuten Se distribuye en la regioacuten neotropical estaacute presente en Centro Ameacuterica
(de Costa Rica al sur) y Sudameacuterica hasta Chile y Argentina En Chile se distribuye
desde Arica hasta Valdivia
Haacutebitat Se caracteriza por estar fuertemente relacionado con el hombre usualmente
coloniza edificios urbanos (Canals et al 2005b Gantz y Martiacutenez 2000 Mann 1978)
vive en los tejados y piezas abandonadas tambieacuten en aacuterboles huecos y cuevas desde la
20
costa hasta los 1000 msnm en la Cordillera de los Andes T brasiliensis ha sido
reportado volando sobre los 3000 msnm durante migracioacuten (Canals et al 2005b)
Comportamiento Mamiacutefero de haacutebitos notablemente gregarios es frecuente en
ciudades y poblados Es un murcieacutelago social que se caracteriza por formar grandes
colonias que pueden llegar a 154000 individuos en una caverna en Colorado Estados
Unidos Son principalmente insectiacutevoros aunque en cautiverio pueden adquirir haacutebitos
frugiacutevoros Su dieta consiste en pequentildeas polillas y escarabajos los que atrapa al vuelo
en aacutereas abiertas Las hembras dan a luz una criacutea entre agosto y noviembre Cae en
sopor durante los meses de invierno en el centro y sur de Chile probablemente por las
bajas temperaturas ambientales yo la baja disponibilidad de insectos durante el periacuteodo
invernal Tambieacuten presenta adaptaciones morfoloacutegicas y fisioloacutegicas (mantencioacuten de
caracteres primitivos en las extremidades posteriores) que le permiten una locomocioacuten
cuadruacutepeda siendo esta caracteriacutestica distintiva para esta especie Sus alas son angostas
y largas lo que representa una adaptacioacuten para vuelos directos de alta velocidad y baja
maniobrabilidad Estas caracteriacutesticas de vuelo le permiten desplazamientos migratorios
yo moverse desde las zonas de descanso hasta sus lugares de alimentacioacuten Vuela
grandes distancias durante su alimentacioacuten nocturna aunque permanece periacuteodos breves
de tiempo en vuelo El establecimiento de las poblaciones de T brasiliensis en haacutebitat
xeacutericos se posibilita por presentar adaptaciones de la estructura renal que le permiten
mayores concentraciones de orina conservando mejor el agua corporal Presentando
ademaacutes mayor tolerancia a la privacioacuten hiacutedrica reduciendo la peacuterdida de agua por
evaporacioacuten durante el descanso y vuelo al seleccionar lugares de reposo maacutes friacuteos y
huacutemedos (Gantz y Martiacutenez 2000)
21
C) AVES
a) Nothoprocta perdicaria (Perdiz)
httpwwwavesdechilecl0jpgn064jpg
Figura 7- Nothoprocta perdicaria
Biologiacutea y fisiologiacutea Ave de tamantildeo mediano (30 cm de largo 410 g de peso corporal)
corpulenta de color cafeacute grisaacuteceo con alas cortas y casi sin cola (Figura 7)
Distribucioacuten Desde el riacuteo Huasco a Llanquihue
Haacutebitat Matorrales y pastizales
Comportamiento Prefiere caminar a volar pasa gran parte del tiempo entre los
matorrales y pastizales Vuela soacutelo cuando se siente amenazada hacieacutendolo a distancias
cortas y baja altura mientras lanza gritos fuertes y repetidos Se alimenta de semillas
frutos secos e insectos Se reproduce en primavera construyendo un nido en el suelo
bajo arbustos espesos en los que pone ocho a diez huevos de color cafeacute oscuro brillante
El macho los incuba Los polluelos son autoacutefagos salen a diacuteas de nacidos del nido para
seguir a los padres y alimentarse por siacute solos Su estado de conservacioacuten es sin
problemas Esta ave es endeacutemica de Chile (Hoffmann y Lazo 2002)
22
b) Zenaida auriculata (Toacutertola)
httpwwwricardomollerjensencomdatamedia59328--Torcaza-Zenaida-auriculata-Venado-Tuerto-10-2008-2-bjpg
Figura 8- Zenaida auriculata
Biologiacutea y fisiologiacutea Paloma de tamantildeo mediano (26-27 cm de largo 150 g de peso)
de color gris con manchas negras (Figura 8)
Distribucioacuten Desde Arica a Tierra del Fuego Es muy abundante en Chile central
desde la costa hasta la cordillera
Haacutebitat Zona costera valles campos y bosques hasta unos 2000 msnm
Comportamiento Es frecuente en jardines y calles arboladas Generalmente se le
encuentra en parejas o bandadas pequentildeas El periacuteodo reproductivo coincide con el
inicio de la primavera hasta mediados de verano Durante estos meses lleva a cabo dos
y hasta tres posturas de dos huevos cada una Anida generalmente en arbustos o aacuterboles
bajos cercanos a una fuente de agua construyendo una base de palitos muy baacutesica Los
huevos son blancos lisos y de tamantildeo promedio de 29 x 22 mm A comienzo del
otontildeo cuando los pichones ya vuelan se pueden ver grandes bandadas familiares de
hasta 200 paacutejaros cruzando los campos de un lugar a otro en busca de su alimento
consistente principalmente en semillas que encuentran en el suelo Es un ave de vuelo
23
raacutepido con gran capacidad de maniobrabilidad y muy desconfiada Su estado de
conservacioacuten es sin problemas (Hoffmann y Lazo 2002)
24
3 HIPOacuteTESIS
Los paraacutemetros hematoloacutegicos (tamantildeo y concentracioacuten de gloacutebulos rojos) de
aves y mamiacuteferos cambiaraacuten de acuerdo a las exigencias energeacuteticas impuestas por su
modo de vida y lo haraacuten en conjunto con los paraacutemetros pulmonares
Seguacuten esto se puede predecir que
Las aves y mamiacuteferos voladores (de alta exigencia energeacutetica) deberiacutean tener
una mayor concentracioacuten de gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar y gloacutebulos rojos de
menor tamantildeo que aquellos no voladores (de baja exigencia energeacutetica) y esto se
asociaraacute a una mayor capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
5 OBJETIVO GENERAL
1 Estimar y comparar los paraacutemetros hematoloacutegicos en aves y mamiacuteferos de
distinto requerimiento energeacutetico
2 Relacionar los paraacutemetros hematoloacutegicos con paraacutemetros morfoloacutegicos
pulmonares asociados a la difusioacuten de oxiacutegeno
6 OBJETIVOS ESPECIacuteFICOS
1 Determinar el tamantildeo de los gloacutebulos rojos seguacuten longitud y diaacutemetro en las
distintas especies
2 Determinar el VGA (hematocrito) capilar pulmonar con el meacutetodo de conteo de
puntos en las distintas especies
3 Relacionar los hallazgos hematoloacutegicos con las caracteriacutesticas pulmonares de las
especies analizadas
25
7 MATERIAL Y MEacuteTODOS
71 Modelos animales
En este estudio se trabajoacute con cinco especies de mamiacuteferos
a) No voladores (3) Abrothrix andinus (masa corporal = 255 plusmn 19 g) Abrothrix
olivaceus (masa corporal = 263 plusmn 20 g) Phyllotis darwini (masa corporal = 7536 plusmn
496 g)
b) Voladores (2) Tadarida brasiliensis (masa corporal = 113 plusmn 05 g) y Myotis
chiloensis (masa corporal = 60 plusmn 010 g)
Y con dos especies de aves Zenaida auriculata (voladora) (masa corporal = 1411 plusmn
155 g) y Nothoprocta perdicaria (masa corporal = 39833 plusmn 1170 g) (de vuelo
ocasional)
Las aves y roedores utilizados en este estudio fueron capturados con trampas
Sherman o redes de niebla y transportados inmediatamente al laboratorio durante la
primavera y el verano Los murcieacutelagos fueron donados por el Instituto de Salud
Puacuteblica de Chile
72 Disentildeo experimental
Se capturaron 3 animales adultos de cada especie durante la misma eacutepoca del
antildeo Los animales se pesaron y luego fueron sacrificados mediante la exposicioacuten a una
caacutemara de 100 C02 o por una sobredosis de anesteacutesico por inyeccioacuten intraperitoneal
seguacuten las normas del Comiteacute de Eacutetica de la Facultad de Ciencias de la Universidad de
Chile La traacutequea cervical fue canulada y se realizoacute una incisioacuten caudal al xifoesternoacuten
puncionando cuidadosamente el diafragma a cada lado de la liacutenea media produciendo
un neumotoacuterax y colapso pulmonar Los pulmones fueron fijados in situ mediante una
perfusioacuten intratraqueal por gravedad con glutaraldehiacutedo al 23 en buffer fosfato pH
74 Cuando la solucioacuten fijadora rebasoacute el nivel de la traacutequea se realizoacute una ligadura
26
craneal a la caacutenula e inmediatamente despueacutes los pulmones fueron removidos y
sumergidos en fijador (glutaraldehiacutedo 23) a 4ordm C por un miacutenimo de dos horas
Para el estudio de microscopiacutea electroacutenica de transmisioacuten (MET) se realizaron
cortes de pulmoacuten de cada loacutebulo de los que se obtuvieron trozos pequentildeos de 1 a 2 mm
de espesor que fueron lavados por un miacutenimo de dos horas en una solucioacuten buffer a
4ordmC y fijados en tetroacutexido de osmio al 1 por 1 hora a 4ordmC Luego el tejido fue
deshidratado en alcohol de graduacioacuten creciente (comenzando al 30) previo a la
infiltracioacuten y embebimiento en epon construyendo cubos de 2 a 3 mm3 de los cuales se
obtuvieron cortes semifinos de 1microm tentildeidos con azul de toluidina al 1 De ellos se
obtuvieron cortes finos de 60-90 nm de grosor montados en grillas de 200 Mesh y
contrastados con citrato de plomo Los cortes semifinos se fotografiaron a traveacutes de
microscopio oacuteptico y los cortes finos se fotografiaron a traveacutes de MET a distintas
magnificaciones con el fin de observar adecuadamente las estructuras
La estimacioacuten del hematocrito del capilar pulmonar se hizo mediante el sistema
de conteo de puntos considerando la foacutermula propuesta por Weibel (19701971) en las
imaacutegenes que mostraban los capilares pulmonares como Hto = pe(pe + pl) donde pe y
pl son el nuacutemero de puntos de una grilla donde intersectan los eritrocitos y el plasma
respectivamente Asimismo el diaacutemetro (De) y la longitud del eje transversal de los
eritrocitos (Te) se midioacute utilizando un software de medidas morfomeacutetricas (Scion
Imagetrade) Para los efectos praacutecticos el diaacutemetro se definioacute como la longitud del eje
mayor siguiendo la curvatura de la ceacutelula y el eje transversal trazado
perpendicularmente al punto medio del diaacutemetro (Figura 9)
27
Figura 9- Capilar pulmonar y gloacutebulos rojos (A) el murcieacutelago Tadarida brasiliensis
(7000X) y (B) la perdiz Nothoprocta perdicaria (1500X)
28
73 Anaacutelisis
Los datos de Hematocrito y tamantildeo de los gloacutebulos rojos de mamiacuteferos y aves
fueron analizados mediante pruebas de Kruskall-Wallis y Wilcoxon-Mann-Whitney
respectivamente La distribucioacuten de frecuencias de los valores de hematocrito (es decir
nuacutemero de capilares con un hematocrito particular) entre las especies estudiadas se
comparoacute con una prueba de χ 2 para ambos taxones
Para explorar las posibles relaciones entre paraacutemetros pulmonares y
hematoloacutegicos los datos presentes de diaacutemetro de gloacutebulos rojos y los datos publicados
de densidad de superficie respiratoria y grosor de la barrera alveacuteolo-capilar de los
mismos individuos de cada especie (Canals et al 2005b Figueroa et al 2007) fueron
analizados por medio de anaacutelisis de cluster y anaacutelisis de componentes principales
basado en valores estandarizados para cada taxoacuten (aves y mamiacuteferos) La relacioacuten entre
el tamantildeo de los gloacutebulos rojos y la capacidad de difusioacuten masa-especiacutefica de oxiacutegeno
de la barrera aire-sangre (DLO2Mb) se estudioacute con anaacutelisis de correlacioacuten y regresioacuten
29
8 RESULTADOS
No se encontraron diferencias estadiacutesticas en el hematocrito capilar pulmonar
(χ2
4 = 667 P = 0155 y Z = 0567 P =0564 en Kruskall-Wallis y en las pruebas de
Wilcoxon en mamiacuteferos y aves respectivamente) (Tabla 1) Sin embargo en las aves
se encontroacute una distribucioacuten maacutes simeacutetrica que en mamiacuteferos (χ 2
20 = 4105 P = 00037
Figura 10) Si bien los mamiacuteferos tienen una asimetriacutea negativa en la frecuencia de la
distribucioacuten capilar de hematocrito (-047 en promedio) las aves no mostraron asimetriacutea
(00032) En ambos grupos taxonoacutemicos las distribuciones de frecuencia en las
especies fueron marginalmente diferentes (χ 2
12 = 2071 P = 006 y χ
2 4 = 851 P = 007
en mamiacuteferos y aves respectivamente) aunque esto no tuvo una clara relacioacuten
taxonoacutemica Considerando el segmento de capilar individual como unidad de estudio
el rango de hematocrito capilar pulmonar osciloacute entre 0 y 99 en los mamiacuteferos y entre
0 y 89 en las aves
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
10
menor la presioacuten sanguiacutenea puede entonces ser maacutes baja y las arterias pulmonares
tienen paredes maacutes delgadas (Schmidt-Nielsen 1997)
22 Hematocrito
El Hematocrito es el meacutetodo utilizado para obtener el volumen globular
aglomerado o VGA El teacutermino hematocrito corresponde al porcentaje de volumen de
los eritrocitos en la sangre (Schmidt-Nielsen 1997 Randall et al 1998) Este es
considerablemente inferior al valor calculado con los datos sobre volumen plasmaacutetico y
con el hematocrito de la sangre venosa (Schalm 1964) La sangre de los vasos
pequentildeos arrojan un hematocrito capilar inferior a la del corazoacuten o los grandes vasos
(Schalm 1964 Randall et al 1998) Por ejemplo se han encontrado los siguientes
valores de hematocrito en diversos oacuterganos y tejidos del perro con hematocrito de
sangre venosa de 43 bazo 80 hiacutegado 40 pulmones 35 corazoacuten y muacutesculos
esqueleacuteticos 20-25 rintildeoacuten viacuteas gastrointestinales y cerebro 15-20 (Schalm 1964)
El meacutetodo comuacuten para la determinacioacuten del hematocrito es el Hematocrito de
Wintrobe (Schalm1964) sin embargo existen otras teacutecnicas como el microhematocrito
cuyas ventajas son obtener valores de volumen globular maacutes exactos y constantes
menor tiempo de obtencioacuten de resultados y menor cantidad de sangre requerida para la
muestra El hematocrito es un procedimiento exacto y praacutectico para medicioacuten del
hematocrito venoso o capilar (Schalm 1964) Ademaacutes existen paraacutemetros
morfomeacutetricos para la determinacioacuten del hematocrito a traveacutes de microscopiacutea
electroacutenica por meacutetodos estereoloacutegicos A traveacutes de conteo de puntos aleatorios que
caen sobre los eritrocitos (Pe) y sobre el plasma (Ppl) podemos estimar el hematocrito
intracapilar mediante la foacutermula (Figura 1) Hc = Pe (Pe+Ppl)=PePc (Weibel
19701971)
11
Figura 1- Gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar de un ave (8000X)
23 Respuestas Hematoloacutegicas
Las diferentes exigencias metaboacutelicas entre los individuos se relacionan en gran
medida al ambiente en que se desarrollan y al tipo de actividad que estos desempentildean
El tamantildeo corporal el vuelo y la altitud influyen en los requerimientos energeacuteticos de
los individuos (Canals et al 2005b Schmidt-Nielsen 1997)
En ambientes de alta altitud la presioacuten parcial de oxiacutegeno (pO2) disminuye
como consecuencia de la disminucioacuten de la presioacuten baromeacutetrica (Novoa et al 2003)
La presioacuten criacutetica de oxiacutegeno (Pc) puede ser modificada por varios factores
tanto exoacutegenos como endoacutegenos entre ellos el pO2 ambiental la temperatura ambiente
el efecto de eacutesta sobre la temperatura corporal y el consumo de O2 La Pc se relaciona
con el haacutebitat de los animales por ejemplo animales que viven en ambientes con altas
presiones parciales de oxigeno tienen mayor metabolismo que aquellos que habitan
ambientes con menor pO2 (Novoa et al 2003)
N
E
P
E
N Nuacutecleo
E Eritrocito
P Plasma
12
En murcieacutelagos y mamiacuteferos no voladores se observa una buena correlacioacuten
entre el diaacutemetro de los eritrocitos y el tamantildeo corporal en ambos grupos Mientras maacutes
pequentildeo el animal maacutes pequentildeos seraacuten los gloacutebulos rojos (Juumlrgens et al 1981) Una
correlacioacuten inversa entre tamantildeo y nuacutemero de eritrocitos se ha reportado previamente en
peces anfibios mamiacuteferos y reptiles lo que lleva a concluir que esta relacioacuten es comuacuten
para los vertebrados (Ruiz et al 1993)
Las aves nativas de alta altitud poseen mayor concentracioacuten de hemoglobina
mayor recuento globular y mayor porcentaje de hematocrito que aquellas de baja altitud
Carey y Morton (1976) han reportado porcentajes de hematocrito en general sobre 50
para aves salvajes Sin embargo en las aves otros factores afectan tambieacuten estos
paraacutemetros como es el nivel de actividad y la deshidratacioacuten durante el vuelo las bajas
temperaturas ambientales e incluso diferencias sexuales en los niveles de hemoglobina y
hematocrito que podriacutean tener relacioacuten con la temporada reproductiva (Novoa et al
2003)
Finalmente a nivel hematoloacutegico aves y mamiacuteferos comparten rasgos
semejantes Especies de alta y de baja altitud presentan valores similares en la mayoriacutea
de los paraacutemetros hematoloacutegicos sin embargo en ambos grupos la afinidad de la
hemoglobina por oxiacutegeno parece jugar un rol preponderante ya que generalmente es
mayor en especies de altura (Novoa et al 2003)
24 Caracteriacutesticas bioloacutegicas de las especies estudiadas
A) ROEDORES
Son el orden de mamiacuteferos maacutes abundante Se caracterizan por presentar dos
dientes incisivos en el maxilar inferior con un amplio espacio entre eacutestos y los molares
que les permiten roer (Muntildeoz-Pedreros 2000)
13
a) Abrothrix andinus (Laucha Andina)
httpwwwfotonaturalezacldatamedia2raton-andinojpg
Figura 2- Abrothrix andinus
Biologiacutea y fisiologiacutea Es un roedor de pequentildeo tamantildeo (Figura 2) En condiciones de
exposicioacuten al friacuteo y con baja calidad de alimento ocurren cambios raacutepidos en la
morfologiacutea de su tracto digestivo En su ambiente natural aumenta tanto su metabolismo
energeacutetico peso independiente como el tamantildeo de sus caacutemaras digestivas en fase con
los meses de invierno posiblemente por un mecanismo compensatorio de alta
plasticidad que impide un desbalance de materia y energiacutea De esta forma el alto costo
metaboacutelico bajo condiciones invernales se compensariacutea con el alto consumo de
alimento asociado al gran desarrollo de las caacutemaras digestivas a los altos
requerimientos de energiacutea yo a la baja calidad de la dieta Asiacute durante el invierno
presenta una significativa disminucioacuten de la masa corporal (Muntildeoz-Pedreros 2000)
Distribucioacuten Se distribuye desde la IV Regioacuten hasta la Regioacuten Metropolitana
Haacutebitat Zonas andinas arenosas o rocosas con vegetacioacuten baja alta altitud entre los
3500 y 4600 msnm es un visitante ocasional del matorral escleroacutefilo del centro de
Chile (Canals et al 2005b)
14
b) Abrothrix olivaceus (Laucha Olivaacutecea)
httpwwwfotonaturalezacldatamedia2IMG_0162_2jpg
Figura 3 Abrothrix olivaceus
Biologiacutea y fisiologiacutea Pequentildeo roedor su cola es maacutes pequentildea que su cuerpo tiene
orejas pequentildeas y ojos medianos su pelaje es fino de color grisaacuteceo pesa 303g plusmn 30g
(Figura 3)
Distribucioacuten Se encuentra en el norte y centro de Chile desde Tarapacaacute (I Regioacuten) a
Tierra del Fuego (XII Regioacuten)
Haacutebitat Praderas montes bosques y aacutereas pedrosas desde 2500 msnm (Canals et al
2005b)
Comportamiento Es omniacutevoro Se alimenta de frutos que caen de los aacuterboles (Peumo
Belloto) insectos u otros invertebrados Invade las construcciones humanas rurales
atacando las siembras de granos y sus depoacutesitos Se mimetiza con el ambiente cuando se
siente perseguido entre sus reacciones de defensa destacan reflejos automaacuteticos de
muerte simulada (inmovilizacioacuten) Su mayor actividad diurna es en verano (45)
disminuyendo en otontildeo y hacieacutendose miacutenima en invierno (27) Prefiere cuevas
subterraacuteneas aacutereas protegidas o bajo grandes rocas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
15
c) Phyllotis darwini (Lauchoacuten Orejudo de Darwin)
httpwwwecuadorcienciaorgimageszoologiaphyllotis-darwini2jpg
Figura 4- Phyllotis darwini
Biologiacutea y fisiologiacutea Roedor robusto con cola larga ojos y pabellones auriculares
grandes (maacutes de 20 mm) Molares bajos El pelaje es largo y sedoso con un claro
dominio de los pigmentos de color cafeacute El dorso es de tonalidad bruna con importancia
variable de las eumelaninas negras seguacuten edad y subespecie En general los juveniles
son grisaacuteceos y los adultos cafeacute-ocres El pecho y abdomen son muy claros
amarillentos u ocraacuteceos En el matorral escleroacutefilo de Santiago los adultos pesan 615 plusmn
31g (Figura 4)
Distribucioacuten Peruacute Bolivia y Argentina En Chile desde Tarapacaacute (I Regioacuten) hasta
Malleco (IX Regioacuten) desde el nivel del mar hasta 4800 m de altitud
Haacutebitat Vive siempre en zonas con vegetacioacuten baja
Comportamiento Es de gran actividad nocturna por su capacidad de correr trepar a
las ramas y desplazarse en un amplio radio de accioacuten Su tracto intestinal estaacute adaptado
para una gran variedad de alimentos De gran actividad y extenso radio de accioacuten Es un
animal de gran vivacidad y velocidad de reaccioacuten Busca la proteccioacuten de piedras y
rocas Posee estrategias termorreguladoras conductuales condicionadas por su pequentildeo
16
tamantildeo (alto gasto de energiacutea peso-especiacutefico) haacutebitat climaacuteticamente variable
condicioacuten de especie no migratoria buena oferta alimentaria que permite la coexistencia
intraespeciacutefica Estas estrategias conductuales le impulsan a agruparse y construir nidos
en condiciones de baja temperatura Por el contrario no se agrega ni ocupa nidos a
temperaturas altas Construye un nido esfeacuterico de fibras vegetales en una rendija rocosa
que le sirve ademaacutes de refugio para los adultos Suele ocupar galeriacuteas abandonadas de
Cururo (Spalacopus cyanus) y Degu (Octodon degus)
El periacuteodo reproductivo se presenta entre agosto y febrero en Fray Jorge y entre
septiembre y marzo en Concepcioacuten El tamantildeo de camada fluctuacutea entre cuatro y ocho
criacuteas En el matorral escleroacutefilo se establece una densidad promedio de 207 indhaacute
donde es el micromamiacutefero maacutes abundante Es una especie esencialmente herbiacutevora
pero en primavera consume una pequentildea porcioacuten de insectos la que incrementa en
verano Fuertemente depredado aparecen sus restos en forma muy frecuente en
regurgitados de aves rapaces nocturnas (Lechuza Comuacuten Tyto alba y Pequeacuten Athene
cunicularia) y en heces de Zorros (Pseudolapex spp) Tambieacuten es consumido por el
Quique (Galictis cuja) Es parasitado por el oxiurido Syphacia phyllotios Su eacutexito en
haacutebitat xeacutericos pareciera explicarse no soacutelo por adaptaciones etoloacutegicas y ecoloacutegicas
sino que tambieacuten por especializaciones fisioloacutegicas eficientes en la conservacioacuten de
agua corporal (evaporacioacuten pulmocutaacutenea 234 mg H2Ogh) Posee una capacidad de
concentracioacuten renal que implica un alto grado de especializacioacuten fisioloacutegica de la viacutea
renal (concentracioacuten urinaria miacutenima 850 mOsmkg) Su estado de conservacioacuten es sin
problemas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
Subespecies Existen unas ocho subespecies cuatro de ellas en Chile Phyllotis darwini
rupestris Phyllotis darwini darwini Phyllotis darwini boedeckeri y Phyllotis darwini
fulvescens P d rupestris se distribuyen en el sur de Peruacute suroeste de Bolivia oeste de
17
Argentina en Chile entre la Primera Regioacuten y las provincias de El Loa y Antofagasta (II
Regioacuten) P d darwini desde la Provincia de Choapa (IV Regioacuten) hasta la Regioacuten
Metropolitana P d boedeckeri ha sido capturado en las provincias de Cauquenes (VII
Regioacuten) y Ntildeuble (VIII Regioacuten) P d fulvescens en la provincia de Malleco (IX Regioacuten)
(Mann 1978)
B) QUIROacutePTEROS
El nombre Chiroptera significa literalmente manos aladas Uacutenicos mamiacuteferos
que tienen la capacidad de volar y ademaacutes desenvolverse sin ninguacuten problema en la
oscuridad gracias a un sistema de radar que se los permite Son los conocidos
murcieacutelagos que en Chile son pequentildeos y se alimentan de insectos o sangre
a) Myotis chiloensis (Murcieacutelago Oreja de Ratoacuten)
http3bpblogspotcom_ymTzcYSL6BwR2Fa-0HkLyIAAAAAAAAAA4pqCk4kg6nggs1600myotis+chiloensisjpg
Figura 5- Myotis chiloensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la familia Vespertilionidae Es un murcieacutelago
pequentildeo endeacutemico de Chile aproximadamente de 9 cm de largo y 6 g de peso corporal
(Mann 1978 Gantz y Martiacutenez 2000) Entre las caracteriacutesticas craneanas cobran
especial importancia diagnoacutestica los 38 dientes cuyo nuacutemero es el maacuteximo que aparece
en los murcieacutelagos En el sedoso pelaje de este pequentildeo murcieacutelago chileno
predominan pigmentos brunos y ocres del grupo de las feomelanina El color de los
especiacutemenes variacutea entre liacutemites muy amplios de acuerdo con las condiciones
18
ambientales de su aacuterea de vida Su cola larga se encuentra incluida totalmente en el
uropatagio (Figura 5)
Distribucioacuten Myotis chiloensis se distribuye a lo largo de todo Chile continental desde
la frontera con el Peruacute hasta el estrecho de Magallanes (Mann 1978) Endeacutemico de
nuestro paiacutes M ch atacamensis se distribuye desde el sur del Peruacute y norte de Chile
hasta la IV Regioacuten M ch chiloensis desde la IV hasta la XII Regioacuten
Haacutebitat Se encuentra en vegetacioacuten cercana a cursos de agua en zonas aacuteridas (M
chiloensis atacamensis) y semiaacuteridas o en matorrales sabanas y bosques huacutemedos
preferentemente en zonas costeras del sur de Chile (M chiloensis chiloensis) Se supone
que es bastante abundante en Tierra del Fuego pero sus haacutebitos nocturnos y su
presencia en el bosque hacen que no haya un gran volumen de informacioacuten acerca de
esta especie
Comportamiento Su actividad diaria se traduce en un periacuteodo de alimentacioacuten y vuelo
de tres horas y otro de permanencia en su refugio de aproximadamente 21 horas
Durante el diacutea se refugia en las fisuras de la corteza de los aacuterboles techos de
construcciones y cuevas rocosas en la zona costera del aacuterea septentrional de su
distribucioacuten Debido a su reducido tamantildeo corporal y una tasa metaboacutelica maacutes baja que
la liacutenea de la endotermia caeriacutea en sopor diariamente Posee superficies alares cortas y
anchas (baja carga alar) lo que se traduce en un vuelo lento y de alta maniobrabilidad
Esto facilita la captura de sus presas en vuelo La dieta es exclusivamente insectiacutevora
depredando en el sur de Chile preferentemente sobre diacutepteros del grupo Nematocera
Paren una sola criacutea (caracteriacutestica propia del geacutenero)
Subespecies Chile posee dos subespecies M ch atacamensis actualmente reconocida
como especie plena y M ch chiloensis M ch chiloensis es clasificada como de Menor
19
Riesgo casi amenazado es decir se aproxima a ser Vulnerable M ch atacamensis es
clasificada como Vulnerable (Gantz y Martiacutenez 2000)
b) Tadarida brasiliensis (Murcieacutelago Coludo)
httpwwwificcclwebfm_send58
Figura 6- Tadarida brasiliensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la Familia Molossidae es un microquiroacuteptero
neotropical de tamantildeo grande con un tamantildeo de 105 mm y un peso promedio de 138 g
Tiene como caracteriacutestica el extremo de su cola liberado de la membrana uropatagial
de ahiacute el nombre de murcieacutelago de ldquocola librerdquo El pelaje es corto y sedoso de un color
general cafeacute oscuro grisaacuteceo La longitud total de este murcieacutelago puede llegar a 95 mm
donde la cola mide hasta 36 mm (Figura 6)
Distribucioacuten Se distribuye en la regioacuten neotropical estaacute presente en Centro Ameacuterica
(de Costa Rica al sur) y Sudameacuterica hasta Chile y Argentina En Chile se distribuye
desde Arica hasta Valdivia
Haacutebitat Se caracteriza por estar fuertemente relacionado con el hombre usualmente
coloniza edificios urbanos (Canals et al 2005b Gantz y Martiacutenez 2000 Mann 1978)
vive en los tejados y piezas abandonadas tambieacuten en aacuterboles huecos y cuevas desde la
20
costa hasta los 1000 msnm en la Cordillera de los Andes T brasiliensis ha sido
reportado volando sobre los 3000 msnm durante migracioacuten (Canals et al 2005b)
Comportamiento Mamiacutefero de haacutebitos notablemente gregarios es frecuente en
ciudades y poblados Es un murcieacutelago social que se caracteriza por formar grandes
colonias que pueden llegar a 154000 individuos en una caverna en Colorado Estados
Unidos Son principalmente insectiacutevoros aunque en cautiverio pueden adquirir haacutebitos
frugiacutevoros Su dieta consiste en pequentildeas polillas y escarabajos los que atrapa al vuelo
en aacutereas abiertas Las hembras dan a luz una criacutea entre agosto y noviembre Cae en
sopor durante los meses de invierno en el centro y sur de Chile probablemente por las
bajas temperaturas ambientales yo la baja disponibilidad de insectos durante el periacuteodo
invernal Tambieacuten presenta adaptaciones morfoloacutegicas y fisioloacutegicas (mantencioacuten de
caracteres primitivos en las extremidades posteriores) que le permiten una locomocioacuten
cuadruacutepeda siendo esta caracteriacutestica distintiva para esta especie Sus alas son angostas
y largas lo que representa una adaptacioacuten para vuelos directos de alta velocidad y baja
maniobrabilidad Estas caracteriacutesticas de vuelo le permiten desplazamientos migratorios
yo moverse desde las zonas de descanso hasta sus lugares de alimentacioacuten Vuela
grandes distancias durante su alimentacioacuten nocturna aunque permanece periacuteodos breves
de tiempo en vuelo El establecimiento de las poblaciones de T brasiliensis en haacutebitat
xeacutericos se posibilita por presentar adaptaciones de la estructura renal que le permiten
mayores concentraciones de orina conservando mejor el agua corporal Presentando
ademaacutes mayor tolerancia a la privacioacuten hiacutedrica reduciendo la peacuterdida de agua por
evaporacioacuten durante el descanso y vuelo al seleccionar lugares de reposo maacutes friacuteos y
huacutemedos (Gantz y Martiacutenez 2000)
21
C) AVES
a) Nothoprocta perdicaria (Perdiz)
httpwwwavesdechilecl0jpgn064jpg
Figura 7- Nothoprocta perdicaria
Biologiacutea y fisiologiacutea Ave de tamantildeo mediano (30 cm de largo 410 g de peso corporal)
corpulenta de color cafeacute grisaacuteceo con alas cortas y casi sin cola (Figura 7)
Distribucioacuten Desde el riacuteo Huasco a Llanquihue
Haacutebitat Matorrales y pastizales
Comportamiento Prefiere caminar a volar pasa gran parte del tiempo entre los
matorrales y pastizales Vuela soacutelo cuando se siente amenazada hacieacutendolo a distancias
cortas y baja altura mientras lanza gritos fuertes y repetidos Se alimenta de semillas
frutos secos e insectos Se reproduce en primavera construyendo un nido en el suelo
bajo arbustos espesos en los que pone ocho a diez huevos de color cafeacute oscuro brillante
El macho los incuba Los polluelos son autoacutefagos salen a diacuteas de nacidos del nido para
seguir a los padres y alimentarse por siacute solos Su estado de conservacioacuten es sin
problemas Esta ave es endeacutemica de Chile (Hoffmann y Lazo 2002)
22
b) Zenaida auriculata (Toacutertola)
httpwwwricardomollerjensencomdatamedia59328--Torcaza-Zenaida-auriculata-Venado-Tuerto-10-2008-2-bjpg
Figura 8- Zenaida auriculata
Biologiacutea y fisiologiacutea Paloma de tamantildeo mediano (26-27 cm de largo 150 g de peso)
de color gris con manchas negras (Figura 8)
Distribucioacuten Desde Arica a Tierra del Fuego Es muy abundante en Chile central
desde la costa hasta la cordillera
Haacutebitat Zona costera valles campos y bosques hasta unos 2000 msnm
Comportamiento Es frecuente en jardines y calles arboladas Generalmente se le
encuentra en parejas o bandadas pequentildeas El periacuteodo reproductivo coincide con el
inicio de la primavera hasta mediados de verano Durante estos meses lleva a cabo dos
y hasta tres posturas de dos huevos cada una Anida generalmente en arbustos o aacuterboles
bajos cercanos a una fuente de agua construyendo una base de palitos muy baacutesica Los
huevos son blancos lisos y de tamantildeo promedio de 29 x 22 mm A comienzo del
otontildeo cuando los pichones ya vuelan se pueden ver grandes bandadas familiares de
hasta 200 paacutejaros cruzando los campos de un lugar a otro en busca de su alimento
consistente principalmente en semillas que encuentran en el suelo Es un ave de vuelo
23
raacutepido con gran capacidad de maniobrabilidad y muy desconfiada Su estado de
conservacioacuten es sin problemas (Hoffmann y Lazo 2002)
24
3 HIPOacuteTESIS
Los paraacutemetros hematoloacutegicos (tamantildeo y concentracioacuten de gloacutebulos rojos) de
aves y mamiacuteferos cambiaraacuten de acuerdo a las exigencias energeacuteticas impuestas por su
modo de vida y lo haraacuten en conjunto con los paraacutemetros pulmonares
Seguacuten esto se puede predecir que
Las aves y mamiacuteferos voladores (de alta exigencia energeacutetica) deberiacutean tener
una mayor concentracioacuten de gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar y gloacutebulos rojos de
menor tamantildeo que aquellos no voladores (de baja exigencia energeacutetica) y esto se
asociaraacute a una mayor capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
5 OBJETIVO GENERAL
1 Estimar y comparar los paraacutemetros hematoloacutegicos en aves y mamiacuteferos de
distinto requerimiento energeacutetico
2 Relacionar los paraacutemetros hematoloacutegicos con paraacutemetros morfoloacutegicos
pulmonares asociados a la difusioacuten de oxiacutegeno
6 OBJETIVOS ESPECIacuteFICOS
1 Determinar el tamantildeo de los gloacutebulos rojos seguacuten longitud y diaacutemetro en las
distintas especies
2 Determinar el VGA (hematocrito) capilar pulmonar con el meacutetodo de conteo de
puntos en las distintas especies
3 Relacionar los hallazgos hematoloacutegicos con las caracteriacutesticas pulmonares de las
especies analizadas
25
7 MATERIAL Y MEacuteTODOS
71 Modelos animales
En este estudio se trabajoacute con cinco especies de mamiacuteferos
a) No voladores (3) Abrothrix andinus (masa corporal = 255 plusmn 19 g) Abrothrix
olivaceus (masa corporal = 263 plusmn 20 g) Phyllotis darwini (masa corporal = 7536 plusmn
496 g)
b) Voladores (2) Tadarida brasiliensis (masa corporal = 113 plusmn 05 g) y Myotis
chiloensis (masa corporal = 60 plusmn 010 g)
Y con dos especies de aves Zenaida auriculata (voladora) (masa corporal = 1411 plusmn
155 g) y Nothoprocta perdicaria (masa corporal = 39833 plusmn 1170 g) (de vuelo
ocasional)
Las aves y roedores utilizados en este estudio fueron capturados con trampas
Sherman o redes de niebla y transportados inmediatamente al laboratorio durante la
primavera y el verano Los murcieacutelagos fueron donados por el Instituto de Salud
Puacuteblica de Chile
72 Disentildeo experimental
Se capturaron 3 animales adultos de cada especie durante la misma eacutepoca del
antildeo Los animales se pesaron y luego fueron sacrificados mediante la exposicioacuten a una
caacutemara de 100 C02 o por una sobredosis de anesteacutesico por inyeccioacuten intraperitoneal
seguacuten las normas del Comiteacute de Eacutetica de la Facultad de Ciencias de la Universidad de
Chile La traacutequea cervical fue canulada y se realizoacute una incisioacuten caudal al xifoesternoacuten
puncionando cuidadosamente el diafragma a cada lado de la liacutenea media produciendo
un neumotoacuterax y colapso pulmonar Los pulmones fueron fijados in situ mediante una
perfusioacuten intratraqueal por gravedad con glutaraldehiacutedo al 23 en buffer fosfato pH
74 Cuando la solucioacuten fijadora rebasoacute el nivel de la traacutequea se realizoacute una ligadura
26
craneal a la caacutenula e inmediatamente despueacutes los pulmones fueron removidos y
sumergidos en fijador (glutaraldehiacutedo 23) a 4ordm C por un miacutenimo de dos horas
Para el estudio de microscopiacutea electroacutenica de transmisioacuten (MET) se realizaron
cortes de pulmoacuten de cada loacutebulo de los que se obtuvieron trozos pequentildeos de 1 a 2 mm
de espesor que fueron lavados por un miacutenimo de dos horas en una solucioacuten buffer a
4ordmC y fijados en tetroacutexido de osmio al 1 por 1 hora a 4ordmC Luego el tejido fue
deshidratado en alcohol de graduacioacuten creciente (comenzando al 30) previo a la
infiltracioacuten y embebimiento en epon construyendo cubos de 2 a 3 mm3 de los cuales se
obtuvieron cortes semifinos de 1microm tentildeidos con azul de toluidina al 1 De ellos se
obtuvieron cortes finos de 60-90 nm de grosor montados en grillas de 200 Mesh y
contrastados con citrato de plomo Los cortes semifinos se fotografiaron a traveacutes de
microscopio oacuteptico y los cortes finos se fotografiaron a traveacutes de MET a distintas
magnificaciones con el fin de observar adecuadamente las estructuras
La estimacioacuten del hematocrito del capilar pulmonar se hizo mediante el sistema
de conteo de puntos considerando la foacutermula propuesta por Weibel (19701971) en las
imaacutegenes que mostraban los capilares pulmonares como Hto = pe(pe + pl) donde pe y
pl son el nuacutemero de puntos de una grilla donde intersectan los eritrocitos y el plasma
respectivamente Asimismo el diaacutemetro (De) y la longitud del eje transversal de los
eritrocitos (Te) se midioacute utilizando un software de medidas morfomeacutetricas (Scion
Imagetrade) Para los efectos praacutecticos el diaacutemetro se definioacute como la longitud del eje
mayor siguiendo la curvatura de la ceacutelula y el eje transversal trazado
perpendicularmente al punto medio del diaacutemetro (Figura 9)
27
Figura 9- Capilar pulmonar y gloacutebulos rojos (A) el murcieacutelago Tadarida brasiliensis
(7000X) y (B) la perdiz Nothoprocta perdicaria (1500X)
28
73 Anaacutelisis
Los datos de Hematocrito y tamantildeo de los gloacutebulos rojos de mamiacuteferos y aves
fueron analizados mediante pruebas de Kruskall-Wallis y Wilcoxon-Mann-Whitney
respectivamente La distribucioacuten de frecuencias de los valores de hematocrito (es decir
nuacutemero de capilares con un hematocrito particular) entre las especies estudiadas se
comparoacute con una prueba de χ 2 para ambos taxones
Para explorar las posibles relaciones entre paraacutemetros pulmonares y
hematoloacutegicos los datos presentes de diaacutemetro de gloacutebulos rojos y los datos publicados
de densidad de superficie respiratoria y grosor de la barrera alveacuteolo-capilar de los
mismos individuos de cada especie (Canals et al 2005b Figueroa et al 2007) fueron
analizados por medio de anaacutelisis de cluster y anaacutelisis de componentes principales
basado en valores estandarizados para cada taxoacuten (aves y mamiacuteferos) La relacioacuten entre
el tamantildeo de los gloacutebulos rojos y la capacidad de difusioacuten masa-especiacutefica de oxiacutegeno
de la barrera aire-sangre (DLO2Mb) se estudioacute con anaacutelisis de correlacioacuten y regresioacuten
29
8 RESULTADOS
No se encontraron diferencias estadiacutesticas en el hematocrito capilar pulmonar
(χ2
4 = 667 P = 0155 y Z = 0567 P =0564 en Kruskall-Wallis y en las pruebas de
Wilcoxon en mamiacuteferos y aves respectivamente) (Tabla 1) Sin embargo en las aves
se encontroacute una distribucioacuten maacutes simeacutetrica que en mamiacuteferos (χ 2
20 = 4105 P = 00037
Figura 10) Si bien los mamiacuteferos tienen una asimetriacutea negativa en la frecuencia de la
distribucioacuten capilar de hematocrito (-047 en promedio) las aves no mostraron asimetriacutea
(00032) En ambos grupos taxonoacutemicos las distribuciones de frecuencia en las
especies fueron marginalmente diferentes (χ 2
12 = 2071 P = 006 y χ
2 4 = 851 P = 007
en mamiacuteferos y aves respectivamente) aunque esto no tuvo una clara relacioacuten
taxonoacutemica Considerando el segmento de capilar individual como unidad de estudio
el rango de hematocrito capilar pulmonar osciloacute entre 0 y 99 en los mamiacuteferos y entre
0 y 89 en las aves
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
11
Figura 1- Gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar de un ave (8000X)
23 Respuestas Hematoloacutegicas
Las diferentes exigencias metaboacutelicas entre los individuos se relacionan en gran
medida al ambiente en que se desarrollan y al tipo de actividad que estos desempentildean
El tamantildeo corporal el vuelo y la altitud influyen en los requerimientos energeacuteticos de
los individuos (Canals et al 2005b Schmidt-Nielsen 1997)
En ambientes de alta altitud la presioacuten parcial de oxiacutegeno (pO2) disminuye
como consecuencia de la disminucioacuten de la presioacuten baromeacutetrica (Novoa et al 2003)
La presioacuten criacutetica de oxiacutegeno (Pc) puede ser modificada por varios factores
tanto exoacutegenos como endoacutegenos entre ellos el pO2 ambiental la temperatura ambiente
el efecto de eacutesta sobre la temperatura corporal y el consumo de O2 La Pc se relaciona
con el haacutebitat de los animales por ejemplo animales que viven en ambientes con altas
presiones parciales de oxigeno tienen mayor metabolismo que aquellos que habitan
ambientes con menor pO2 (Novoa et al 2003)
N
E
P
E
N Nuacutecleo
E Eritrocito
P Plasma
12
En murcieacutelagos y mamiacuteferos no voladores se observa una buena correlacioacuten
entre el diaacutemetro de los eritrocitos y el tamantildeo corporal en ambos grupos Mientras maacutes
pequentildeo el animal maacutes pequentildeos seraacuten los gloacutebulos rojos (Juumlrgens et al 1981) Una
correlacioacuten inversa entre tamantildeo y nuacutemero de eritrocitos se ha reportado previamente en
peces anfibios mamiacuteferos y reptiles lo que lleva a concluir que esta relacioacuten es comuacuten
para los vertebrados (Ruiz et al 1993)
Las aves nativas de alta altitud poseen mayor concentracioacuten de hemoglobina
mayor recuento globular y mayor porcentaje de hematocrito que aquellas de baja altitud
Carey y Morton (1976) han reportado porcentajes de hematocrito en general sobre 50
para aves salvajes Sin embargo en las aves otros factores afectan tambieacuten estos
paraacutemetros como es el nivel de actividad y la deshidratacioacuten durante el vuelo las bajas
temperaturas ambientales e incluso diferencias sexuales en los niveles de hemoglobina y
hematocrito que podriacutean tener relacioacuten con la temporada reproductiva (Novoa et al
2003)
Finalmente a nivel hematoloacutegico aves y mamiacuteferos comparten rasgos
semejantes Especies de alta y de baja altitud presentan valores similares en la mayoriacutea
de los paraacutemetros hematoloacutegicos sin embargo en ambos grupos la afinidad de la
hemoglobina por oxiacutegeno parece jugar un rol preponderante ya que generalmente es
mayor en especies de altura (Novoa et al 2003)
24 Caracteriacutesticas bioloacutegicas de las especies estudiadas
A) ROEDORES
Son el orden de mamiacuteferos maacutes abundante Se caracterizan por presentar dos
dientes incisivos en el maxilar inferior con un amplio espacio entre eacutestos y los molares
que les permiten roer (Muntildeoz-Pedreros 2000)
13
a) Abrothrix andinus (Laucha Andina)
httpwwwfotonaturalezacldatamedia2raton-andinojpg
Figura 2- Abrothrix andinus
Biologiacutea y fisiologiacutea Es un roedor de pequentildeo tamantildeo (Figura 2) En condiciones de
exposicioacuten al friacuteo y con baja calidad de alimento ocurren cambios raacutepidos en la
morfologiacutea de su tracto digestivo En su ambiente natural aumenta tanto su metabolismo
energeacutetico peso independiente como el tamantildeo de sus caacutemaras digestivas en fase con
los meses de invierno posiblemente por un mecanismo compensatorio de alta
plasticidad que impide un desbalance de materia y energiacutea De esta forma el alto costo
metaboacutelico bajo condiciones invernales se compensariacutea con el alto consumo de
alimento asociado al gran desarrollo de las caacutemaras digestivas a los altos
requerimientos de energiacutea yo a la baja calidad de la dieta Asiacute durante el invierno
presenta una significativa disminucioacuten de la masa corporal (Muntildeoz-Pedreros 2000)
Distribucioacuten Se distribuye desde la IV Regioacuten hasta la Regioacuten Metropolitana
Haacutebitat Zonas andinas arenosas o rocosas con vegetacioacuten baja alta altitud entre los
3500 y 4600 msnm es un visitante ocasional del matorral escleroacutefilo del centro de
Chile (Canals et al 2005b)
14
b) Abrothrix olivaceus (Laucha Olivaacutecea)
httpwwwfotonaturalezacldatamedia2IMG_0162_2jpg
Figura 3 Abrothrix olivaceus
Biologiacutea y fisiologiacutea Pequentildeo roedor su cola es maacutes pequentildea que su cuerpo tiene
orejas pequentildeas y ojos medianos su pelaje es fino de color grisaacuteceo pesa 303g plusmn 30g
(Figura 3)
Distribucioacuten Se encuentra en el norte y centro de Chile desde Tarapacaacute (I Regioacuten) a
Tierra del Fuego (XII Regioacuten)
Haacutebitat Praderas montes bosques y aacutereas pedrosas desde 2500 msnm (Canals et al
2005b)
Comportamiento Es omniacutevoro Se alimenta de frutos que caen de los aacuterboles (Peumo
Belloto) insectos u otros invertebrados Invade las construcciones humanas rurales
atacando las siembras de granos y sus depoacutesitos Se mimetiza con el ambiente cuando se
siente perseguido entre sus reacciones de defensa destacan reflejos automaacuteticos de
muerte simulada (inmovilizacioacuten) Su mayor actividad diurna es en verano (45)
disminuyendo en otontildeo y hacieacutendose miacutenima en invierno (27) Prefiere cuevas
subterraacuteneas aacutereas protegidas o bajo grandes rocas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
15
c) Phyllotis darwini (Lauchoacuten Orejudo de Darwin)
httpwwwecuadorcienciaorgimageszoologiaphyllotis-darwini2jpg
Figura 4- Phyllotis darwini
Biologiacutea y fisiologiacutea Roedor robusto con cola larga ojos y pabellones auriculares
grandes (maacutes de 20 mm) Molares bajos El pelaje es largo y sedoso con un claro
dominio de los pigmentos de color cafeacute El dorso es de tonalidad bruna con importancia
variable de las eumelaninas negras seguacuten edad y subespecie En general los juveniles
son grisaacuteceos y los adultos cafeacute-ocres El pecho y abdomen son muy claros
amarillentos u ocraacuteceos En el matorral escleroacutefilo de Santiago los adultos pesan 615 plusmn
31g (Figura 4)
Distribucioacuten Peruacute Bolivia y Argentina En Chile desde Tarapacaacute (I Regioacuten) hasta
Malleco (IX Regioacuten) desde el nivel del mar hasta 4800 m de altitud
Haacutebitat Vive siempre en zonas con vegetacioacuten baja
Comportamiento Es de gran actividad nocturna por su capacidad de correr trepar a
las ramas y desplazarse en un amplio radio de accioacuten Su tracto intestinal estaacute adaptado
para una gran variedad de alimentos De gran actividad y extenso radio de accioacuten Es un
animal de gran vivacidad y velocidad de reaccioacuten Busca la proteccioacuten de piedras y
rocas Posee estrategias termorreguladoras conductuales condicionadas por su pequentildeo
16
tamantildeo (alto gasto de energiacutea peso-especiacutefico) haacutebitat climaacuteticamente variable
condicioacuten de especie no migratoria buena oferta alimentaria que permite la coexistencia
intraespeciacutefica Estas estrategias conductuales le impulsan a agruparse y construir nidos
en condiciones de baja temperatura Por el contrario no se agrega ni ocupa nidos a
temperaturas altas Construye un nido esfeacuterico de fibras vegetales en una rendija rocosa
que le sirve ademaacutes de refugio para los adultos Suele ocupar galeriacuteas abandonadas de
Cururo (Spalacopus cyanus) y Degu (Octodon degus)
El periacuteodo reproductivo se presenta entre agosto y febrero en Fray Jorge y entre
septiembre y marzo en Concepcioacuten El tamantildeo de camada fluctuacutea entre cuatro y ocho
criacuteas En el matorral escleroacutefilo se establece una densidad promedio de 207 indhaacute
donde es el micromamiacutefero maacutes abundante Es una especie esencialmente herbiacutevora
pero en primavera consume una pequentildea porcioacuten de insectos la que incrementa en
verano Fuertemente depredado aparecen sus restos en forma muy frecuente en
regurgitados de aves rapaces nocturnas (Lechuza Comuacuten Tyto alba y Pequeacuten Athene
cunicularia) y en heces de Zorros (Pseudolapex spp) Tambieacuten es consumido por el
Quique (Galictis cuja) Es parasitado por el oxiurido Syphacia phyllotios Su eacutexito en
haacutebitat xeacutericos pareciera explicarse no soacutelo por adaptaciones etoloacutegicas y ecoloacutegicas
sino que tambieacuten por especializaciones fisioloacutegicas eficientes en la conservacioacuten de
agua corporal (evaporacioacuten pulmocutaacutenea 234 mg H2Ogh) Posee una capacidad de
concentracioacuten renal que implica un alto grado de especializacioacuten fisioloacutegica de la viacutea
renal (concentracioacuten urinaria miacutenima 850 mOsmkg) Su estado de conservacioacuten es sin
problemas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
Subespecies Existen unas ocho subespecies cuatro de ellas en Chile Phyllotis darwini
rupestris Phyllotis darwini darwini Phyllotis darwini boedeckeri y Phyllotis darwini
fulvescens P d rupestris se distribuyen en el sur de Peruacute suroeste de Bolivia oeste de
17
Argentina en Chile entre la Primera Regioacuten y las provincias de El Loa y Antofagasta (II
Regioacuten) P d darwini desde la Provincia de Choapa (IV Regioacuten) hasta la Regioacuten
Metropolitana P d boedeckeri ha sido capturado en las provincias de Cauquenes (VII
Regioacuten) y Ntildeuble (VIII Regioacuten) P d fulvescens en la provincia de Malleco (IX Regioacuten)
(Mann 1978)
B) QUIROacutePTEROS
El nombre Chiroptera significa literalmente manos aladas Uacutenicos mamiacuteferos
que tienen la capacidad de volar y ademaacutes desenvolverse sin ninguacuten problema en la
oscuridad gracias a un sistema de radar que se los permite Son los conocidos
murcieacutelagos que en Chile son pequentildeos y se alimentan de insectos o sangre
a) Myotis chiloensis (Murcieacutelago Oreja de Ratoacuten)
http3bpblogspotcom_ymTzcYSL6BwR2Fa-0HkLyIAAAAAAAAAA4pqCk4kg6nggs1600myotis+chiloensisjpg
Figura 5- Myotis chiloensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la familia Vespertilionidae Es un murcieacutelago
pequentildeo endeacutemico de Chile aproximadamente de 9 cm de largo y 6 g de peso corporal
(Mann 1978 Gantz y Martiacutenez 2000) Entre las caracteriacutesticas craneanas cobran
especial importancia diagnoacutestica los 38 dientes cuyo nuacutemero es el maacuteximo que aparece
en los murcieacutelagos En el sedoso pelaje de este pequentildeo murcieacutelago chileno
predominan pigmentos brunos y ocres del grupo de las feomelanina El color de los
especiacutemenes variacutea entre liacutemites muy amplios de acuerdo con las condiciones
18
ambientales de su aacuterea de vida Su cola larga se encuentra incluida totalmente en el
uropatagio (Figura 5)
Distribucioacuten Myotis chiloensis se distribuye a lo largo de todo Chile continental desde
la frontera con el Peruacute hasta el estrecho de Magallanes (Mann 1978) Endeacutemico de
nuestro paiacutes M ch atacamensis se distribuye desde el sur del Peruacute y norte de Chile
hasta la IV Regioacuten M ch chiloensis desde la IV hasta la XII Regioacuten
Haacutebitat Se encuentra en vegetacioacuten cercana a cursos de agua en zonas aacuteridas (M
chiloensis atacamensis) y semiaacuteridas o en matorrales sabanas y bosques huacutemedos
preferentemente en zonas costeras del sur de Chile (M chiloensis chiloensis) Se supone
que es bastante abundante en Tierra del Fuego pero sus haacutebitos nocturnos y su
presencia en el bosque hacen que no haya un gran volumen de informacioacuten acerca de
esta especie
Comportamiento Su actividad diaria se traduce en un periacuteodo de alimentacioacuten y vuelo
de tres horas y otro de permanencia en su refugio de aproximadamente 21 horas
Durante el diacutea se refugia en las fisuras de la corteza de los aacuterboles techos de
construcciones y cuevas rocosas en la zona costera del aacuterea septentrional de su
distribucioacuten Debido a su reducido tamantildeo corporal y una tasa metaboacutelica maacutes baja que
la liacutenea de la endotermia caeriacutea en sopor diariamente Posee superficies alares cortas y
anchas (baja carga alar) lo que se traduce en un vuelo lento y de alta maniobrabilidad
Esto facilita la captura de sus presas en vuelo La dieta es exclusivamente insectiacutevora
depredando en el sur de Chile preferentemente sobre diacutepteros del grupo Nematocera
Paren una sola criacutea (caracteriacutestica propia del geacutenero)
Subespecies Chile posee dos subespecies M ch atacamensis actualmente reconocida
como especie plena y M ch chiloensis M ch chiloensis es clasificada como de Menor
19
Riesgo casi amenazado es decir se aproxima a ser Vulnerable M ch atacamensis es
clasificada como Vulnerable (Gantz y Martiacutenez 2000)
b) Tadarida brasiliensis (Murcieacutelago Coludo)
httpwwwificcclwebfm_send58
Figura 6- Tadarida brasiliensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la Familia Molossidae es un microquiroacuteptero
neotropical de tamantildeo grande con un tamantildeo de 105 mm y un peso promedio de 138 g
Tiene como caracteriacutestica el extremo de su cola liberado de la membrana uropatagial
de ahiacute el nombre de murcieacutelago de ldquocola librerdquo El pelaje es corto y sedoso de un color
general cafeacute oscuro grisaacuteceo La longitud total de este murcieacutelago puede llegar a 95 mm
donde la cola mide hasta 36 mm (Figura 6)
Distribucioacuten Se distribuye en la regioacuten neotropical estaacute presente en Centro Ameacuterica
(de Costa Rica al sur) y Sudameacuterica hasta Chile y Argentina En Chile se distribuye
desde Arica hasta Valdivia
Haacutebitat Se caracteriza por estar fuertemente relacionado con el hombre usualmente
coloniza edificios urbanos (Canals et al 2005b Gantz y Martiacutenez 2000 Mann 1978)
vive en los tejados y piezas abandonadas tambieacuten en aacuterboles huecos y cuevas desde la
20
costa hasta los 1000 msnm en la Cordillera de los Andes T brasiliensis ha sido
reportado volando sobre los 3000 msnm durante migracioacuten (Canals et al 2005b)
Comportamiento Mamiacutefero de haacutebitos notablemente gregarios es frecuente en
ciudades y poblados Es un murcieacutelago social que se caracteriza por formar grandes
colonias que pueden llegar a 154000 individuos en una caverna en Colorado Estados
Unidos Son principalmente insectiacutevoros aunque en cautiverio pueden adquirir haacutebitos
frugiacutevoros Su dieta consiste en pequentildeas polillas y escarabajos los que atrapa al vuelo
en aacutereas abiertas Las hembras dan a luz una criacutea entre agosto y noviembre Cae en
sopor durante los meses de invierno en el centro y sur de Chile probablemente por las
bajas temperaturas ambientales yo la baja disponibilidad de insectos durante el periacuteodo
invernal Tambieacuten presenta adaptaciones morfoloacutegicas y fisioloacutegicas (mantencioacuten de
caracteres primitivos en las extremidades posteriores) que le permiten una locomocioacuten
cuadruacutepeda siendo esta caracteriacutestica distintiva para esta especie Sus alas son angostas
y largas lo que representa una adaptacioacuten para vuelos directos de alta velocidad y baja
maniobrabilidad Estas caracteriacutesticas de vuelo le permiten desplazamientos migratorios
yo moverse desde las zonas de descanso hasta sus lugares de alimentacioacuten Vuela
grandes distancias durante su alimentacioacuten nocturna aunque permanece periacuteodos breves
de tiempo en vuelo El establecimiento de las poblaciones de T brasiliensis en haacutebitat
xeacutericos se posibilita por presentar adaptaciones de la estructura renal que le permiten
mayores concentraciones de orina conservando mejor el agua corporal Presentando
ademaacutes mayor tolerancia a la privacioacuten hiacutedrica reduciendo la peacuterdida de agua por
evaporacioacuten durante el descanso y vuelo al seleccionar lugares de reposo maacutes friacuteos y
huacutemedos (Gantz y Martiacutenez 2000)
21
C) AVES
a) Nothoprocta perdicaria (Perdiz)
httpwwwavesdechilecl0jpgn064jpg
Figura 7- Nothoprocta perdicaria
Biologiacutea y fisiologiacutea Ave de tamantildeo mediano (30 cm de largo 410 g de peso corporal)
corpulenta de color cafeacute grisaacuteceo con alas cortas y casi sin cola (Figura 7)
Distribucioacuten Desde el riacuteo Huasco a Llanquihue
Haacutebitat Matorrales y pastizales
Comportamiento Prefiere caminar a volar pasa gran parte del tiempo entre los
matorrales y pastizales Vuela soacutelo cuando se siente amenazada hacieacutendolo a distancias
cortas y baja altura mientras lanza gritos fuertes y repetidos Se alimenta de semillas
frutos secos e insectos Se reproduce en primavera construyendo un nido en el suelo
bajo arbustos espesos en los que pone ocho a diez huevos de color cafeacute oscuro brillante
El macho los incuba Los polluelos son autoacutefagos salen a diacuteas de nacidos del nido para
seguir a los padres y alimentarse por siacute solos Su estado de conservacioacuten es sin
problemas Esta ave es endeacutemica de Chile (Hoffmann y Lazo 2002)
22
b) Zenaida auriculata (Toacutertola)
httpwwwricardomollerjensencomdatamedia59328--Torcaza-Zenaida-auriculata-Venado-Tuerto-10-2008-2-bjpg
Figura 8- Zenaida auriculata
Biologiacutea y fisiologiacutea Paloma de tamantildeo mediano (26-27 cm de largo 150 g de peso)
de color gris con manchas negras (Figura 8)
Distribucioacuten Desde Arica a Tierra del Fuego Es muy abundante en Chile central
desde la costa hasta la cordillera
Haacutebitat Zona costera valles campos y bosques hasta unos 2000 msnm
Comportamiento Es frecuente en jardines y calles arboladas Generalmente se le
encuentra en parejas o bandadas pequentildeas El periacuteodo reproductivo coincide con el
inicio de la primavera hasta mediados de verano Durante estos meses lleva a cabo dos
y hasta tres posturas de dos huevos cada una Anida generalmente en arbustos o aacuterboles
bajos cercanos a una fuente de agua construyendo una base de palitos muy baacutesica Los
huevos son blancos lisos y de tamantildeo promedio de 29 x 22 mm A comienzo del
otontildeo cuando los pichones ya vuelan se pueden ver grandes bandadas familiares de
hasta 200 paacutejaros cruzando los campos de un lugar a otro en busca de su alimento
consistente principalmente en semillas que encuentran en el suelo Es un ave de vuelo
23
raacutepido con gran capacidad de maniobrabilidad y muy desconfiada Su estado de
conservacioacuten es sin problemas (Hoffmann y Lazo 2002)
24
3 HIPOacuteTESIS
Los paraacutemetros hematoloacutegicos (tamantildeo y concentracioacuten de gloacutebulos rojos) de
aves y mamiacuteferos cambiaraacuten de acuerdo a las exigencias energeacuteticas impuestas por su
modo de vida y lo haraacuten en conjunto con los paraacutemetros pulmonares
Seguacuten esto se puede predecir que
Las aves y mamiacuteferos voladores (de alta exigencia energeacutetica) deberiacutean tener
una mayor concentracioacuten de gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar y gloacutebulos rojos de
menor tamantildeo que aquellos no voladores (de baja exigencia energeacutetica) y esto se
asociaraacute a una mayor capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
5 OBJETIVO GENERAL
1 Estimar y comparar los paraacutemetros hematoloacutegicos en aves y mamiacuteferos de
distinto requerimiento energeacutetico
2 Relacionar los paraacutemetros hematoloacutegicos con paraacutemetros morfoloacutegicos
pulmonares asociados a la difusioacuten de oxiacutegeno
6 OBJETIVOS ESPECIacuteFICOS
1 Determinar el tamantildeo de los gloacutebulos rojos seguacuten longitud y diaacutemetro en las
distintas especies
2 Determinar el VGA (hematocrito) capilar pulmonar con el meacutetodo de conteo de
puntos en las distintas especies
3 Relacionar los hallazgos hematoloacutegicos con las caracteriacutesticas pulmonares de las
especies analizadas
25
7 MATERIAL Y MEacuteTODOS
71 Modelos animales
En este estudio se trabajoacute con cinco especies de mamiacuteferos
a) No voladores (3) Abrothrix andinus (masa corporal = 255 plusmn 19 g) Abrothrix
olivaceus (masa corporal = 263 plusmn 20 g) Phyllotis darwini (masa corporal = 7536 plusmn
496 g)
b) Voladores (2) Tadarida brasiliensis (masa corporal = 113 plusmn 05 g) y Myotis
chiloensis (masa corporal = 60 plusmn 010 g)
Y con dos especies de aves Zenaida auriculata (voladora) (masa corporal = 1411 plusmn
155 g) y Nothoprocta perdicaria (masa corporal = 39833 plusmn 1170 g) (de vuelo
ocasional)
Las aves y roedores utilizados en este estudio fueron capturados con trampas
Sherman o redes de niebla y transportados inmediatamente al laboratorio durante la
primavera y el verano Los murcieacutelagos fueron donados por el Instituto de Salud
Puacuteblica de Chile
72 Disentildeo experimental
Se capturaron 3 animales adultos de cada especie durante la misma eacutepoca del
antildeo Los animales se pesaron y luego fueron sacrificados mediante la exposicioacuten a una
caacutemara de 100 C02 o por una sobredosis de anesteacutesico por inyeccioacuten intraperitoneal
seguacuten las normas del Comiteacute de Eacutetica de la Facultad de Ciencias de la Universidad de
Chile La traacutequea cervical fue canulada y se realizoacute una incisioacuten caudal al xifoesternoacuten
puncionando cuidadosamente el diafragma a cada lado de la liacutenea media produciendo
un neumotoacuterax y colapso pulmonar Los pulmones fueron fijados in situ mediante una
perfusioacuten intratraqueal por gravedad con glutaraldehiacutedo al 23 en buffer fosfato pH
74 Cuando la solucioacuten fijadora rebasoacute el nivel de la traacutequea se realizoacute una ligadura
26
craneal a la caacutenula e inmediatamente despueacutes los pulmones fueron removidos y
sumergidos en fijador (glutaraldehiacutedo 23) a 4ordm C por un miacutenimo de dos horas
Para el estudio de microscopiacutea electroacutenica de transmisioacuten (MET) se realizaron
cortes de pulmoacuten de cada loacutebulo de los que se obtuvieron trozos pequentildeos de 1 a 2 mm
de espesor que fueron lavados por un miacutenimo de dos horas en una solucioacuten buffer a
4ordmC y fijados en tetroacutexido de osmio al 1 por 1 hora a 4ordmC Luego el tejido fue
deshidratado en alcohol de graduacioacuten creciente (comenzando al 30) previo a la
infiltracioacuten y embebimiento en epon construyendo cubos de 2 a 3 mm3 de los cuales se
obtuvieron cortes semifinos de 1microm tentildeidos con azul de toluidina al 1 De ellos se
obtuvieron cortes finos de 60-90 nm de grosor montados en grillas de 200 Mesh y
contrastados con citrato de plomo Los cortes semifinos se fotografiaron a traveacutes de
microscopio oacuteptico y los cortes finos se fotografiaron a traveacutes de MET a distintas
magnificaciones con el fin de observar adecuadamente las estructuras
La estimacioacuten del hematocrito del capilar pulmonar se hizo mediante el sistema
de conteo de puntos considerando la foacutermula propuesta por Weibel (19701971) en las
imaacutegenes que mostraban los capilares pulmonares como Hto = pe(pe + pl) donde pe y
pl son el nuacutemero de puntos de una grilla donde intersectan los eritrocitos y el plasma
respectivamente Asimismo el diaacutemetro (De) y la longitud del eje transversal de los
eritrocitos (Te) se midioacute utilizando un software de medidas morfomeacutetricas (Scion
Imagetrade) Para los efectos praacutecticos el diaacutemetro se definioacute como la longitud del eje
mayor siguiendo la curvatura de la ceacutelula y el eje transversal trazado
perpendicularmente al punto medio del diaacutemetro (Figura 9)
27
Figura 9- Capilar pulmonar y gloacutebulos rojos (A) el murcieacutelago Tadarida brasiliensis
(7000X) y (B) la perdiz Nothoprocta perdicaria (1500X)
28
73 Anaacutelisis
Los datos de Hematocrito y tamantildeo de los gloacutebulos rojos de mamiacuteferos y aves
fueron analizados mediante pruebas de Kruskall-Wallis y Wilcoxon-Mann-Whitney
respectivamente La distribucioacuten de frecuencias de los valores de hematocrito (es decir
nuacutemero de capilares con un hematocrito particular) entre las especies estudiadas se
comparoacute con una prueba de χ 2 para ambos taxones
Para explorar las posibles relaciones entre paraacutemetros pulmonares y
hematoloacutegicos los datos presentes de diaacutemetro de gloacutebulos rojos y los datos publicados
de densidad de superficie respiratoria y grosor de la barrera alveacuteolo-capilar de los
mismos individuos de cada especie (Canals et al 2005b Figueroa et al 2007) fueron
analizados por medio de anaacutelisis de cluster y anaacutelisis de componentes principales
basado en valores estandarizados para cada taxoacuten (aves y mamiacuteferos) La relacioacuten entre
el tamantildeo de los gloacutebulos rojos y la capacidad de difusioacuten masa-especiacutefica de oxiacutegeno
de la barrera aire-sangre (DLO2Mb) se estudioacute con anaacutelisis de correlacioacuten y regresioacuten
29
8 RESULTADOS
No se encontraron diferencias estadiacutesticas en el hematocrito capilar pulmonar
(χ2
4 = 667 P = 0155 y Z = 0567 P =0564 en Kruskall-Wallis y en las pruebas de
Wilcoxon en mamiacuteferos y aves respectivamente) (Tabla 1) Sin embargo en las aves
se encontroacute una distribucioacuten maacutes simeacutetrica que en mamiacuteferos (χ 2
20 = 4105 P = 00037
Figura 10) Si bien los mamiacuteferos tienen una asimetriacutea negativa en la frecuencia de la
distribucioacuten capilar de hematocrito (-047 en promedio) las aves no mostraron asimetriacutea
(00032) En ambos grupos taxonoacutemicos las distribuciones de frecuencia en las
especies fueron marginalmente diferentes (χ 2
12 = 2071 P = 006 y χ
2 4 = 851 P = 007
en mamiacuteferos y aves respectivamente) aunque esto no tuvo una clara relacioacuten
taxonoacutemica Considerando el segmento de capilar individual como unidad de estudio
el rango de hematocrito capilar pulmonar osciloacute entre 0 y 99 en los mamiacuteferos y entre
0 y 89 en las aves
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
12
En murcieacutelagos y mamiacuteferos no voladores se observa una buena correlacioacuten
entre el diaacutemetro de los eritrocitos y el tamantildeo corporal en ambos grupos Mientras maacutes
pequentildeo el animal maacutes pequentildeos seraacuten los gloacutebulos rojos (Juumlrgens et al 1981) Una
correlacioacuten inversa entre tamantildeo y nuacutemero de eritrocitos se ha reportado previamente en
peces anfibios mamiacuteferos y reptiles lo que lleva a concluir que esta relacioacuten es comuacuten
para los vertebrados (Ruiz et al 1993)
Las aves nativas de alta altitud poseen mayor concentracioacuten de hemoglobina
mayor recuento globular y mayor porcentaje de hematocrito que aquellas de baja altitud
Carey y Morton (1976) han reportado porcentajes de hematocrito en general sobre 50
para aves salvajes Sin embargo en las aves otros factores afectan tambieacuten estos
paraacutemetros como es el nivel de actividad y la deshidratacioacuten durante el vuelo las bajas
temperaturas ambientales e incluso diferencias sexuales en los niveles de hemoglobina y
hematocrito que podriacutean tener relacioacuten con la temporada reproductiva (Novoa et al
2003)
Finalmente a nivel hematoloacutegico aves y mamiacuteferos comparten rasgos
semejantes Especies de alta y de baja altitud presentan valores similares en la mayoriacutea
de los paraacutemetros hematoloacutegicos sin embargo en ambos grupos la afinidad de la
hemoglobina por oxiacutegeno parece jugar un rol preponderante ya que generalmente es
mayor en especies de altura (Novoa et al 2003)
24 Caracteriacutesticas bioloacutegicas de las especies estudiadas
A) ROEDORES
Son el orden de mamiacuteferos maacutes abundante Se caracterizan por presentar dos
dientes incisivos en el maxilar inferior con un amplio espacio entre eacutestos y los molares
que les permiten roer (Muntildeoz-Pedreros 2000)
13
a) Abrothrix andinus (Laucha Andina)
httpwwwfotonaturalezacldatamedia2raton-andinojpg
Figura 2- Abrothrix andinus
Biologiacutea y fisiologiacutea Es un roedor de pequentildeo tamantildeo (Figura 2) En condiciones de
exposicioacuten al friacuteo y con baja calidad de alimento ocurren cambios raacutepidos en la
morfologiacutea de su tracto digestivo En su ambiente natural aumenta tanto su metabolismo
energeacutetico peso independiente como el tamantildeo de sus caacutemaras digestivas en fase con
los meses de invierno posiblemente por un mecanismo compensatorio de alta
plasticidad que impide un desbalance de materia y energiacutea De esta forma el alto costo
metaboacutelico bajo condiciones invernales se compensariacutea con el alto consumo de
alimento asociado al gran desarrollo de las caacutemaras digestivas a los altos
requerimientos de energiacutea yo a la baja calidad de la dieta Asiacute durante el invierno
presenta una significativa disminucioacuten de la masa corporal (Muntildeoz-Pedreros 2000)
Distribucioacuten Se distribuye desde la IV Regioacuten hasta la Regioacuten Metropolitana
Haacutebitat Zonas andinas arenosas o rocosas con vegetacioacuten baja alta altitud entre los
3500 y 4600 msnm es un visitante ocasional del matorral escleroacutefilo del centro de
Chile (Canals et al 2005b)
14
b) Abrothrix olivaceus (Laucha Olivaacutecea)
httpwwwfotonaturalezacldatamedia2IMG_0162_2jpg
Figura 3 Abrothrix olivaceus
Biologiacutea y fisiologiacutea Pequentildeo roedor su cola es maacutes pequentildea que su cuerpo tiene
orejas pequentildeas y ojos medianos su pelaje es fino de color grisaacuteceo pesa 303g plusmn 30g
(Figura 3)
Distribucioacuten Se encuentra en el norte y centro de Chile desde Tarapacaacute (I Regioacuten) a
Tierra del Fuego (XII Regioacuten)
Haacutebitat Praderas montes bosques y aacutereas pedrosas desde 2500 msnm (Canals et al
2005b)
Comportamiento Es omniacutevoro Se alimenta de frutos que caen de los aacuterboles (Peumo
Belloto) insectos u otros invertebrados Invade las construcciones humanas rurales
atacando las siembras de granos y sus depoacutesitos Se mimetiza con el ambiente cuando se
siente perseguido entre sus reacciones de defensa destacan reflejos automaacuteticos de
muerte simulada (inmovilizacioacuten) Su mayor actividad diurna es en verano (45)
disminuyendo en otontildeo y hacieacutendose miacutenima en invierno (27) Prefiere cuevas
subterraacuteneas aacutereas protegidas o bajo grandes rocas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
15
c) Phyllotis darwini (Lauchoacuten Orejudo de Darwin)
httpwwwecuadorcienciaorgimageszoologiaphyllotis-darwini2jpg
Figura 4- Phyllotis darwini
Biologiacutea y fisiologiacutea Roedor robusto con cola larga ojos y pabellones auriculares
grandes (maacutes de 20 mm) Molares bajos El pelaje es largo y sedoso con un claro
dominio de los pigmentos de color cafeacute El dorso es de tonalidad bruna con importancia
variable de las eumelaninas negras seguacuten edad y subespecie En general los juveniles
son grisaacuteceos y los adultos cafeacute-ocres El pecho y abdomen son muy claros
amarillentos u ocraacuteceos En el matorral escleroacutefilo de Santiago los adultos pesan 615 plusmn
31g (Figura 4)
Distribucioacuten Peruacute Bolivia y Argentina En Chile desde Tarapacaacute (I Regioacuten) hasta
Malleco (IX Regioacuten) desde el nivel del mar hasta 4800 m de altitud
Haacutebitat Vive siempre en zonas con vegetacioacuten baja
Comportamiento Es de gran actividad nocturna por su capacidad de correr trepar a
las ramas y desplazarse en un amplio radio de accioacuten Su tracto intestinal estaacute adaptado
para una gran variedad de alimentos De gran actividad y extenso radio de accioacuten Es un
animal de gran vivacidad y velocidad de reaccioacuten Busca la proteccioacuten de piedras y
rocas Posee estrategias termorreguladoras conductuales condicionadas por su pequentildeo
16
tamantildeo (alto gasto de energiacutea peso-especiacutefico) haacutebitat climaacuteticamente variable
condicioacuten de especie no migratoria buena oferta alimentaria que permite la coexistencia
intraespeciacutefica Estas estrategias conductuales le impulsan a agruparse y construir nidos
en condiciones de baja temperatura Por el contrario no se agrega ni ocupa nidos a
temperaturas altas Construye un nido esfeacuterico de fibras vegetales en una rendija rocosa
que le sirve ademaacutes de refugio para los adultos Suele ocupar galeriacuteas abandonadas de
Cururo (Spalacopus cyanus) y Degu (Octodon degus)
El periacuteodo reproductivo se presenta entre agosto y febrero en Fray Jorge y entre
septiembre y marzo en Concepcioacuten El tamantildeo de camada fluctuacutea entre cuatro y ocho
criacuteas En el matorral escleroacutefilo se establece una densidad promedio de 207 indhaacute
donde es el micromamiacutefero maacutes abundante Es una especie esencialmente herbiacutevora
pero en primavera consume una pequentildea porcioacuten de insectos la que incrementa en
verano Fuertemente depredado aparecen sus restos en forma muy frecuente en
regurgitados de aves rapaces nocturnas (Lechuza Comuacuten Tyto alba y Pequeacuten Athene
cunicularia) y en heces de Zorros (Pseudolapex spp) Tambieacuten es consumido por el
Quique (Galictis cuja) Es parasitado por el oxiurido Syphacia phyllotios Su eacutexito en
haacutebitat xeacutericos pareciera explicarse no soacutelo por adaptaciones etoloacutegicas y ecoloacutegicas
sino que tambieacuten por especializaciones fisioloacutegicas eficientes en la conservacioacuten de
agua corporal (evaporacioacuten pulmocutaacutenea 234 mg H2Ogh) Posee una capacidad de
concentracioacuten renal que implica un alto grado de especializacioacuten fisioloacutegica de la viacutea
renal (concentracioacuten urinaria miacutenima 850 mOsmkg) Su estado de conservacioacuten es sin
problemas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
Subespecies Existen unas ocho subespecies cuatro de ellas en Chile Phyllotis darwini
rupestris Phyllotis darwini darwini Phyllotis darwini boedeckeri y Phyllotis darwini
fulvescens P d rupestris se distribuyen en el sur de Peruacute suroeste de Bolivia oeste de
17
Argentina en Chile entre la Primera Regioacuten y las provincias de El Loa y Antofagasta (II
Regioacuten) P d darwini desde la Provincia de Choapa (IV Regioacuten) hasta la Regioacuten
Metropolitana P d boedeckeri ha sido capturado en las provincias de Cauquenes (VII
Regioacuten) y Ntildeuble (VIII Regioacuten) P d fulvescens en la provincia de Malleco (IX Regioacuten)
(Mann 1978)
B) QUIROacutePTEROS
El nombre Chiroptera significa literalmente manos aladas Uacutenicos mamiacuteferos
que tienen la capacidad de volar y ademaacutes desenvolverse sin ninguacuten problema en la
oscuridad gracias a un sistema de radar que se los permite Son los conocidos
murcieacutelagos que en Chile son pequentildeos y se alimentan de insectos o sangre
a) Myotis chiloensis (Murcieacutelago Oreja de Ratoacuten)
http3bpblogspotcom_ymTzcYSL6BwR2Fa-0HkLyIAAAAAAAAAA4pqCk4kg6nggs1600myotis+chiloensisjpg
Figura 5- Myotis chiloensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la familia Vespertilionidae Es un murcieacutelago
pequentildeo endeacutemico de Chile aproximadamente de 9 cm de largo y 6 g de peso corporal
(Mann 1978 Gantz y Martiacutenez 2000) Entre las caracteriacutesticas craneanas cobran
especial importancia diagnoacutestica los 38 dientes cuyo nuacutemero es el maacuteximo que aparece
en los murcieacutelagos En el sedoso pelaje de este pequentildeo murcieacutelago chileno
predominan pigmentos brunos y ocres del grupo de las feomelanina El color de los
especiacutemenes variacutea entre liacutemites muy amplios de acuerdo con las condiciones
18
ambientales de su aacuterea de vida Su cola larga se encuentra incluida totalmente en el
uropatagio (Figura 5)
Distribucioacuten Myotis chiloensis se distribuye a lo largo de todo Chile continental desde
la frontera con el Peruacute hasta el estrecho de Magallanes (Mann 1978) Endeacutemico de
nuestro paiacutes M ch atacamensis se distribuye desde el sur del Peruacute y norte de Chile
hasta la IV Regioacuten M ch chiloensis desde la IV hasta la XII Regioacuten
Haacutebitat Se encuentra en vegetacioacuten cercana a cursos de agua en zonas aacuteridas (M
chiloensis atacamensis) y semiaacuteridas o en matorrales sabanas y bosques huacutemedos
preferentemente en zonas costeras del sur de Chile (M chiloensis chiloensis) Se supone
que es bastante abundante en Tierra del Fuego pero sus haacutebitos nocturnos y su
presencia en el bosque hacen que no haya un gran volumen de informacioacuten acerca de
esta especie
Comportamiento Su actividad diaria se traduce en un periacuteodo de alimentacioacuten y vuelo
de tres horas y otro de permanencia en su refugio de aproximadamente 21 horas
Durante el diacutea se refugia en las fisuras de la corteza de los aacuterboles techos de
construcciones y cuevas rocosas en la zona costera del aacuterea septentrional de su
distribucioacuten Debido a su reducido tamantildeo corporal y una tasa metaboacutelica maacutes baja que
la liacutenea de la endotermia caeriacutea en sopor diariamente Posee superficies alares cortas y
anchas (baja carga alar) lo que se traduce en un vuelo lento y de alta maniobrabilidad
Esto facilita la captura de sus presas en vuelo La dieta es exclusivamente insectiacutevora
depredando en el sur de Chile preferentemente sobre diacutepteros del grupo Nematocera
Paren una sola criacutea (caracteriacutestica propia del geacutenero)
Subespecies Chile posee dos subespecies M ch atacamensis actualmente reconocida
como especie plena y M ch chiloensis M ch chiloensis es clasificada como de Menor
19
Riesgo casi amenazado es decir se aproxima a ser Vulnerable M ch atacamensis es
clasificada como Vulnerable (Gantz y Martiacutenez 2000)
b) Tadarida brasiliensis (Murcieacutelago Coludo)
httpwwwificcclwebfm_send58
Figura 6- Tadarida brasiliensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la Familia Molossidae es un microquiroacuteptero
neotropical de tamantildeo grande con un tamantildeo de 105 mm y un peso promedio de 138 g
Tiene como caracteriacutestica el extremo de su cola liberado de la membrana uropatagial
de ahiacute el nombre de murcieacutelago de ldquocola librerdquo El pelaje es corto y sedoso de un color
general cafeacute oscuro grisaacuteceo La longitud total de este murcieacutelago puede llegar a 95 mm
donde la cola mide hasta 36 mm (Figura 6)
Distribucioacuten Se distribuye en la regioacuten neotropical estaacute presente en Centro Ameacuterica
(de Costa Rica al sur) y Sudameacuterica hasta Chile y Argentina En Chile se distribuye
desde Arica hasta Valdivia
Haacutebitat Se caracteriza por estar fuertemente relacionado con el hombre usualmente
coloniza edificios urbanos (Canals et al 2005b Gantz y Martiacutenez 2000 Mann 1978)
vive en los tejados y piezas abandonadas tambieacuten en aacuterboles huecos y cuevas desde la
20
costa hasta los 1000 msnm en la Cordillera de los Andes T brasiliensis ha sido
reportado volando sobre los 3000 msnm durante migracioacuten (Canals et al 2005b)
Comportamiento Mamiacutefero de haacutebitos notablemente gregarios es frecuente en
ciudades y poblados Es un murcieacutelago social que se caracteriza por formar grandes
colonias que pueden llegar a 154000 individuos en una caverna en Colorado Estados
Unidos Son principalmente insectiacutevoros aunque en cautiverio pueden adquirir haacutebitos
frugiacutevoros Su dieta consiste en pequentildeas polillas y escarabajos los que atrapa al vuelo
en aacutereas abiertas Las hembras dan a luz una criacutea entre agosto y noviembre Cae en
sopor durante los meses de invierno en el centro y sur de Chile probablemente por las
bajas temperaturas ambientales yo la baja disponibilidad de insectos durante el periacuteodo
invernal Tambieacuten presenta adaptaciones morfoloacutegicas y fisioloacutegicas (mantencioacuten de
caracteres primitivos en las extremidades posteriores) que le permiten una locomocioacuten
cuadruacutepeda siendo esta caracteriacutestica distintiva para esta especie Sus alas son angostas
y largas lo que representa una adaptacioacuten para vuelos directos de alta velocidad y baja
maniobrabilidad Estas caracteriacutesticas de vuelo le permiten desplazamientos migratorios
yo moverse desde las zonas de descanso hasta sus lugares de alimentacioacuten Vuela
grandes distancias durante su alimentacioacuten nocturna aunque permanece periacuteodos breves
de tiempo en vuelo El establecimiento de las poblaciones de T brasiliensis en haacutebitat
xeacutericos se posibilita por presentar adaptaciones de la estructura renal que le permiten
mayores concentraciones de orina conservando mejor el agua corporal Presentando
ademaacutes mayor tolerancia a la privacioacuten hiacutedrica reduciendo la peacuterdida de agua por
evaporacioacuten durante el descanso y vuelo al seleccionar lugares de reposo maacutes friacuteos y
huacutemedos (Gantz y Martiacutenez 2000)
21
C) AVES
a) Nothoprocta perdicaria (Perdiz)
httpwwwavesdechilecl0jpgn064jpg
Figura 7- Nothoprocta perdicaria
Biologiacutea y fisiologiacutea Ave de tamantildeo mediano (30 cm de largo 410 g de peso corporal)
corpulenta de color cafeacute grisaacuteceo con alas cortas y casi sin cola (Figura 7)
Distribucioacuten Desde el riacuteo Huasco a Llanquihue
Haacutebitat Matorrales y pastizales
Comportamiento Prefiere caminar a volar pasa gran parte del tiempo entre los
matorrales y pastizales Vuela soacutelo cuando se siente amenazada hacieacutendolo a distancias
cortas y baja altura mientras lanza gritos fuertes y repetidos Se alimenta de semillas
frutos secos e insectos Se reproduce en primavera construyendo un nido en el suelo
bajo arbustos espesos en los que pone ocho a diez huevos de color cafeacute oscuro brillante
El macho los incuba Los polluelos son autoacutefagos salen a diacuteas de nacidos del nido para
seguir a los padres y alimentarse por siacute solos Su estado de conservacioacuten es sin
problemas Esta ave es endeacutemica de Chile (Hoffmann y Lazo 2002)
22
b) Zenaida auriculata (Toacutertola)
httpwwwricardomollerjensencomdatamedia59328--Torcaza-Zenaida-auriculata-Venado-Tuerto-10-2008-2-bjpg
Figura 8- Zenaida auriculata
Biologiacutea y fisiologiacutea Paloma de tamantildeo mediano (26-27 cm de largo 150 g de peso)
de color gris con manchas negras (Figura 8)
Distribucioacuten Desde Arica a Tierra del Fuego Es muy abundante en Chile central
desde la costa hasta la cordillera
Haacutebitat Zona costera valles campos y bosques hasta unos 2000 msnm
Comportamiento Es frecuente en jardines y calles arboladas Generalmente se le
encuentra en parejas o bandadas pequentildeas El periacuteodo reproductivo coincide con el
inicio de la primavera hasta mediados de verano Durante estos meses lleva a cabo dos
y hasta tres posturas de dos huevos cada una Anida generalmente en arbustos o aacuterboles
bajos cercanos a una fuente de agua construyendo una base de palitos muy baacutesica Los
huevos son blancos lisos y de tamantildeo promedio de 29 x 22 mm A comienzo del
otontildeo cuando los pichones ya vuelan se pueden ver grandes bandadas familiares de
hasta 200 paacutejaros cruzando los campos de un lugar a otro en busca de su alimento
consistente principalmente en semillas que encuentran en el suelo Es un ave de vuelo
23
raacutepido con gran capacidad de maniobrabilidad y muy desconfiada Su estado de
conservacioacuten es sin problemas (Hoffmann y Lazo 2002)
24
3 HIPOacuteTESIS
Los paraacutemetros hematoloacutegicos (tamantildeo y concentracioacuten de gloacutebulos rojos) de
aves y mamiacuteferos cambiaraacuten de acuerdo a las exigencias energeacuteticas impuestas por su
modo de vida y lo haraacuten en conjunto con los paraacutemetros pulmonares
Seguacuten esto se puede predecir que
Las aves y mamiacuteferos voladores (de alta exigencia energeacutetica) deberiacutean tener
una mayor concentracioacuten de gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar y gloacutebulos rojos de
menor tamantildeo que aquellos no voladores (de baja exigencia energeacutetica) y esto se
asociaraacute a una mayor capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
5 OBJETIVO GENERAL
1 Estimar y comparar los paraacutemetros hematoloacutegicos en aves y mamiacuteferos de
distinto requerimiento energeacutetico
2 Relacionar los paraacutemetros hematoloacutegicos con paraacutemetros morfoloacutegicos
pulmonares asociados a la difusioacuten de oxiacutegeno
6 OBJETIVOS ESPECIacuteFICOS
1 Determinar el tamantildeo de los gloacutebulos rojos seguacuten longitud y diaacutemetro en las
distintas especies
2 Determinar el VGA (hematocrito) capilar pulmonar con el meacutetodo de conteo de
puntos en las distintas especies
3 Relacionar los hallazgos hematoloacutegicos con las caracteriacutesticas pulmonares de las
especies analizadas
25
7 MATERIAL Y MEacuteTODOS
71 Modelos animales
En este estudio se trabajoacute con cinco especies de mamiacuteferos
a) No voladores (3) Abrothrix andinus (masa corporal = 255 plusmn 19 g) Abrothrix
olivaceus (masa corporal = 263 plusmn 20 g) Phyllotis darwini (masa corporal = 7536 plusmn
496 g)
b) Voladores (2) Tadarida brasiliensis (masa corporal = 113 plusmn 05 g) y Myotis
chiloensis (masa corporal = 60 plusmn 010 g)
Y con dos especies de aves Zenaida auriculata (voladora) (masa corporal = 1411 plusmn
155 g) y Nothoprocta perdicaria (masa corporal = 39833 plusmn 1170 g) (de vuelo
ocasional)
Las aves y roedores utilizados en este estudio fueron capturados con trampas
Sherman o redes de niebla y transportados inmediatamente al laboratorio durante la
primavera y el verano Los murcieacutelagos fueron donados por el Instituto de Salud
Puacuteblica de Chile
72 Disentildeo experimental
Se capturaron 3 animales adultos de cada especie durante la misma eacutepoca del
antildeo Los animales se pesaron y luego fueron sacrificados mediante la exposicioacuten a una
caacutemara de 100 C02 o por una sobredosis de anesteacutesico por inyeccioacuten intraperitoneal
seguacuten las normas del Comiteacute de Eacutetica de la Facultad de Ciencias de la Universidad de
Chile La traacutequea cervical fue canulada y se realizoacute una incisioacuten caudal al xifoesternoacuten
puncionando cuidadosamente el diafragma a cada lado de la liacutenea media produciendo
un neumotoacuterax y colapso pulmonar Los pulmones fueron fijados in situ mediante una
perfusioacuten intratraqueal por gravedad con glutaraldehiacutedo al 23 en buffer fosfato pH
74 Cuando la solucioacuten fijadora rebasoacute el nivel de la traacutequea se realizoacute una ligadura
26
craneal a la caacutenula e inmediatamente despueacutes los pulmones fueron removidos y
sumergidos en fijador (glutaraldehiacutedo 23) a 4ordm C por un miacutenimo de dos horas
Para el estudio de microscopiacutea electroacutenica de transmisioacuten (MET) se realizaron
cortes de pulmoacuten de cada loacutebulo de los que se obtuvieron trozos pequentildeos de 1 a 2 mm
de espesor que fueron lavados por un miacutenimo de dos horas en una solucioacuten buffer a
4ordmC y fijados en tetroacutexido de osmio al 1 por 1 hora a 4ordmC Luego el tejido fue
deshidratado en alcohol de graduacioacuten creciente (comenzando al 30) previo a la
infiltracioacuten y embebimiento en epon construyendo cubos de 2 a 3 mm3 de los cuales se
obtuvieron cortes semifinos de 1microm tentildeidos con azul de toluidina al 1 De ellos se
obtuvieron cortes finos de 60-90 nm de grosor montados en grillas de 200 Mesh y
contrastados con citrato de plomo Los cortes semifinos se fotografiaron a traveacutes de
microscopio oacuteptico y los cortes finos se fotografiaron a traveacutes de MET a distintas
magnificaciones con el fin de observar adecuadamente las estructuras
La estimacioacuten del hematocrito del capilar pulmonar se hizo mediante el sistema
de conteo de puntos considerando la foacutermula propuesta por Weibel (19701971) en las
imaacutegenes que mostraban los capilares pulmonares como Hto = pe(pe + pl) donde pe y
pl son el nuacutemero de puntos de una grilla donde intersectan los eritrocitos y el plasma
respectivamente Asimismo el diaacutemetro (De) y la longitud del eje transversal de los
eritrocitos (Te) se midioacute utilizando un software de medidas morfomeacutetricas (Scion
Imagetrade) Para los efectos praacutecticos el diaacutemetro se definioacute como la longitud del eje
mayor siguiendo la curvatura de la ceacutelula y el eje transversal trazado
perpendicularmente al punto medio del diaacutemetro (Figura 9)
27
Figura 9- Capilar pulmonar y gloacutebulos rojos (A) el murcieacutelago Tadarida brasiliensis
(7000X) y (B) la perdiz Nothoprocta perdicaria (1500X)
28
73 Anaacutelisis
Los datos de Hematocrito y tamantildeo de los gloacutebulos rojos de mamiacuteferos y aves
fueron analizados mediante pruebas de Kruskall-Wallis y Wilcoxon-Mann-Whitney
respectivamente La distribucioacuten de frecuencias de los valores de hematocrito (es decir
nuacutemero de capilares con un hematocrito particular) entre las especies estudiadas se
comparoacute con una prueba de χ 2 para ambos taxones
Para explorar las posibles relaciones entre paraacutemetros pulmonares y
hematoloacutegicos los datos presentes de diaacutemetro de gloacutebulos rojos y los datos publicados
de densidad de superficie respiratoria y grosor de la barrera alveacuteolo-capilar de los
mismos individuos de cada especie (Canals et al 2005b Figueroa et al 2007) fueron
analizados por medio de anaacutelisis de cluster y anaacutelisis de componentes principales
basado en valores estandarizados para cada taxoacuten (aves y mamiacuteferos) La relacioacuten entre
el tamantildeo de los gloacutebulos rojos y la capacidad de difusioacuten masa-especiacutefica de oxiacutegeno
de la barrera aire-sangre (DLO2Mb) se estudioacute con anaacutelisis de correlacioacuten y regresioacuten
29
8 RESULTADOS
No se encontraron diferencias estadiacutesticas en el hematocrito capilar pulmonar
(χ2
4 = 667 P = 0155 y Z = 0567 P =0564 en Kruskall-Wallis y en las pruebas de
Wilcoxon en mamiacuteferos y aves respectivamente) (Tabla 1) Sin embargo en las aves
se encontroacute una distribucioacuten maacutes simeacutetrica que en mamiacuteferos (χ 2
20 = 4105 P = 00037
Figura 10) Si bien los mamiacuteferos tienen una asimetriacutea negativa en la frecuencia de la
distribucioacuten capilar de hematocrito (-047 en promedio) las aves no mostraron asimetriacutea
(00032) En ambos grupos taxonoacutemicos las distribuciones de frecuencia en las
especies fueron marginalmente diferentes (χ 2
12 = 2071 P = 006 y χ
2 4 = 851 P = 007
en mamiacuteferos y aves respectivamente) aunque esto no tuvo una clara relacioacuten
taxonoacutemica Considerando el segmento de capilar individual como unidad de estudio
el rango de hematocrito capilar pulmonar osciloacute entre 0 y 99 en los mamiacuteferos y entre
0 y 89 en las aves
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
13
a) Abrothrix andinus (Laucha Andina)
httpwwwfotonaturalezacldatamedia2raton-andinojpg
Figura 2- Abrothrix andinus
Biologiacutea y fisiologiacutea Es un roedor de pequentildeo tamantildeo (Figura 2) En condiciones de
exposicioacuten al friacuteo y con baja calidad de alimento ocurren cambios raacutepidos en la
morfologiacutea de su tracto digestivo En su ambiente natural aumenta tanto su metabolismo
energeacutetico peso independiente como el tamantildeo de sus caacutemaras digestivas en fase con
los meses de invierno posiblemente por un mecanismo compensatorio de alta
plasticidad que impide un desbalance de materia y energiacutea De esta forma el alto costo
metaboacutelico bajo condiciones invernales se compensariacutea con el alto consumo de
alimento asociado al gran desarrollo de las caacutemaras digestivas a los altos
requerimientos de energiacutea yo a la baja calidad de la dieta Asiacute durante el invierno
presenta una significativa disminucioacuten de la masa corporal (Muntildeoz-Pedreros 2000)
Distribucioacuten Se distribuye desde la IV Regioacuten hasta la Regioacuten Metropolitana
Haacutebitat Zonas andinas arenosas o rocosas con vegetacioacuten baja alta altitud entre los
3500 y 4600 msnm es un visitante ocasional del matorral escleroacutefilo del centro de
Chile (Canals et al 2005b)
14
b) Abrothrix olivaceus (Laucha Olivaacutecea)
httpwwwfotonaturalezacldatamedia2IMG_0162_2jpg
Figura 3 Abrothrix olivaceus
Biologiacutea y fisiologiacutea Pequentildeo roedor su cola es maacutes pequentildea que su cuerpo tiene
orejas pequentildeas y ojos medianos su pelaje es fino de color grisaacuteceo pesa 303g plusmn 30g
(Figura 3)
Distribucioacuten Se encuentra en el norte y centro de Chile desde Tarapacaacute (I Regioacuten) a
Tierra del Fuego (XII Regioacuten)
Haacutebitat Praderas montes bosques y aacutereas pedrosas desde 2500 msnm (Canals et al
2005b)
Comportamiento Es omniacutevoro Se alimenta de frutos que caen de los aacuterboles (Peumo
Belloto) insectos u otros invertebrados Invade las construcciones humanas rurales
atacando las siembras de granos y sus depoacutesitos Se mimetiza con el ambiente cuando se
siente perseguido entre sus reacciones de defensa destacan reflejos automaacuteticos de
muerte simulada (inmovilizacioacuten) Su mayor actividad diurna es en verano (45)
disminuyendo en otontildeo y hacieacutendose miacutenima en invierno (27) Prefiere cuevas
subterraacuteneas aacutereas protegidas o bajo grandes rocas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
15
c) Phyllotis darwini (Lauchoacuten Orejudo de Darwin)
httpwwwecuadorcienciaorgimageszoologiaphyllotis-darwini2jpg
Figura 4- Phyllotis darwini
Biologiacutea y fisiologiacutea Roedor robusto con cola larga ojos y pabellones auriculares
grandes (maacutes de 20 mm) Molares bajos El pelaje es largo y sedoso con un claro
dominio de los pigmentos de color cafeacute El dorso es de tonalidad bruna con importancia
variable de las eumelaninas negras seguacuten edad y subespecie En general los juveniles
son grisaacuteceos y los adultos cafeacute-ocres El pecho y abdomen son muy claros
amarillentos u ocraacuteceos En el matorral escleroacutefilo de Santiago los adultos pesan 615 plusmn
31g (Figura 4)
Distribucioacuten Peruacute Bolivia y Argentina En Chile desde Tarapacaacute (I Regioacuten) hasta
Malleco (IX Regioacuten) desde el nivel del mar hasta 4800 m de altitud
Haacutebitat Vive siempre en zonas con vegetacioacuten baja
Comportamiento Es de gran actividad nocturna por su capacidad de correr trepar a
las ramas y desplazarse en un amplio radio de accioacuten Su tracto intestinal estaacute adaptado
para una gran variedad de alimentos De gran actividad y extenso radio de accioacuten Es un
animal de gran vivacidad y velocidad de reaccioacuten Busca la proteccioacuten de piedras y
rocas Posee estrategias termorreguladoras conductuales condicionadas por su pequentildeo
16
tamantildeo (alto gasto de energiacutea peso-especiacutefico) haacutebitat climaacuteticamente variable
condicioacuten de especie no migratoria buena oferta alimentaria que permite la coexistencia
intraespeciacutefica Estas estrategias conductuales le impulsan a agruparse y construir nidos
en condiciones de baja temperatura Por el contrario no se agrega ni ocupa nidos a
temperaturas altas Construye un nido esfeacuterico de fibras vegetales en una rendija rocosa
que le sirve ademaacutes de refugio para los adultos Suele ocupar galeriacuteas abandonadas de
Cururo (Spalacopus cyanus) y Degu (Octodon degus)
El periacuteodo reproductivo se presenta entre agosto y febrero en Fray Jorge y entre
septiembre y marzo en Concepcioacuten El tamantildeo de camada fluctuacutea entre cuatro y ocho
criacuteas En el matorral escleroacutefilo se establece una densidad promedio de 207 indhaacute
donde es el micromamiacutefero maacutes abundante Es una especie esencialmente herbiacutevora
pero en primavera consume una pequentildea porcioacuten de insectos la que incrementa en
verano Fuertemente depredado aparecen sus restos en forma muy frecuente en
regurgitados de aves rapaces nocturnas (Lechuza Comuacuten Tyto alba y Pequeacuten Athene
cunicularia) y en heces de Zorros (Pseudolapex spp) Tambieacuten es consumido por el
Quique (Galictis cuja) Es parasitado por el oxiurido Syphacia phyllotios Su eacutexito en
haacutebitat xeacutericos pareciera explicarse no soacutelo por adaptaciones etoloacutegicas y ecoloacutegicas
sino que tambieacuten por especializaciones fisioloacutegicas eficientes en la conservacioacuten de
agua corporal (evaporacioacuten pulmocutaacutenea 234 mg H2Ogh) Posee una capacidad de
concentracioacuten renal que implica un alto grado de especializacioacuten fisioloacutegica de la viacutea
renal (concentracioacuten urinaria miacutenima 850 mOsmkg) Su estado de conservacioacuten es sin
problemas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
Subespecies Existen unas ocho subespecies cuatro de ellas en Chile Phyllotis darwini
rupestris Phyllotis darwini darwini Phyllotis darwini boedeckeri y Phyllotis darwini
fulvescens P d rupestris se distribuyen en el sur de Peruacute suroeste de Bolivia oeste de
17
Argentina en Chile entre la Primera Regioacuten y las provincias de El Loa y Antofagasta (II
Regioacuten) P d darwini desde la Provincia de Choapa (IV Regioacuten) hasta la Regioacuten
Metropolitana P d boedeckeri ha sido capturado en las provincias de Cauquenes (VII
Regioacuten) y Ntildeuble (VIII Regioacuten) P d fulvescens en la provincia de Malleco (IX Regioacuten)
(Mann 1978)
B) QUIROacutePTEROS
El nombre Chiroptera significa literalmente manos aladas Uacutenicos mamiacuteferos
que tienen la capacidad de volar y ademaacutes desenvolverse sin ninguacuten problema en la
oscuridad gracias a un sistema de radar que se los permite Son los conocidos
murcieacutelagos que en Chile son pequentildeos y se alimentan de insectos o sangre
a) Myotis chiloensis (Murcieacutelago Oreja de Ratoacuten)
http3bpblogspotcom_ymTzcYSL6BwR2Fa-0HkLyIAAAAAAAAAA4pqCk4kg6nggs1600myotis+chiloensisjpg
Figura 5- Myotis chiloensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la familia Vespertilionidae Es un murcieacutelago
pequentildeo endeacutemico de Chile aproximadamente de 9 cm de largo y 6 g de peso corporal
(Mann 1978 Gantz y Martiacutenez 2000) Entre las caracteriacutesticas craneanas cobran
especial importancia diagnoacutestica los 38 dientes cuyo nuacutemero es el maacuteximo que aparece
en los murcieacutelagos En el sedoso pelaje de este pequentildeo murcieacutelago chileno
predominan pigmentos brunos y ocres del grupo de las feomelanina El color de los
especiacutemenes variacutea entre liacutemites muy amplios de acuerdo con las condiciones
18
ambientales de su aacuterea de vida Su cola larga se encuentra incluida totalmente en el
uropatagio (Figura 5)
Distribucioacuten Myotis chiloensis se distribuye a lo largo de todo Chile continental desde
la frontera con el Peruacute hasta el estrecho de Magallanes (Mann 1978) Endeacutemico de
nuestro paiacutes M ch atacamensis se distribuye desde el sur del Peruacute y norte de Chile
hasta la IV Regioacuten M ch chiloensis desde la IV hasta la XII Regioacuten
Haacutebitat Se encuentra en vegetacioacuten cercana a cursos de agua en zonas aacuteridas (M
chiloensis atacamensis) y semiaacuteridas o en matorrales sabanas y bosques huacutemedos
preferentemente en zonas costeras del sur de Chile (M chiloensis chiloensis) Se supone
que es bastante abundante en Tierra del Fuego pero sus haacutebitos nocturnos y su
presencia en el bosque hacen que no haya un gran volumen de informacioacuten acerca de
esta especie
Comportamiento Su actividad diaria se traduce en un periacuteodo de alimentacioacuten y vuelo
de tres horas y otro de permanencia en su refugio de aproximadamente 21 horas
Durante el diacutea se refugia en las fisuras de la corteza de los aacuterboles techos de
construcciones y cuevas rocosas en la zona costera del aacuterea septentrional de su
distribucioacuten Debido a su reducido tamantildeo corporal y una tasa metaboacutelica maacutes baja que
la liacutenea de la endotermia caeriacutea en sopor diariamente Posee superficies alares cortas y
anchas (baja carga alar) lo que se traduce en un vuelo lento y de alta maniobrabilidad
Esto facilita la captura de sus presas en vuelo La dieta es exclusivamente insectiacutevora
depredando en el sur de Chile preferentemente sobre diacutepteros del grupo Nematocera
Paren una sola criacutea (caracteriacutestica propia del geacutenero)
Subespecies Chile posee dos subespecies M ch atacamensis actualmente reconocida
como especie plena y M ch chiloensis M ch chiloensis es clasificada como de Menor
19
Riesgo casi amenazado es decir se aproxima a ser Vulnerable M ch atacamensis es
clasificada como Vulnerable (Gantz y Martiacutenez 2000)
b) Tadarida brasiliensis (Murcieacutelago Coludo)
httpwwwificcclwebfm_send58
Figura 6- Tadarida brasiliensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la Familia Molossidae es un microquiroacuteptero
neotropical de tamantildeo grande con un tamantildeo de 105 mm y un peso promedio de 138 g
Tiene como caracteriacutestica el extremo de su cola liberado de la membrana uropatagial
de ahiacute el nombre de murcieacutelago de ldquocola librerdquo El pelaje es corto y sedoso de un color
general cafeacute oscuro grisaacuteceo La longitud total de este murcieacutelago puede llegar a 95 mm
donde la cola mide hasta 36 mm (Figura 6)
Distribucioacuten Se distribuye en la regioacuten neotropical estaacute presente en Centro Ameacuterica
(de Costa Rica al sur) y Sudameacuterica hasta Chile y Argentina En Chile se distribuye
desde Arica hasta Valdivia
Haacutebitat Se caracteriza por estar fuertemente relacionado con el hombre usualmente
coloniza edificios urbanos (Canals et al 2005b Gantz y Martiacutenez 2000 Mann 1978)
vive en los tejados y piezas abandonadas tambieacuten en aacuterboles huecos y cuevas desde la
20
costa hasta los 1000 msnm en la Cordillera de los Andes T brasiliensis ha sido
reportado volando sobre los 3000 msnm durante migracioacuten (Canals et al 2005b)
Comportamiento Mamiacutefero de haacutebitos notablemente gregarios es frecuente en
ciudades y poblados Es un murcieacutelago social que se caracteriza por formar grandes
colonias que pueden llegar a 154000 individuos en una caverna en Colorado Estados
Unidos Son principalmente insectiacutevoros aunque en cautiverio pueden adquirir haacutebitos
frugiacutevoros Su dieta consiste en pequentildeas polillas y escarabajos los que atrapa al vuelo
en aacutereas abiertas Las hembras dan a luz una criacutea entre agosto y noviembre Cae en
sopor durante los meses de invierno en el centro y sur de Chile probablemente por las
bajas temperaturas ambientales yo la baja disponibilidad de insectos durante el periacuteodo
invernal Tambieacuten presenta adaptaciones morfoloacutegicas y fisioloacutegicas (mantencioacuten de
caracteres primitivos en las extremidades posteriores) que le permiten una locomocioacuten
cuadruacutepeda siendo esta caracteriacutestica distintiva para esta especie Sus alas son angostas
y largas lo que representa una adaptacioacuten para vuelos directos de alta velocidad y baja
maniobrabilidad Estas caracteriacutesticas de vuelo le permiten desplazamientos migratorios
yo moverse desde las zonas de descanso hasta sus lugares de alimentacioacuten Vuela
grandes distancias durante su alimentacioacuten nocturna aunque permanece periacuteodos breves
de tiempo en vuelo El establecimiento de las poblaciones de T brasiliensis en haacutebitat
xeacutericos se posibilita por presentar adaptaciones de la estructura renal que le permiten
mayores concentraciones de orina conservando mejor el agua corporal Presentando
ademaacutes mayor tolerancia a la privacioacuten hiacutedrica reduciendo la peacuterdida de agua por
evaporacioacuten durante el descanso y vuelo al seleccionar lugares de reposo maacutes friacuteos y
huacutemedos (Gantz y Martiacutenez 2000)
21
C) AVES
a) Nothoprocta perdicaria (Perdiz)
httpwwwavesdechilecl0jpgn064jpg
Figura 7- Nothoprocta perdicaria
Biologiacutea y fisiologiacutea Ave de tamantildeo mediano (30 cm de largo 410 g de peso corporal)
corpulenta de color cafeacute grisaacuteceo con alas cortas y casi sin cola (Figura 7)
Distribucioacuten Desde el riacuteo Huasco a Llanquihue
Haacutebitat Matorrales y pastizales
Comportamiento Prefiere caminar a volar pasa gran parte del tiempo entre los
matorrales y pastizales Vuela soacutelo cuando se siente amenazada hacieacutendolo a distancias
cortas y baja altura mientras lanza gritos fuertes y repetidos Se alimenta de semillas
frutos secos e insectos Se reproduce en primavera construyendo un nido en el suelo
bajo arbustos espesos en los que pone ocho a diez huevos de color cafeacute oscuro brillante
El macho los incuba Los polluelos son autoacutefagos salen a diacuteas de nacidos del nido para
seguir a los padres y alimentarse por siacute solos Su estado de conservacioacuten es sin
problemas Esta ave es endeacutemica de Chile (Hoffmann y Lazo 2002)
22
b) Zenaida auriculata (Toacutertola)
httpwwwricardomollerjensencomdatamedia59328--Torcaza-Zenaida-auriculata-Venado-Tuerto-10-2008-2-bjpg
Figura 8- Zenaida auriculata
Biologiacutea y fisiologiacutea Paloma de tamantildeo mediano (26-27 cm de largo 150 g de peso)
de color gris con manchas negras (Figura 8)
Distribucioacuten Desde Arica a Tierra del Fuego Es muy abundante en Chile central
desde la costa hasta la cordillera
Haacutebitat Zona costera valles campos y bosques hasta unos 2000 msnm
Comportamiento Es frecuente en jardines y calles arboladas Generalmente se le
encuentra en parejas o bandadas pequentildeas El periacuteodo reproductivo coincide con el
inicio de la primavera hasta mediados de verano Durante estos meses lleva a cabo dos
y hasta tres posturas de dos huevos cada una Anida generalmente en arbustos o aacuterboles
bajos cercanos a una fuente de agua construyendo una base de palitos muy baacutesica Los
huevos son blancos lisos y de tamantildeo promedio de 29 x 22 mm A comienzo del
otontildeo cuando los pichones ya vuelan se pueden ver grandes bandadas familiares de
hasta 200 paacutejaros cruzando los campos de un lugar a otro en busca de su alimento
consistente principalmente en semillas que encuentran en el suelo Es un ave de vuelo
23
raacutepido con gran capacidad de maniobrabilidad y muy desconfiada Su estado de
conservacioacuten es sin problemas (Hoffmann y Lazo 2002)
24
3 HIPOacuteTESIS
Los paraacutemetros hematoloacutegicos (tamantildeo y concentracioacuten de gloacutebulos rojos) de
aves y mamiacuteferos cambiaraacuten de acuerdo a las exigencias energeacuteticas impuestas por su
modo de vida y lo haraacuten en conjunto con los paraacutemetros pulmonares
Seguacuten esto se puede predecir que
Las aves y mamiacuteferos voladores (de alta exigencia energeacutetica) deberiacutean tener
una mayor concentracioacuten de gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar y gloacutebulos rojos de
menor tamantildeo que aquellos no voladores (de baja exigencia energeacutetica) y esto se
asociaraacute a una mayor capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
5 OBJETIVO GENERAL
1 Estimar y comparar los paraacutemetros hematoloacutegicos en aves y mamiacuteferos de
distinto requerimiento energeacutetico
2 Relacionar los paraacutemetros hematoloacutegicos con paraacutemetros morfoloacutegicos
pulmonares asociados a la difusioacuten de oxiacutegeno
6 OBJETIVOS ESPECIacuteFICOS
1 Determinar el tamantildeo de los gloacutebulos rojos seguacuten longitud y diaacutemetro en las
distintas especies
2 Determinar el VGA (hematocrito) capilar pulmonar con el meacutetodo de conteo de
puntos en las distintas especies
3 Relacionar los hallazgos hematoloacutegicos con las caracteriacutesticas pulmonares de las
especies analizadas
25
7 MATERIAL Y MEacuteTODOS
71 Modelos animales
En este estudio se trabajoacute con cinco especies de mamiacuteferos
a) No voladores (3) Abrothrix andinus (masa corporal = 255 plusmn 19 g) Abrothrix
olivaceus (masa corporal = 263 plusmn 20 g) Phyllotis darwini (masa corporal = 7536 plusmn
496 g)
b) Voladores (2) Tadarida brasiliensis (masa corporal = 113 plusmn 05 g) y Myotis
chiloensis (masa corporal = 60 plusmn 010 g)
Y con dos especies de aves Zenaida auriculata (voladora) (masa corporal = 1411 plusmn
155 g) y Nothoprocta perdicaria (masa corporal = 39833 plusmn 1170 g) (de vuelo
ocasional)
Las aves y roedores utilizados en este estudio fueron capturados con trampas
Sherman o redes de niebla y transportados inmediatamente al laboratorio durante la
primavera y el verano Los murcieacutelagos fueron donados por el Instituto de Salud
Puacuteblica de Chile
72 Disentildeo experimental
Se capturaron 3 animales adultos de cada especie durante la misma eacutepoca del
antildeo Los animales se pesaron y luego fueron sacrificados mediante la exposicioacuten a una
caacutemara de 100 C02 o por una sobredosis de anesteacutesico por inyeccioacuten intraperitoneal
seguacuten las normas del Comiteacute de Eacutetica de la Facultad de Ciencias de la Universidad de
Chile La traacutequea cervical fue canulada y se realizoacute una incisioacuten caudal al xifoesternoacuten
puncionando cuidadosamente el diafragma a cada lado de la liacutenea media produciendo
un neumotoacuterax y colapso pulmonar Los pulmones fueron fijados in situ mediante una
perfusioacuten intratraqueal por gravedad con glutaraldehiacutedo al 23 en buffer fosfato pH
74 Cuando la solucioacuten fijadora rebasoacute el nivel de la traacutequea se realizoacute una ligadura
26
craneal a la caacutenula e inmediatamente despueacutes los pulmones fueron removidos y
sumergidos en fijador (glutaraldehiacutedo 23) a 4ordm C por un miacutenimo de dos horas
Para el estudio de microscopiacutea electroacutenica de transmisioacuten (MET) se realizaron
cortes de pulmoacuten de cada loacutebulo de los que se obtuvieron trozos pequentildeos de 1 a 2 mm
de espesor que fueron lavados por un miacutenimo de dos horas en una solucioacuten buffer a
4ordmC y fijados en tetroacutexido de osmio al 1 por 1 hora a 4ordmC Luego el tejido fue
deshidratado en alcohol de graduacioacuten creciente (comenzando al 30) previo a la
infiltracioacuten y embebimiento en epon construyendo cubos de 2 a 3 mm3 de los cuales se
obtuvieron cortes semifinos de 1microm tentildeidos con azul de toluidina al 1 De ellos se
obtuvieron cortes finos de 60-90 nm de grosor montados en grillas de 200 Mesh y
contrastados con citrato de plomo Los cortes semifinos se fotografiaron a traveacutes de
microscopio oacuteptico y los cortes finos se fotografiaron a traveacutes de MET a distintas
magnificaciones con el fin de observar adecuadamente las estructuras
La estimacioacuten del hematocrito del capilar pulmonar se hizo mediante el sistema
de conteo de puntos considerando la foacutermula propuesta por Weibel (19701971) en las
imaacutegenes que mostraban los capilares pulmonares como Hto = pe(pe + pl) donde pe y
pl son el nuacutemero de puntos de una grilla donde intersectan los eritrocitos y el plasma
respectivamente Asimismo el diaacutemetro (De) y la longitud del eje transversal de los
eritrocitos (Te) se midioacute utilizando un software de medidas morfomeacutetricas (Scion
Imagetrade) Para los efectos praacutecticos el diaacutemetro se definioacute como la longitud del eje
mayor siguiendo la curvatura de la ceacutelula y el eje transversal trazado
perpendicularmente al punto medio del diaacutemetro (Figura 9)
27
Figura 9- Capilar pulmonar y gloacutebulos rojos (A) el murcieacutelago Tadarida brasiliensis
(7000X) y (B) la perdiz Nothoprocta perdicaria (1500X)
28
73 Anaacutelisis
Los datos de Hematocrito y tamantildeo de los gloacutebulos rojos de mamiacuteferos y aves
fueron analizados mediante pruebas de Kruskall-Wallis y Wilcoxon-Mann-Whitney
respectivamente La distribucioacuten de frecuencias de los valores de hematocrito (es decir
nuacutemero de capilares con un hematocrito particular) entre las especies estudiadas se
comparoacute con una prueba de χ 2 para ambos taxones
Para explorar las posibles relaciones entre paraacutemetros pulmonares y
hematoloacutegicos los datos presentes de diaacutemetro de gloacutebulos rojos y los datos publicados
de densidad de superficie respiratoria y grosor de la barrera alveacuteolo-capilar de los
mismos individuos de cada especie (Canals et al 2005b Figueroa et al 2007) fueron
analizados por medio de anaacutelisis de cluster y anaacutelisis de componentes principales
basado en valores estandarizados para cada taxoacuten (aves y mamiacuteferos) La relacioacuten entre
el tamantildeo de los gloacutebulos rojos y la capacidad de difusioacuten masa-especiacutefica de oxiacutegeno
de la barrera aire-sangre (DLO2Mb) se estudioacute con anaacutelisis de correlacioacuten y regresioacuten
29
8 RESULTADOS
No se encontraron diferencias estadiacutesticas en el hematocrito capilar pulmonar
(χ2
4 = 667 P = 0155 y Z = 0567 P =0564 en Kruskall-Wallis y en las pruebas de
Wilcoxon en mamiacuteferos y aves respectivamente) (Tabla 1) Sin embargo en las aves
se encontroacute una distribucioacuten maacutes simeacutetrica que en mamiacuteferos (χ 2
20 = 4105 P = 00037
Figura 10) Si bien los mamiacuteferos tienen una asimetriacutea negativa en la frecuencia de la
distribucioacuten capilar de hematocrito (-047 en promedio) las aves no mostraron asimetriacutea
(00032) En ambos grupos taxonoacutemicos las distribuciones de frecuencia en las
especies fueron marginalmente diferentes (χ 2
12 = 2071 P = 006 y χ
2 4 = 851 P = 007
en mamiacuteferos y aves respectivamente) aunque esto no tuvo una clara relacioacuten
taxonoacutemica Considerando el segmento de capilar individual como unidad de estudio
el rango de hematocrito capilar pulmonar osciloacute entre 0 y 99 en los mamiacuteferos y entre
0 y 89 en las aves
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
14
b) Abrothrix olivaceus (Laucha Olivaacutecea)
httpwwwfotonaturalezacldatamedia2IMG_0162_2jpg
Figura 3 Abrothrix olivaceus
Biologiacutea y fisiologiacutea Pequentildeo roedor su cola es maacutes pequentildea que su cuerpo tiene
orejas pequentildeas y ojos medianos su pelaje es fino de color grisaacuteceo pesa 303g plusmn 30g
(Figura 3)
Distribucioacuten Se encuentra en el norte y centro de Chile desde Tarapacaacute (I Regioacuten) a
Tierra del Fuego (XII Regioacuten)
Haacutebitat Praderas montes bosques y aacutereas pedrosas desde 2500 msnm (Canals et al
2005b)
Comportamiento Es omniacutevoro Se alimenta de frutos que caen de los aacuterboles (Peumo
Belloto) insectos u otros invertebrados Invade las construcciones humanas rurales
atacando las siembras de granos y sus depoacutesitos Se mimetiza con el ambiente cuando se
siente perseguido entre sus reacciones de defensa destacan reflejos automaacuteticos de
muerte simulada (inmovilizacioacuten) Su mayor actividad diurna es en verano (45)
disminuyendo en otontildeo y hacieacutendose miacutenima en invierno (27) Prefiere cuevas
subterraacuteneas aacutereas protegidas o bajo grandes rocas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
15
c) Phyllotis darwini (Lauchoacuten Orejudo de Darwin)
httpwwwecuadorcienciaorgimageszoologiaphyllotis-darwini2jpg
Figura 4- Phyllotis darwini
Biologiacutea y fisiologiacutea Roedor robusto con cola larga ojos y pabellones auriculares
grandes (maacutes de 20 mm) Molares bajos El pelaje es largo y sedoso con un claro
dominio de los pigmentos de color cafeacute El dorso es de tonalidad bruna con importancia
variable de las eumelaninas negras seguacuten edad y subespecie En general los juveniles
son grisaacuteceos y los adultos cafeacute-ocres El pecho y abdomen son muy claros
amarillentos u ocraacuteceos En el matorral escleroacutefilo de Santiago los adultos pesan 615 plusmn
31g (Figura 4)
Distribucioacuten Peruacute Bolivia y Argentina En Chile desde Tarapacaacute (I Regioacuten) hasta
Malleco (IX Regioacuten) desde el nivel del mar hasta 4800 m de altitud
Haacutebitat Vive siempre en zonas con vegetacioacuten baja
Comportamiento Es de gran actividad nocturna por su capacidad de correr trepar a
las ramas y desplazarse en un amplio radio de accioacuten Su tracto intestinal estaacute adaptado
para una gran variedad de alimentos De gran actividad y extenso radio de accioacuten Es un
animal de gran vivacidad y velocidad de reaccioacuten Busca la proteccioacuten de piedras y
rocas Posee estrategias termorreguladoras conductuales condicionadas por su pequentildeo
16
tamantildeo (alto gasto de energiacutea peso-especiacutefico) haacutebitat climaacuteticamente variable
condicioacuten de especie no migratoria buena oferta alimentaria que permite la coexistencia
intraespeciacutefica Estas estrategias conductuales le impulsan a agruparse y construir nidos
en condiciones de baja temperatura Por el contrario no se agrega ni ocupa nidos a
temperaturas altas Construye un nido esfeacuterico de fibras vegetales en una rendija rocosa
que le sirve ademaacutes de refugio para los adultos Suele ocupar galeriacuteas abandonadas de
Cururo (Spalacopus cyanus) y Degu (Octodon degus)
El periacuteodo reproductivo se presenta entre agosto y febrero en Fray Jorge y entre
septiembre y marzo en Concepcioacuten El tamantildeo de camada fluctuacutea entre cuatro y ocho
criacuteas En el matorral escleroacutefilo se establece una densidad promedio de 207 indhaacute
donde es el micromamiacutefero maacutes abundante Es una especie esencialmente herbiacutevora
pero en primavera consume una pequentildea porcioacuten de insectos la que incrementa en
verano Fuertemente depredado aparecen sus restos en forma muy frecuente en
regurgitados de aves rapaces nocturnas (Lechuza Comuacuten Tyto alba y Pequeacuten Athene
cunicularia) y en heces de Zorros (Pseudolapex spp) Tambieacuten es consumido por el
Quique (Galictis cuja) Es parasitado por el oxiurido Syphacia phyllotios Su eacutexito en
haacutebitat xeacutericos pareciera explicarse no soacutelo por adaptaciones etoloacutegicas y ecoloacutegicas
sino que tambieacuten por especializaciones fisioloacutegicas eficientes en la conservacioacuten de
agua corporal (evaporacioacuten pulmocutaacutenea 234 mg H2Ogh) Posee una capacidad de
concentracioacuten renal que implica un alto grado de especializacioacuten fisioloacutegica de la viacutea
renal (concentracioacuten urinaria miacutenima 850 mOsmkg) Su estado de conservacioacuten es sin
problemas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
Subespecies Existen unas ocho subespecies cuatro de ellas en Chile Phyllotis darwini
rupestris Phyllotis darwini darwini Phyllotis darwini boedeckeri y Phyllotis darwini
fulvescens P d rupestris se distribuyen en el sur de Peruacute suroeste de Bolivia oeste de
17
Argentina en Chile entre la Primera Regioacuten y las provincias de El Loa y Antofagasta (II
Regioacuten) P d darwini desde la Provincia de Choapa (IV Regioacuten) hasta la Regioacuten
Metropolitana P d boedeckeri ha sido capturado en las provincias de Cauquenes (VII
Regioacuten) y Ntildeuble (VIII Regioacuten) P d fulvescens en la provincia de Malleco (IX Regioacuten)
(Mann 1978)
B) QUIROacutePTEROS
El nombre Chiroptera significa literalmente manos aladas Uacutenicos mamiacuteferos
que tienen la capacidad de volar y ademaacutes desenvolverse sin ninguacuten problema en la
oscuridad gracias a un sistema de radar que se los permite Son los conocidos
murcieacutelagos que en Chile son pequentildeos y se alimentan de insectos o sangre
a) Myotis chiloensis (Murcieacutelago Oreja de Ratoacuten)
http3bpblogspotcom_ymTzcYSL6BwR2Fa-0HkLyIAAAAAAAAAA4pqCk4kg6nggs1600myotis+chiloensisjpg
Figura 5- Myotis chiloensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la familia Vespertilionidae Es un murcieacutelago
pequentildeo endeacutemico de Chile aproximadamente de 9 cm de largo y 6 g de peso corporal
(Mann 1978 Gantz y Martiacutenez 2000) Entre las caracteriacutesticas craneanas cobran
especial importancia diagnoacutestica los 38 dientes cuyo nuacutemero es el maacuteximo que aparece
en los murcieacutelagos En el sedoso pelaje de este pequentildeo murcieacutelago chileno
predominan pigmentos brunos y ocres del grupo de las feomelanina El color de los
especiacutemenes variacutea entre liacutemites muy amplios de acuerdo con las condiciones
18
ambientales de su aacuterea de vida Su cola larga se encuentra incluida totalmente en el
uropatagio (Figura 5)
Distribucioacuten Myotis chiloensis se distribuye a lo largo de todo Chile continental desde
la frontera con el Peruacute hasta el estrecho de Magallanes (Mann 1978) Endeacutemico de
nuestro paiacutes M ch atacamensis se distribuye desde el sur del Peruacute y norte de Chile
hasta la IV Regioacuten M ch chiloensis desde la IV hasta la XII Regioacuten
Haacutebitat Se encuentra en vegetacioacuten cercana a cursos de agua en zonas aacuteridas (M
chiloensis atacamensis) y semiaacuteridas o en matorrales sabanas y bosques huacutemedos
preferentemente en zonas costeras del sur de Chile (M chiloensis chiloensis) Se supone
que es bastante abundante en Tierra del Fuego pero sus haacutebitos nocturnos y su
presencia en el bosque hacen que no haya un gran volumen de informacioacuten acerca de
esta especie
Comportamiento Su actividad diaria se traduce en un periacuteodo de alimentacioacuten y vuelo
de tres horas y otro de permanencia en su refugio de aproximadamente 21 horas
Durante el diacutea se refugia en las fisuras de la corteza de los aacuterboles techos de
construcciones y cuevas rocosas en la zona costera del aacuterea septentrional de su
distribucioacuten Debido a su reducido tamantildeo corporal y una tasa metaboacutelica maacutes baja que
la liacutenea de la endotermia caeriacutea en sopor diariamente Posee superficies alares cortas y
anchas (baja carga alar) lo que se traduce en un vuelo lento y de alta maniobrabilidad
Esto facilita la captura de sus presas en vuelo La dieta es exclusivamente insectiacutevora
depredando en el sur de Chile preferentemente sobre diacutepteros del grupo Nematocera
Paren una sola criacutea (caracteriacutestica propia del geacutenero)
Subespecies Chile posee dos subespecies M ch atacamensis actualmente reconocida
como especie plena y M ch chiloensis M ch chiloensis es clasificada como de Menor
19
Riesgo casi amenazado es decir se aproxima a ser Vulnerable M ch atacamensis es
clasificada como Vulnerable (Gantz y Martiacutenez 2000)
b) Tadarida brasiliensis (Murcieacutelago Coludo)
httpwwwificcclwebfm_send58
Figura 6- Tadarida brasiliensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la Familia Molossidae es un microquiroacuteptero
neotropical de tamantildeo grande con un tamantildeo de 105 mm y un peso promedio de 138 g
Tiene como caracteriacutestica el extremo de su cola liberado de la membrana uropatagial
de ahiacute el nombre de murcieacutelago de ldquocola librerdquo El pelaje es corto y sedoso de un color
general cafeacute oscuro grisaacuteceo La longitud total de este murcieacutelago puede llegar a 95 mm
donde la cola mide hasta 36 mm (Figura 6)
Distribucioacuten Se distribuye en la regioacuten neotropical estaacute presente en Centro Ameacuterica
(de Costa Rica al sur) y Sudameacuterica hasta Chile y Argentina En Chile se distribuye
desde Arica hasta Valdivia
Haacutebitat Se caracteriza por estar fuertemente relacionado con el hombre usualmente
coloniza edificios urbanos (Canals et al 2005b Gantz y Martiacutenez 2000 Mann 1978)
vive en los tejados y piezas abandonadas tambieacuten en aacuterboles huecos y cuevas desde la
20
costa hasta los 1000 msnm en la Cordillera de los Andes T brasiliensis ha sido
reportado volando sobre los 3000 msnm durante migracioacuten (Canals et al 2005b)
Comportamiento Mamiacutefero de haacutebitos notablemente gregarios es frecuente en
ciudades y poblados Es un murcieacutelago social que se caracteriza por formar grandes
colonias que pueden llegar a 154000 individuos en una caverna en Colorado Estados
Unidos Son principalmente insectiacutevoros aunque en cautiverio pueden adquirir haacutebitos
frugiacutevoros Su dieta consiste en pequentildeas polillas y escarabajos los que atrapa al vuelo
en aacutereas abiertas Las hembras dan a luz una criacutea entre agosto y noviembre Cae en
sopor durante los meses de invierno en el centro y sur de Chile probablemente por las
bajas temperaturas ambientales yo la baja disponibilidad de insectos durante el periacuteodo
invernal Tambieacuten presenta adaptaciones morfoloacutegicas y fisioloacutegicas (mantencioacuten de
caracteres primitivos en las extremidades posteriores) que le permiten una locomocioacuten
cuadruacutepeda siendo esta caracteriacutestica distintiva para esta especie Sus alas son angostas
y largas lo que representa una adaptacioacuten para vuelos directos de alta velocidad y baja
maniobrabilidad Estas caracteriacutesticas de vuelo le permiten desplazamientos migratorios
yo moverse desde las zonas de descanso hasta sus lugares de alimentacioacuten Vuela
grandes distancias durante su alimentacioacuten nocturna aunque permanece periacuteodos breves
de tiempo en vuelo El establecimiento de las poblaciones de T brasiliensis en haacutebitat
xeacutericos se posibilita por presentar adaptaciones de la estructura renal que le permiten
mayores concentraciones de orina conservando mejor el agua corporal Presentando
ademaacutes mayor tolerancia a la privacioacuten hiacutedrica reduciendo la peacuterdida de agua por
evaporacioacuten durante el descanso y vuelo al seleccionar lugares de reposo maacutes friacuteos y
huacutemedos (Gantz y Martiacutenez 2000)
21
C) AVES
a) Nothoprocta perdicaria (Perdiz)
httpwwwavesdechilecl0jpgn064jpg
Figura 7- Nothoprocta perdicaria
Biologiacutea y fisiologiacutea Ave de tamantildeo mediano (30 cm de largo 410 g de peso corporal)
corpulenta de color cafeacute grisaacuteceo con alas cortas y casi sin cola (Figura 7)
Distribucioacuten Desde el riacuteo Huasco a Llanquihue
Haacutebitat Matorrales y pastizales
Comportamiento Prefiere caminar a volar pasa gran parte del tiempo entre los
matorrales y pastizales Vuela soacutelo cuando se siente amenazada hacieacutendolo a distancias
cortas y baja altura mientras lanza gritos fuertes y repetidos Se alimenta de semillas
frutos secos e insectos Se reproduce en primavera construyendo un nido en el suelo
bajo arbustos espesos en los que pone ocho a diez huevos de color cafeacute oscuro brillante
El macho los incuba Los polluelos son autoacutefagos salen a diacuteas de nacidos del nido para
seguir a los padres y alimentarse por siacute solos Su estado de conservacioacuten es sin
problemas Esta ave es endeacutemica de Chile (Hoffmann y Lazo 2002)
22
b) Zenaida auriculata (Toacutertola)
httpwwwricardomollerjensencomdatamedia59328--Torcaza-Zenaida-auriculata-Venado-Tuerto-10-2008-2-bjpg
Figura 8- Zenaida auriculata
Biologiacutea y fisiologiacutea Paloma de tamantildeo mediano (26-27 cm de largo 150 g de peso)
de color gris con manchas negras (Figura 8)
Distribucioacuten Desde Arica a Tierra del Fuego Es muy abundante en Chile central
desde la costa hasta la cordillera
Haacutebitat Zona costera valles campos y bosques hasta unos 2000 msnm
Comportamiento Es frecuente en jardines y calles arboladas Generalmente se le
encuentra en parejas o bandadas pequentildeas El periacuteodo reproductivo coincide con el
inicio de la primavera hasta mediados de verano Durante estos meses lleva a cabo dos
y hasta tres posturas de dos huevos cada una Anida generalmente en arbustos o aacuterboles
bajos cercanos a una fuente de agua construyendo una base de palitos muy baacutesica Los
huevos son blancos lisos y de tamantildeo promedio de 29 x 22 mm A comienzo del
otontildeo cuando los pichones ya vuelan se pueden ver grandes bandadas familiares de
hasta 200 paacutejaros cruzando los campos de un lugar a otro en busca de su alimento
consistente principalmente en semillas que encuentran en el suelo Es un ave de vuelo
23
raacutepido con gran capacidad de maniobrabilidad y muy desconfiada Su estado de
conservacioacuten es sin problemas (Hoffmann y Lazo 2002)
24
3 HIPOacuteTESIS
Los paraacutemetros hematoloacutegicos (tamantildeo y concentracioacuten de gloacutebulos rojos) de
aves y mamiacuteferos cambiaraacuten de acuerdo a las exigencias energeacuteticas impuestas por su
modo de vida y lo haraacuten en conjunto con los paraacutemetros pulmonares
Seguacuten esto se puede predecir que
Las aves y mamiacuteferos voladores (de alta exigencia energeacutetica) deberiacutean tener
una mayor concentracioacuten de gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar y gloacutebulos rojos de
menor tamantildeo que aquellos no voladores (de baja exigencia energeacutetica) y esto se
asociaraacute a una mayor capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
5 OBJETIVO GENERAL
1 Estimar y comparar los paraacutemetros hematoloacutegicos en aves y mamiacuteferos de
distinto requerimiento energeacutetico
2 Relacionar los paraacutemetros hematoloacutegicos con paraacutemetros morfoloacutegicos
pulmonares asociados a la difusioacuten de oxiacutegeno
6 OBJETIVOS ESPECIacuteFICOS
1 Determinar el tamantildeo de los gloacutebulos rojos seguacuten longitud y diaacutemetro en las
distintas especies
2 Determinar el VGA (hematocrito) capilar pulmonar con el meacutetodo de conteo de
puntos en las distintas especies
3 Relacionar los hallazgos hematoloacutegicos con las caracteriacutesticas pulmonares de las
especies analizadas
25
7 MATERIAL Y MEacuteTODOS
71 Modelos animales
En este estudio se trabajoacute con cinco especies de mamiacuteferos
a) No voladores (3) Abrothrix andinus (masa corporal = 255 plusmn 19 g) Abrothrix
olivaceus (masa corporal = 263 plusmn 20 g) Phyllotis darwini (masa corporal = 7536 plusmn
496 g)
b) Voladores (2) Tadarida brasiliensis (masa corporal = 113 plusmn 05 g) y Myotis
chiloensis (masa corporal = 60 plusmn 010 g)
Y con dos especies de aves Zenaida auriculata (voladora) (masa corporal = 1411 plusmn
155 g) y Nothoprocta perdicaria (masa corporal = 39833 plusmn 1170 g) (de vuelo
ocasional)
Las aves y roedores utilizados en este estudio fueron capturados con trampas
Sherman o redes de niebla y transportados inmediatamente al laboratorio durante la
primavera y el verano Los murcieacutelagos fueron donados por el Instituto de Salud
Puacuteblica de Chile
72 Disentildeo experimental
Se capturaron 3 animales adultos de cada especie durante la misma eacutepoca del
antildeo Los animales se pesaron y luego fueron sacrificados mediante la exposicioacuten a una
caacutemara de 100 C02 o por una sobredosis de anesteacutesico por inyeccioacuten intraperitoneal
seguacuten las normas del Comiteacute de Eacutetica de la Facultad de Ciencias de la Universidad de
Chile La traacutequea cervical fue canulada y se realizoacute una incisioacuten caudal al xifoesternoacuten
puncionando cuidadosamente el diafragma a cada lado de la liacutenea media produciendo
un neumotoacuterax y colapso pulmonar Los pulmones fueron fijados in situ mediante una
perfusioacuten intratraqueal por gravedad con glutaraldehiacutedo al 23 en buffer fosfato pH
74 Cuando la solucioacuten fijadora rebasoacute el nivel de la traacutequea se realizoacute una ligadura
26
craneal a la caacutenula e inmediatamente despueacutes los pulmones fueron removidos y
sumergidos en fijador (glutaraldehiacutedo 23) a 4ordm C por un miacutenimo de dos horas
Para el estudio de microscopiacutea electroacutenica de transmisioacuten (MET) se realizaron
cortes de pulmoacuten de cada loacutebulo de los que se obtuvieron trozos pequentildeos de 1 a 2 mm
de espesor que fueron lavados por un miacutenimo de dos horas en una solucioacuten buffer a
4ordmC y fijados en tetroacutexido de osmio al 1 por 1 hora a 4ordmC Luego el tejido fue
deshidratado en alcohol de graduacioacuten creciente (comenzando al 30) previo a la
infiltracioacuten y embebimiento en epon construyendo cubos de 2 a 3 mm3 de los cuales se
obtuvieron cortes semifinos de 1microm tentildeidos con azul de toluidina al 1 De ellos se
obtuvieron cortes finos de 60-90 nm de grosor montados en grillas de 200 Mesh y
contrastados con citrato de plomo Los cortes semifinos se fotografiaron a traveacutes de
microscopio oacuteptico y los cortes finos se fotografiaron a traveacutes de MET a distintas
magnificaciones con el fin de observar adecuadamente las estructuras
La estimacioacuten del hematocrito del capilar pulmonar se hizo mediante el sistema
de conteo de puntos considerando la foacutermula propuesta por Weibel (19701971) en las
imaacutegenes que mostraban los capilares pulmonares como Hto = pe(pe + pl) donde pe y
pl son el nuacutemero de puntos de una grilla donde intersectan los eritrocitos y el plasma
respectivamente Asimismo el diaacutemetro (De) y la longitud del eje transversal de los
eritrocitos (Te) se midioacute utilizando un software de medidas morfomeacutetricas (Scion
Imagetrade) Para los efectos praacutecticos el diaacutemetro se definioacute como la longitud del eje
mayor siguiendo la curvatura de la ceacutelula y el eje transversal trazado
perpendicularmente al punto medio del diaacutemetro (Figura 9)
27
Figura 9- Capilar pulmonar y gloacutebulos rojos (A) el murcieacutelago Tadarida brasiliensis
(7000X) y (B) la perdiz Nothoprocta perdicaria (1500X)
28
73 Anaacutelisis
Los datos de Hematocrito y tamantildeo de los gloacutebulos rojos de mamiacuteferos y aves
fueron analizados mediante pruebas de Kruskall-Wallis y Wilcoxon-Mann-Whitney
respectivamente La distribucioacuten de frecuencias de los valores de hematocrito (es decir
nuacutemero de capilares con un hematocrito particular) entre las especies estudiadas se
comparoacute con una prueba de χ 2 para ambos taxones
Para explorar las posibles relaciones entre paraacutemetros pulmonares y
hematoloacutegicos los datos presentes de diaacutemetro de gloacutebulos rojos y los datos publicados
de densidad de superficie respiratoria y grosor de la barrera alveacuteolo-capilar de los
mismos individuos de cada especie (Canals et al 2005b Figueroa et al 2007) fueron
analizados por medio de anaacutelisis de cluster y anaacutelisis de componentes principales
basado en valores estandarizados para cada taxoacuten (aves y mamiacuteferos) La relacioacuten entre
el tamantildeo de los gloacutebulos rojos y la capacidad de difusioacuten masa-especiacutefica de oxiacutegeno
de la barrera aire-sangre (DLO2Mb) se estudioacute con anaacutelisis de correlacioacuten y regresioacuten
29
8 RESULTADOS
No se encontraron diferencias estadiacutesticas en el hematocrito capilar pulmonar
(χ2
4 = 667 P = 0155 y Z = 0567 P =0564 en Kruskall-Wallis y en las pruebas de
Wilcoxon en mamiacuteferos y aves respectivamente) (Tabla 1) Sin embargo en las aves
se encontroacute una distribucioacuten maacutes simeacutetrica que en mamiacuteferos (χ 2
20 = 4105 P = 00037
Figura 10) Si bien los mamiacuteferos tienen una asimetriacutea negativa en la frecuencia de la
distribucioacuten capilar de hematocrito (-047 en promedio) las aves no mostraron asimetriacutea
(00032) En ambos grupos taxonoacutemicos las distribuciones de frecuencia en las
especies fueron marginalmente diferentes (χ 2
12 = 2071 P = 006 y χ
2 4 = 851 P = 007
en mamiacuteferos y aves respectivamente) aunque esto no tuvo una clara relacioacuten
taxonoacutemica Considerando el segmento de capilar individual como unidad de estudio
el rango de hematocrito capilar pulmonar osciloacute entre 0 y 99 en los mamiacuteferos y entre
0 y 89 en las aves
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
15
c) Phyllotis darwini (Lauchoacuten Orejudo de Darwin)
httpwwwecuadorcienciaorgimageszoologiaphyllotis-darwini2jpg
Figura 4- Phyllotis darwini
Biologiacutea y fisiologiacutea Roedor robusto con cola larga ojos y pabellones auriculares
grandes (maacutes de 20 mm) Molares bajos El pelaje es largo y sedoso con un claro
dominio de los pigmentos de color cafeacute El dorso es de tonalidad bruna con importancia
variable de las eumelaninas negras seguacuten edad y subespecie En general los juveniles
son grisaacuteceos y los adultos cafeacute-ocres El pecho y abdomen son muy claros
amarillentos u ocraacuteceos En el matorral escleroacutefilo de Santiago los adultos pesan 615 plusmn
31g (Figura 4)
Distribucioacuten Peruacute Bolivia y Argentina En Chile desde Tarapacaacute (I Regioacuten) hasta
Malleco (IX Regioacuten) desde el nivel del mar hasta 4800 m de altitud
Haacutebitat Vive siempre en zonas con vegetacioacuten baja
Comportamiento Es de gran actividad nocturna por su capacidad de correr trepar a
las ramas y desplazarse en un amplio radio de accioacuten Su tracto intestinal estaacute adaptado
para una gran variedad de alimentos De gran actividad y extenso radio de accioacuten Es un
animal de gran vivacidad y velocidad de reaccioacuten Busca la proteccioacuten de piedras y
rocas Posee estrategias termorreguladoras conductuales condicionadas por su pequentildeo
16
tamantildeo (alto gasto de energiacutea peso-especiacutefico) haacutebitat climaacuteticamente variable
condicioacuten de especie no migratoria buena oferta alimentaria que permite la coexistencia
intraespeciacutefica Estas estrategias conductuales le impulsan a agruparse y construir nidos
en condiciones de baja temperatura Por el contrario no se agrega ni ocupa nidos a
temperaturas altas Construye un nido esfeacuterico de fibras vegetales en una rendija rocosa
que le sirve ademaacutes de refugio para los adultos Suele ocupar galeriacuteas abandonadas de
Cururo (Spalacopus cyanus) y Degu (Octodon degus)
El periacuteodo reproductivo se presenta entre agosto y febrero en Fray Jorge y entre
septiembre y marzo en Concepcioacuten El tamantildeo de camada fluctuacutea entre cuatro y ocho
criacuteas En el matorral escleroacutefilo se establece una densidad promedio de 207 indhaacute
donde es el micromamiacutefero maacutes abundante Es una especie esencialmente herbiacutevora
pero en primavera consume una pequentildea porcioacuten de insectos la que incrementa en
verano Fuertemente depredado aparecen sus restos en forma muy frecuente en
regurgitados de aves rapaces nocturnas (Lechuza Comuacuten Tyto alba y Pequeacuten Athene
cunicularia) y en heces de Zorros (Pseudolapex spp) Tambieacuten es consumido por el
Quique (Galictis cuja) Es parasitado por el oxiurido Syphacia phyllotios Su eacutexito en
haacutebitat xeacutericos pareciera explicarse no soacutelo por adaptaciones etoloacutegicas y ecoloacutegicas
sino que tambieacuten por especializaciones fisioloacutegicas eficientes en la conservacioacuten de
agua corporal (evaporacioacuten pulmocutaacutenea 234 mg H2Ogh) Posee una capacidad de
concentracioacuten renal que implica un alto grado de especializacioacuten fisioloacutegica de la viacutea
renal (concentracioacuten urinaria miacutenima 850 mOsmkg) Su estado de conservacioacuten es sin
problemas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
Subespecies Existen unas ocho subespecies cuatro de ellas en Chile Phyllotis darwini
rupestris Phyllotis darwini darwini Phyllotis darwini boedeckeri y Phyllotis darwini
fulvescens P d rupestris se distribuyen en el sur de Peruacute suroeste de Bolivia oeste de
17
Argentina en Chile entre la Primera Regioacuten y las provincias de El Loa y Antofagasta (II
Regioacuten) P d darwini desde la Provincia de Choapa (IV Regioacuten) hasta la Regioacuten
Metropolitana P d boedeckeri ha sido capturado en las provincias de Cauquenes (VII
Regioacuten) y Ntildeuble (VIII Regioacuten) P d fulvescens en la provincia de Malleco (IX Regioacuten)
(Mann 1978)
B) QUIROacutePTEROS
El nombre Chiroptera significa literalmente manos aladas Uacutenicos mamiacuteferos
que tienen la capacidad de volar y ademaacutes desenvolverse sin ninguacuten problema en la
oscuridad gracias a un sistema de radar que se los permite Son los conocidos
murcieacutelagos que en Chile son pequentildeos y se alimentan de insectos o sangre
a) Myotis chiloensis (Murcieacutelago Oreja de Ratoacuten)
http3bpblogspotcom_ymTzcYSL6BwR2Fa-0HkLyIAAAAAAAAAA4pqCk4kg6nggs1600myotis+chiloensisjpg
Figura 5- Myotis chiloensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la familia Vespertilionidae Es un murcieacutelago
pequentildeo endeacutemico de Chile aproximadamente de 9 cm de largo y 6 g de peso corporal
(Mann 1978 Gantz y Martiacutenez 2000) Entre las caracteriacutesticas craneanas cobran
especial importancia diagnoacutestica los 38 dientes cuyo nuacutemero es el maacuteximo que aparece
en los murcieacutelagos En el sedoso pelaje de este pequentildeo murcieacutelago chileno
predominan pigmentos brunos y ocres del grupo de las feomelanina El color de los
especiacutemenes variacutea entre liacutemites muy amplios de acuerdo con las condiciones
18
ambientales de su aacuterea de vida Su cola larga se encuentra incluida totalmente en el
uropatagio (Figura 5)
Distribucioacuten Myotis chiloensis se distribuye a lo largo de todo Chile continental desde
la frontera con el Peruacute hasta el estrecho de Magallanes (Mann 1978) Endeacutemico de
nuestro paiacutes M ch atacamensis se distribuye desde el sur del Peruacute y norte de Chile
hasta la IV Regioacuten M ch chiloensis desde la IV hasta la XII Regioacuten
Haacutebitat Se encuentra en vegetacioacuten cercana a cursos de agua en zonas aacuteridas (M
chiloensis atacamensis) y semiaacuteridas o en matorrales sabanas y bosques huacutemedos
preferentemente en zonas costeras del sur de Chile (M chiloensis chiloensis) Se supone
que es bastante abundante en Tierra del Fuego pero sus haacutebitos nocturnos y su
presencia en el bosque hacen que no haya un gran volumen de informacioacuten acerca de
esta especie
Comportamiento Su actividad diaria se traduce en un periacuteodo de alimentacioacuten y vuelo
de tres horas y otro de permanencia en su refugio de aproximadamente 21 horas
Durante el diacutea se refugia en las fisuras de la corteza de los aacuterboles techos de
construcciones y cuevas rocosas en la zona costera del aacuterea septentrional de su
distribucioacuten Debido a su reducido tamantildeo corporal y una tasa metaboacutelica maacutes baja que
la liacutenea de la endotermia caeriacutea en sopor diariamente Posee superficies alares cortas y
anchas (baja carga alar) lo que se traduce en un vuelo lento y de alta maniobrabilidad
Esto facilita la captura de sus presas en vuelo La dieta es exclusivamente insectiacutevora
depredando en el sur de Chile preferentemente sobre diacutepteros del grupo Nematocera
Paren una sola criacutea (caracteriacutestica propia del geacutenero)
Subespecies Chile posee dos subespecies M ch atacamensis actualmente reconocida
como especie plena y M ch chiloensis M ch chiloensis es clasificada como de Menor
19
Riesgo casi amenazado es decir se aproxima a ser Vulnerable M ch atacamensis es
clasificada como Vulnerable (Gantz y Martiacutenez 2000)
b) Tadarida brasiliensis (Murcieacutelago Coludo)
httpwwwificcclwebfm_send58
Figura 6- Tadarida brasiliensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la Familia Molossidae es un microquiroacuteptero
neotropical de tamantildeo grande con un tamantildeo de 105 mm y un peso promedio de 138 g
Tiene como caracteriacutestica el extremo de su cola liberado de la membrana uropatagial
de ahiacute el nombre de murcieacutelago de ldquocola librerdquo El pelaje es corto y sedoso de un color
general cafeacute oscuro grisaacuteceo La longitud total de este murcieacutelago puede llegar a 95 mm
donde la cola mide hasta 36 mm (Figura 6)
Distribucioacuten Se distribuye en la regioacuten neotropical estaacute presente en Centro Ameacuterica
(de Costa Rica al sur) y Sudameacuterica hasta Chile y Argentina En Chile se distribuye
desde Arica hasta Valdivia
Haacutebitat Se caracteriza por estar fuertemente relacionado con el hombre usualmente
coloniza edificios urbanos (Canals et al 2005b Gantz y Martiacutenez 2000 Mann 1978)
vive en los tejados y piezas abandonadas tambieacuten en aacuterboles huecos y cuevas desde la
20
costa hasta los 1000 msnm en la Cordillera de los Andes T brasiliensis ha sido
reportado volando sobre los 3000 msnm durante migracioacuten (Canals et al 2005b)
Comportamiento Mamiacutefero de haacutebitos notablemente gregarios es frecuente en
ciudades y poblados Es un murcieacutelago social que se caracteriza por formar grandes
colonias que pueden llegar a 154000 individuos en una caverna en Colorado Estados
Unidos Son principalmente insectiacutevoros aunque en cautiverio pueden adquirir haacutebitos
frugiacutevoros Su dieta consiste en pequentildeas polillas y escarabajos los que atrapa al vuelo
en aacutereas abiertas Las hembras dan a luz una criacutea entre agosto y noviembre Cae en
sopor durante los meses de invierno en el centro y sur de Chile probablemente por las
bajas temperaturas ambientales yo la baja disponibilidad de insectos durante el periacuteodo
invernal Tambieacuten presenta adaptaciones morfoloacutegicas y fisioloacutegicas (mantencioacuten de
caracteres primitivos en las extremidades posteriores) que le permiten una locomocioacuten
cuadruacutepeda siendo esta caracteriacutestica distintiva para esta especie Sus alas son angostas
y largas lo que representa una adaptacioacuten para vuelos directos de alta velocidad y baja
maniobrabilidad Estas caracteriacutesticas de vuelo le permiten desplazamientos migratorios
yo moverse desde las zonas de descanso hasta sus lugares de alimentacioacuten Vuela
grandes distancias durante su alimentacioacuten nocturna aunque permanece periacuteodos breves
de tiempo en vuelo El establecimiento de las poblaciones de T brasiliensis en haacutebitat
xeacutericos se posibilita por presentar adaptaciones de la estructura renal que le permiten
mayores concentraciones de orina conservando mejor el agua corporal Presentando
ademaacutes mayor tolerancia a la privacioacuten hiacutedrica reduciendo la peacuterdida de agua por
evaporacioacuten durante el descanso y vuelo al seleccionar lugares de reposo maacutes friacuteos y
huacutemedos (Gantz y Martiacutenez 2000)
21
C) AVES
a) Nothoprocta perdicaria (Perdiz)
httpwwwavesdechilecl0jpgn064jpg
Figura 7- Nothoprocta perdicaria
Biologiacutea y fisiologiacutea Ave de tamantildeo mediano (30 cm de largo 410 g de peso corporal)
corpulenta de color cafeacute grisaacuteceo con alas cortas y casi sin cola (Figura 7)
Distribucioacuten Desde el riacuteo Huasco a Llanquihue
Haacutebitat Matorrales y pastizales
Comportamiento Prefiere caminar a volar pasa gran parte del tiempo entre los
matorrales y pastizales Vuela soacutelo cuando se siente amenazada hacieacutendolo a distancias
cortas y baja altura mientras lanza gritos fuertes y repetidos Se alimenta de semillas
frutos secos e insectos Se reproduce en primavera construyendo un nido en el suelo
bajo arbustos espesos en los que pone ocho a diez huevos de color cafeacute oscuro brillante
El macho los incuba Los polluelos son autoacutefagos salen a diacuteas de nacidos del nido para
seguir a los padres y alimentarse por siacute solos Su estado de conservacioacuten es sin
problemas Esta ave es endeacutemica de Chile (Hoffmann y Lazo 2002)
22
b) Zenaida auriculata (Toacutertola)
httpwwwricardomollerjensencomdatamedia59328--Torcaza-Zenaida-auriculata-Venado-Tuerto-10-2008-2-bjpg
Figura 8- Zenaida auriculata
Biologiacutea y fisiologiacutea Paloma de tamantildeo mediano (26-27 cm de largo 150 g de peso)
de color gris con manchas negras (Figura 8)
Distribucioacuten Desde Arica a Tierra del Fuego Es muy abundante en Chile central
desde la costa hasta la cordillera
Haacutebitat Zona costera valles campos y bosques hasta unos 2000 msnm
Comportamiento Es frecuente en jardines y calles arboladas Generalmente se le
encuentra en parejas o bandadas pequentildeas El periacuteodo reproductivo coincide con el
inicio de la primavera hasta mediados de verano Durante estos meses lleva a cabo dos
y hasta tres posturas de dos huevos cada una Anida generalmente en arbustos o aacuterboles
bajos cercanos a una fuente de agua construyendo una base de palitos muy baacutesica Los
huevos son blancos lisos y de tamantildeo promedio de 29 x 22 mm A comienzo del
otontildeo cuando los pichones ya vuelan se pueden ver grandes bandadas familiares de
hasta 200 paacutejaros cruzando los campos de un lugar a otro en busca de su alimento
consistente principalmente en semillas que encuentran en el suelo Es un ave de vuelo
23
raacutepido con gran capacidad de maniobrabilidad y muy desconfiada Su estado de
conservacioacuten es sin problemas (Hoffmann y Lazo 2002)
24
3 HIPOacuteTESIS
Los paraacutemetros hematoloacutegicos (tamantildeo y concentracioacuten de gloacutebulos rojos) de
aves y mamiacuteferos cambiaraacuten de acuerdo a las exigencias energeacuteticas impuestas por su
modo de vida y lo haraacuten en conjunto con los paraacutemetros pulmonares
Seguacuten esto se puede predecir que
Las aves y mamiacuteferos voladores (de alta exigencia energeacutetica) deberiacutean tener
una mayor concentracioacuten de gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar y gloacutebulos rojos de
menor tamantildeo que aquellos no voladores (de baja exigencia energeacutetica) y esto se
asociaraacute a una mayor capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
5 OBJETIVO GENERAL
1 Estimar y comparar los paraacutemetros hematoloacutegicos en aves y mamiacuteferos de
distinto requerimiento energeacutetico
2 Relacionar los paraacutemetros hematoloacutegicos con paraacutemetros morfoloacutegicos
pulmonares asociados a la difusioacuten de oxiacutegeno
6 OBJETIVOS ESPECIacuteFICOS
1 Determinar el tamantildeo de los gloacutebulos rojos seguacuten longitud y diaacutemetro en las
distintas especies
2 Determinar el VGA (hematocrito) capilar pulmonar con el meacutetodo de conteo de
puntos en las distintas especies
3 Relacionar los hallazgos hematoloacutegicos con las caracteriacutesticas pulmonares de las
especies analizadas
25
7 MATERIAL Y MEacuteTODOS
71 Modelos animales
En este estudio se trabajoacute con cinco especies de mamiacuteferos
a) No voladores (3) Abrothrix andinus (masa corporal = 255 plusmn 19 g) Abrothrix
olivaceus (masa corporal = 263 plusmn 20 g) Phyllotis darwini (masa corporal = 7536 plusmn
496 g)
b) Voladores (2) Tadarida brasiliensis (masa corporal = 113 plusmn 05 g) y Myotis
chiloensis (masa corporal = 60 plusmn 010 g)
Y con dos especies de aves Zenaida auriculata (voladora) (masa corporal = 1411 plusmn
155 g) y Nothoprocta perdicaria (masa corporal = 39833 plusmn 1170 g) (de vuelo
ocasional)
Las aves y roedores utilizados en este estudio fueron capturados con trampas
Sherman o redes de niebla y transportados inmediatamente al laboratorio durante la
primavera y el verano Los murcieacutelagos fueron donados por el Instituto de Salud
Puacuteblica de Chile
72 Disentildeo experimental
Se capturaron 3 animales adultos de cada especie durante la misma eacutepoca del
antildeo Los animales se pesaron y luego fueron sacrificados mediante la exposicioacuten a una
caacutemara de 100 C02 o por una sobredosis de anesteacutesico por inyeccioacuten intraperitoneal
seguacuten las normas del Comiteacute de Eacutetica de la Facultad de Ciencias de la Universidad de
Chile La traacutequea cervical fue canulada y se realizoacute una incisioacuten caudal al xifoesternoacuten
puncionando cuidadosamente el diafragma a cada lado de la liacutenea media produciendo
un neumotoacuterax y colapso pulmonar Los pulmones fueron fijados in situ mediante una
perfusioacuten intratraqueal por gravedad con glutaraldehiacutedo al 23 en buffer fosfato pH
74 Cuando la solucioacuten fijadora rebasoacute el nivel de la traacutequea se realizoacute una ligadura
26
craneal a la caacutenula e inmediatamente despueacutes los pulmones fueron removidos y
sumergidos en fijador (glutaraldehiacutedo 23) a 4ordm C por un miacutenimo de dos horas
Para el estudio de microscopiacutea electroacutenica de transmisioacuten (MET) se realizaron
cortes de pulmoacuten de cada loacutebulo de los que se obtuvieron trozos pequentildeos de 1 a 2 mm
de espesor que fueron lavados por un miacutenimo de dos horas en una solucioacuten buffer a
4ordmC y fijados en tetroacutexido de osmio al 1 por 1 hora a 4ordmC Luego el tejido fue
deshidratado en alcohol de graduacioacuten creciente (comenzando al 30) previo a la
infiltracioacuten y embebimiento en epon construyendo cubos de 2 a 3 mm3 de los cuales se
obtuvieron cortes semifinos de 1microm tentildeidos con azul de toluidina al 1 De ellos se
obtuvieron cortes finos de 60-90 nm de grosor montados en grillas de 200 Mesh y
contrastados con citrato de plomo Los cortes semifinos se fotografiaron a traveacutes de
microscopio oacuteptico y los cortes finos se fotografiaron a traveacutes de MET a distintas
magnificaciones con el fin de observar adecuadamente las estructuras
La estimacioacuten del hematocrito del capilar pulmonar se hizo mediante el sistema
de conteo de puntos considerando la foacutermula propuesta por Weibel (19701971) en las
imaacutegenes que mostraban los capilares pulmonares como Hto = pe(pe + pl) donde pe y
pl son el nuacutemero de puntos de una grilla donde intersectan los eritrocitos y el plasma
respectivamente Asimismo el diaacutemetro (De) y la longitud del eje transversal de los
eritrocitos (Te) se midioacute utilizando un software de medidas morfomeacutetricas (Scion
Imagetrade) Para los efectos praacutecticos el diaacutemetro se definioacute como la longitud del eje
mayor siguiendo la curvatura de la ceacutelula y el eje transversal trazado
perpendicularmente al punto medio del diaacutemetro (Figura 9)
27
Figura 9- Capilar pulmonar y gloacutebulos rojos (A) el murcieacutelago Tadarida brasiliensis
(7000X) y (B) la perdiz Nothoprocta perdicaria (1500X)
28
73 Anaacutelisis
Los datos de Hematocrito y tamantildeo de los gloacutebulos rojos de mamiacuteferos y aves
fueron analizados mediante pruebas de Kruskall-Wallis y Wilcoxon-Mann-Whitney
respectivamente La distribucioacuten de frecuencias de los valores de hematocrito (es decir
nuacutemero de capilares con un hematocrito particular) entre las especies estudiadas se
comparoacute con una prueba de χ 2 para ambos taxones
Para explorar las posibles relaciones entre paraacutemetros pulmonares y
hematoloacutegicos los datos presentes de diaacutemetro de gloacutebulos rojos y los datos publicados
de densidad de superficie respiratoria y grosor de la barrera alveacuteolo-capilar de los
mismos individuos de cada especie (Canals et al 2005b Figueroa et al 2007) fueron
analizados por medio de anaacutelisis de cluster y anaacutelisis de componentes principales
basado en valores estandarizados para cada taxoacuten (aves y mamiacuteferos) La relacioacuten entre
el tamantildeo de los gloacutebulos rojos y la capacidad de difusioacuten masa-especiacutefica de oxiacutegeno
de la barrera aire-sangre (DLO2Mb) se estudioacute con anaacutelisis de correlacioacuten y regresioacuten
29
8 RESULTADOS
No se encontraron diferencias estadiacutesticas en el hematocrito capilar pulmonar
(χ2
4 = 667 P = 0155 y Z = 0567 P =0564 en Kruskall-Wallis y en las pruebas de
Wilcoxon en mamiacuteferos y aves respectivamente) (Tabla 1) Sin embargo en las aves
se encontroacute una distribucioacuten maacutes simeacutetrica que en mamiacuteferos (χ 2
20 = 4105 P = 00037
Figura 10) Si bien los mamiacuteferos tienen una asimetriacutea negativa en la frecuencia de la
distribucioacuten capilar de hematocrito (-047 en promedio) las aves no mostraron asimetriacutea
(00032) En ambos grupos taxonoacutemicos las distribuciones de frecuencia en las
especies fueron marginalmente diferentes (χ 2
12 = 2071 P = 006 y χ
2 4 = 851 P = 007
en mamiacuteferos y aves respectivamente) aunque esto no tuvo una clara relacioacuten
taxonoacutemica Considerando el segmento de capilar individual como unidad de estudio
el rango de hematocrito capilar pulmonar osciloacute entre 0 y 99 en los mamiacuteferos y entre
0 y 89 en las aves
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
16
tamantildeo (alto gasto de energiacutea peso-especiacutefico) haacutebitat climaacuteticamente variable
condicioacuten de especie no migratoria buena oferta alimentaria que permite la coexistencia
intraespeciacutefica Estas estrategias conductuales le impulsan a agruparse y construir nidos
en condiciones de baja temperatura Por el contrario no se agrega ni ocupa nidos a
temperaturas altas Construye un nido esfeacuterico de fibras vegetales en una rendija rocosa
que le sirve ademaacutes de refugio para los adultos Suele ocupar galeriacuteas abandonadas de
Cururo (Spalacopus cyanus) y Degu (Octodon degus)
El periacuteodo reproductivo se presenta entre agosto y febrero en Fray Jorge y entre
septiembre y marzo en Concepcioacuten El tamantildeo de camada fluctuacutea entre cuatro y ocho
criacuteas En el matorral escleroacutefilo se establece una densidad promedio de 207 indhaacute
donde es el micromamiacutefero maacutes abundante Es una especie esencialmente herbiacutevora
pero en primavera consume una pequentildea porcioacuten de insectos la que incrementa en
verano Fuertemente depredado aparecen sus restos en forma muy frecuente en
regurgitados de aves rapaces nocturnas (Lechuza Comuacuten Tyto alba y Pequeacuten Athene
cunicularia) y en heces de Zorros (Pseudolapex spp) Tambieacuten es consumido por el
Quique (Galictis cuja) Es parasitado por el oxiurido Syphacia phyllotios Su eacutexito en
haacutebitat xeacutericos pareciera explicarse no soacutelo por adaptaciones etoloacutegicas y ecoloacutegicas
sino que tambieacuten por especializaciones fisioloacutegicas eficientes en la conservacioacuten de
agua corporal (evaporacioacuten pulmocutaacutenea 234 mg H2Ogh) Posee una capacidad de
concentracioacuten renal que implica un alto grado de especializacioacuten fisioloacutegica de la viacutea
renal (concentracioacuten urinaria miacutenima 850 mOsmkg) Su estado de conservacioacuten es sin
problemas (Muntildeoz-Pedreros 2000)
Subespecies Existen unas ocho subespecies cuatro de ellas en Chile Phyllotis darwini
rupestris Phyllotis darwini darwini Phyllotis darwini boedeckeri y Phyllotis darwini
fulvescens P d rupestris se distribuyen en el sur de Peruacute suroeste de Bolivia oeste de
17
Argentina en Chile entre la Primera Regioacuten y las provincias de El Loa y Antofagasta (II
Regioacuten) P d darwini desde la Provincia de Choapa (IV Regioacuten) hasta la Regioacuten
Metropolitana P d boedeckeri ha sido capturado en las provincias de Cauquenes (VII
Regioacuten) y Ntildeuble (VIII Regioacuten) P d fulvescens en la provincia de Malleco (IX Regioacuten)
(Mann 1978)
B) QUIROacutePTEROS
El nombre Chiroptera significa literalmente manos aladas Uacutenicos mamiacuteferos
que tienen la capacidad de volar y ademaacutes desenvolverse sin ninguacuten problema en la
oscuridad gracias a un sistema de radar que se los permite Son los conocidos
murcieacutelagos que en Chile son pequentildeos y se alimentan de insectos o sangre
a) Myotis chiloensis (Murcieacutelago Oreja de Ratoacuten)
http3bpblogspotcom_ymTzcYSL6BwR2Fa-0HkLyIAAAAAAAAAA4pqCk4kg6nggs1600myotis+chiloensisjpg
Figura 5- Myotis chiloensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la familia Vespertilionidae Es un murcieacutelago
pequentildeo endeacutemico de Chile aproximadamente de 9 cm de largo y 6 g de peso corporal
(Mann 1978 Gantz y Martiacutenez 2000) Entre las caracteriacutesticas craneanas cobran
especial importancia diagnoacutestica los 38 dientes cuyo nuacutemero es el maacuteximo que aparece
en los murcieacutelagos En el sedoso pelaje de este pequentildeo murcieacutelago chileno
predominan pigmentos brunos y ocres del grupo de las feomelanina El color de los
especiacutemenes variacutea entre liacutemites muy amplios de acuerdo con las condiciones
18
ambientales de su aacuterea de vida Su cola larga se encuentra incluida totalmente en el
uropatagio (Figura 5)
Distribucioacuten Myotis chiloensis se distribuye a lo largo de todo Chile continental desde
la frontera con el Peruacute hasta el estrecho de Magallanes (Mann 1978) Endeacutemico de
nuestro paiacutes M ch atacamensis se distribuye desde el sur del Peruacute y norte de Chile
hasta la IV Regioacuten M ch chiloensis desde la IV hasta la XII Regioacuten
Haacutebitat Se encuentra en vegetacioacuten cercana a cursos de agua en zonas aacuteridas (M
chiloensis atacamensis) y semiaacuteridas o en matorrales sabanas y bosques huacutemedos
preferentemente en zonas costeras del sur de Chile (M chiloensis chiloensis) Se supone
que es bastante abundante en Tierra del Fuego pero sus haacutebitos nocturnos y su
presencia en el bosque hacen que no haya un gran volumen de informacioacuten acerca de
esta especie
Comportamiento Su actividad diaria se traduce en un periacuteodo de alimentacioacuten y vuelo
de tres horas y otro de permanencia en su refugio de aproximadamente 21 horas
Durante el diacutea se refugia en las fisuras de la corteza de los aacuterboles techos de
construcciones y cuevas rocosas en la zona costera del aacuterea septentrional de su
distribucioacuten Debido a su reducido tamantildeo corporal y una tasa metaboacutelica maacutes baja que
la liacutenea de la endotermia caeriacutea en sopor diariamente Posee superficies alares cortas y
anchas (baja carga alar) lo que se traduce en un vuelo lento y de alta maniobrabilidad
Esto facilita la captura de sus presas en vuelo La dieta es exclusivamente insectiacutevora
depredando en el sur de Chile preferentemente sobre diacutepteros del grupo Nematocera
Paren una sola criacutea (caracteriacutestica propia del geacutenero)
Subespecies Chile posee dos subespecies M ch atacamensis actualmente reconocida
como especie plena y M ch chiloensis M ch chiloensis es clasificada como de Menor
19
Riesgo casi amenazado es decir se aproxima a ser Vulnerable M ch atacamensis es
clasificada como Vulnerable (Gantz y Martiacutenez 2000)
b) Tadarida brasiliensis (Murcieacutelago Coludo)
httpwwwificcclwebfm_send58
Figura 6- Tadarida brasiliensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la Familia Molossidae es un microquiroacuteptero
neotropical de tamantildeo grande con un tamantildeo de 105 mm y un peso promedio de 138 g
Tiene como caracteriacutestica el extremo de su cola liberado de la membrana uropatagial
de ahiacute el nombre de murcieacutelago de ldquocola librerdquo El pelaje es corto y sedoso de un color
general cafeacute oscuro grisaacuteceo La longitud total de este murcieacutelago puede llegar a 95 mm
donde la cola mide hasta 36 mm (Figura 6)
Distribucioacuten Se distribuye en la regioacuten neotropical estaacute presente en Centro Ameacuterica
(de Costa Rica al sur) y Sudameacuterica hasta Chile y Argentina En Chile se distribuye
desde Arica hasta Valdivia
Haacutebitat Se caracteriza por estar fuertemente relacionado con el hombre usualmente
coloniza edificios urbanos (Canals et al 2005b Gantz y Martiacutenez 2000 Mann 1978)
vive en los tejados y piezas abandonadas tambieacuten en aacuterboles huecos y cuevas desde la
20
costa hasta los 1000 msnm en la Cordillera de los Andes T brasiliensis ha sido
reportado volando sobre los 3000 msnm durante migracioacuten (Canals et al 2005b)
Comportamiento Mamiacutefero de haacutebitos notablemente gregarios es frecuente en
ciudades y poblados Es un murcieacutelago social que se caracteriza por formar grandes
colonias que pueden llegar a 154000 individuos en una caverna en Colorado Estados
Unidos Son principalmente insectiacutevoros aunque en cautiverio pueden adquirir haacutebitos
frugiacutevoros Su dieta consiste en pequentildeas polillas y escarabajos los que atrapa al vuelo
en aacutereas abiertas Las hembras dan a luz una criacutea entre agosto y noviembre Cae en
sopor durante los meses de invierno en el centro y sur de Chile probablemente por las
bajas temperaturas ambientales yo la baja disponibilidad de insectos durante el periacuteodo
invernal Tambieacuten presenta adaptaciones morfoloacutegicas y fisioloacutegicas (mantencioacuten de
caracteres primitivos en las extremidades posteriores) que le permiten una locomocioacuten
cuadruacutepeda siendo esta caracteriacutestica distintiva para esta especie Sus alas son angostas
y largas lo que representa una adaptacioacuten para vuelos directos de alta velocidad y baja
maniobrabilidad Estas caracteriacutesticas de vuelo le permiten desplazamientos migratorios
yo moverse desde las zonas de descanso hasta sus lugares de alimentacioacuten Vuela
grandes distancias durante su alimentacioacuten nocturna aunque permanece periacuteodos breves
de tiempo en vuelo El establecimiento de las poblaciones de T brasiliensis en haacutebitat
xeacutericos se posibilita por presentar adaptaciones de la estructura renal que le permiten
mayores concentraciones de orina conservando mejor el agua corporal Presentando
ademaacutes mayor tolerancia a la privacioacuten hiacutedrica reduciendo la peacuterdida de agua por
evaporacioacuten durante el descanso y vuelo al seleccionar lugares de reposo maacutes friacuteos y
huacutemedos (Gantz y Martiacutenez 2000)
21
C) AVES
a) Nothoprocta perdicaria (Perdiz)
httpwwwavesdechilecl0jpgn064jpg
Figura 7- Nothoprocta perdicaria
Biologiacutea y fisiologiacutea Ave de tamantildeo mediano (30 cm de largo 410 g de peso corporal)
corpulenta de color cafeacute grisaacuteceo con alas cortas y casi sin cola (Figura 7)
Distribucioacuten Desde el riacuteo Huasco a Llanquihue
Haacutebitat Matorrales y pastizales
Comportamiento Prefiere caminar a volar pasa gran parte del tiempo entre los
matorrales y pastizales Vuela soacutelo cuando se siente amenazada hacieacutendolo a distancias
cortas y baja altura mientras lanza gritos fuertes y repetidos Se alimenta de semillas
frutos secos e insectos Se reproduce en primavera construyendo un nido en el suelo
bajo arbustos espesos en los que pone ocho a diez huevos de color cafeacute oscuro brillante
El macho los incuba Los polluelos son autoacutefagos salen a diacuteas de nacidos del nido para
seguir a los padres y alimentarse por siacute solos Su estado de conservacioacuten es sin
problemas Esta ave es endeacutemica de Chile (Hoffmann y Lazo 2002)
22
b) Zenaida auriculata (Toacutertola)
httpwwwricardomollerjensencomdatamedia59328--Torcaza-Zenaida-auriculata-Venado-Tuerto-10-2008-2-bjpg
Figura 8- Zenaida auriculata
Biologiacutea y fisiologiacutea Paloma de tamantildeo mediano (26-27 cm de largo 150 g de peso)
de color gris con manchas negras (Figura 8)
Distribucioacuten Desde Arica a Tierra del Fuego Es muy abundante en Chile central
desde la costa hasta la cordillera
Haacutebitat Zona costera valles campos y bosques hasta unos 2000 msnm
Comportamiento Es frecuente en jardines y calles arboladas Generalmente se le
encuentra en parejas o bandadas pequentildeas El periacuteodo reproductivo coincide con el
inicio de la primavera hasta mediados de verano Durante estos meses lleva a cabo dos
y hasta tres posturas de dos huevos cada una Anida generalmente en arbustos o aacuterboles
bajos cercanos a una fuente de agua construyendo una base de palitos muy baacutesica Los
huevos son blancos lisos y de tamantildeo promedio de 29 x 22 mm A comienzo del
otontildeo cuando los pichones ya vuelan se pueden ver grandes bandadas familiares de
hasta 200 paacutejaros cruzando los campos de un lugar a otro en busca de su alimento
consistente principalmente en semillas que encuentran en el suelo Es un ave de vuelo
23
raacutepido con gran capacidad de maniobrabilidad y muy desconfiada Su estado de
conservacioacuten es sin problemas (Hoffmann y Lazo 2002)
24
3 HIPOacuteTESIS
Los paraacutemetros hematoloacutegicos (tamantildeo y concentracioacuten de gloacutebulos rojos) de
aves y mamiacuteferos cambiaraacuten de acuerdo a las exigencias energeacuteticas impuestas por su
modo de vida y lo haraacuten en conjunto con los paraacutemetros pulmonares
Seguacuten esto se puede predecir que
Las aves y mamiacuteferos voladores (de alta exigencia energeacutetica) deberiacutean tener
una mayor concentracioacuten de gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar y gloacutebulos rojos de
menor tamantildeo que aquellos no voladores (de baja exigencia energeacutetica) y esto se
asociaraacute a una mayor capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
5 OBJETIVO GENERAL
1 Estimar y comparar los paraacutemetros hematoloacutegicos en aves y mamiacuteferos de
distinto requerimiento energeacutetico
2 Relacionar los paraacutemetros hematoloacutegicos con paraacutemetros morfoloacutegicos
pulmonares asociados a la difusioacuten de oxiacutegeno
6 OBJETIVOS ESPECIacuteFICOS
1 Determinar el tamantildeo de los gloacutebulos rojos seguacuten longitud y diaacutemetro en las
distintas especies
2 Determinar el VGA (hematocrito) capilar pulmonar con el meacutetodo de conteo de
puntos en las distintas especies
3 Relacionar los hallazgos hematoloacutegicos con las caracteriacutesticas pulmonares de las
especies analizadas
25
7 MATERIAL Y MEacuteTODOS
71 Modelos animales
En este estudio se trabajoacute con cinco especies de mamiacuteferos
a) No voladores (3) Abrothrix andinus (masa corporal = 255 plusmn 19 g) Abrothrix
olivaceus (masa corporal = 263 plusmn 20 g) Phyllotis darwini (masa corporal = 7536 plusmn
496 g)
b) Voladores (2) Tadarida brasiliensis (masa corporal = 113 plusmn 05 g) y Myotis
chiloensis (masa corporal = 60 plusmn 010 g)
Y con dos especies de aves Zenaida auriculata (voladora) (masa corporal = 1411 plusmn
155 g) y Nothoprocta perdicaria (masa corporal = 39833 plusmn 1170 g) (de vuelo
ocasional)
Las aves y roedores utilizados en este estudio fueron capturados con trampas
Sherman o redes de niebla y transportados inmediatamente al laboratorio durante la
primavera y el verano Los murcieacutelagos fueron donados por el Instituto de Salud
Puacuteblica de Chile
72 Disentildeo experimental
Se capturaron 3 animales adultos de cada especie durante la misma eacutepoca del
antildeo Los animales se pesaron y luego fueron sacrificados mediante la exposicioacuten a una
caacutemara de 100 C02 o por una sobredosis de anesteacutesico por inyeccioacuten intraperitoneal
seguacuten las normas del Comiteacute de Eacutetica de la Facultad de Ciencias de la Universidad de
Chile La traacutequea cervical fue canulada y se realizoacute una incisioacuten caudal al xifoesternoacuten
puncionando cuidadosamente el diafragma a cada lado de la liacutenea media produciendo
un neumotoacuterax y colapso pulmonar Los pulmones fueron fijados in situ mediante una
perfusioacuten intratraqueal por gravedad con glutaraldehiacutedo al 23 en buffer fosfato pH
74 Cuando la solucioacuten fijadora rebasoacute el nivel de la traacutequea se realizoacute una ligadura
26
craneal a la caacutenula e inmediatamente despueacutes los pulmones fueron removidos y
sumergidos en fijador (glutaraldehiacutedo 23) a 4ordm C por un miacutenimo de dos horas
Para el estudio de microscopiacutea electroacutenica de transmisioacuten (MET) se realizaron
cortes de pulmoacuten de cada loacutebulo de los que se obtuvieron trozos pequentildeos de 1 a 2 mm
de espesor que fueron lavados por un miacutenimo de dos horas en una solucioacuten buffer a
4ordmC y fijados en tetroacutexido de osmio al 1 por 1 hora a 4ordmC Luego el tejido fue
deshidratado en alcohol de graduacioacuten creciente (comenzando al 30) previo a la
infiltracioacuten y embebimiento en epon construyendo cubos de 2 a 3 mm3 de los cuales se
obtuvieron cortes semifinos de 1microm tentildeidos con azul de toluidina al 1 De ellos se
obtuvieron cortes finos de 60-90 nm de grosor montados en grillas de 200 Mesh y
contrastados con citrato de plomo Los cortes semifinos se fotografiaron a traveacutes de
microscopio oacuteptico y los cortes finos se fotografiaron a traveacutes de MET a distintas
magnificaciones con el fin de observar adecuadamente las estructuras
La estimacioacuten del hematocrito del capilar pulmonar se hizo mediante el sistema
de conteo de puntos considerando la foacutermula propuesta por Weibel (19701971) en las
imaacutegenes que mostraban los capilares pulmonares como Hto = pe(pe + pl) donde pe y
pl son el nuacutemero de puntos de una grilla donde intersectan los eritrocitos y el plasma
respectivamente Asimismo el diaacutemetro (De) y la longitud del eje transversal de los
eritrocitos (Te) se midioacute utilizando un software de medidas morfomeacutetricas (Scion
Imagetrade) Para los efectos praacutecticos el diaacutemetro se definioacute como la longitud del eje
mayor siguiendo la curvatura de la ceacutelula y el eje transversal trazado
perpendicularmente al punto medio del diaacutemetro (Figura 9)
27
Figura 9- Capilar pulmonar y gloacutebulos rojos (A) el murcieacutelago Tadarida brasiliensis
(7000X) y (B) la perdiz Nothoprocta perdicaria (1500X)
28
73 Anaacutelisis
Los datos de Hematocrito y tamantildeo de los gloacutebulos rojos de mamiacuteferos y aves
fueron analizados mediante pruebas de Kruskall-Wallis y Wilcoxon-Mann-Whitney
respectivamente La distribucioacuten de frecuencias de los valores de hematocrito (es decir
nuacutemero de capilares con un hematocrito particular) entre las especies estudiadas se
comparoacute con una prueba de χ 2 para ambos taxones
Para explorar las posibles relaciones entre paraacutemetros pulmonares y
hematoloacutegicos los datos presentes de diaacutemetro de gloacutebulos rojos y los datos publicados
de densidad de superficie respiratoria y grosor de la barrera alveacuteolo-capilar de los
mismos individuos de cada especie (Canals et al 2005b Figueroa et al 2007) fueron
analizados por medio de anaacutelisis de cluster y anaacutelisis de componentes principales
basado en valores estandarizados para cada taxoacuten (aves y mamiacuteferos) La relacioacuten entre
el tamantildeo de los gloacutebulos rojos y la capacidad de difusioacuten masa-especiacutefica de oxiacutegeno
de la barrera aire-sangre (DLO2Mb) se estudioacute con anaacutelisis de correlacioacuten y regresioacuten
29
8 RESULTADOS
No se encontraron diferencias estadiacutesticas en el hematocrito capilar pulmonar
(χ2
4 = 667 P = 0155 y Z = 0567 P =0564 en Kruskall-Wallis y en las pruebas de
Wilcoxon en mamiacuteferos y aves respectivamente) (Tabla 1) Sin embargo en las aves
se encontroacute una distribucioacuten maacutes simeacutetrica que en mamiacuteferos (χ 2
20 = 4105 P = 00037
Figura 10) Si bien los mamiacuteferos tienen una asimetriacutea negativa en la frecuencia de la
distribucioacuten capilar de hematocrito (-047 en promedio) las aves no mostraron asimetriacutea
(00032) En ambos grupos taxonoacutemicos las distribuciones de frecuencia en las
especies fueron marginalmente diferentes (χ 2
12 = 2071 P = 006 y χ
2 4 = 851 P = 007
en mamiacuteferos y aves respectivamente) aunque esto no tuvo una clara relacioacuten
taxonoacutemica Considerando el segmento de capilar individual como unidad de estudio
el rango de hematocrito capilar pulmonar osciloacute entre 0 y 99 en los mamiacuteferos y entre
0 y 89 en las aves
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
17
Argentina en Chile entre la Primera Regioacuten y las provincias de El Loa y Antofagasta (II
Regioacuten) P d darwini desde la Provincia de Choapa (IV Regioacuten) hasta la Regioacuten
Metropolitana P d boedeckeri ha sido capturado en las provincias de Cauquenes (VII
Regioacuten) y Ntildeuble (VIII Regioacuten) P d fulvescens en la provincia de Malleco (IX Regioacuten)
(Mann 1978)
B) QUIROacutePTEROS
El nombre Chiroptera significa literalmente manos aladas Uacutenicos mamiacuteferos
que tienen la capacidad de volar y ademaacutes desenvolverse sin ninguacuten problema en la
oscuridad gracias a un sistema de radar que se los permite Son los conocidos
murcieacutelagos que en Chile son pequentildeos y se alimentan de insectos o sangre
a) Myotis chiloensis (Murcieacutelago Oreja de Ratoacuten)
http3bpblogspotcom_ymTzcYSL6BwR2Fa-0HkLyIAAAAAAAAAA4pqCk4kg6nggs1600myotis+chiloensisjpg
Figura 5- Myotis chiloensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la familia Vespertilionidae Es un murcieacutelago
pequentildeo endeacutemico de Chile aproximadamente de 9 cm de largo y 6 g de peso corporal
(Mann 1978 Gantz y Martiacutenez 2000) Entre las caracteriacutesticas craneanas cobran
especial importancia diagnoacutestica los 38 dientes cuyo nuacutemero es el maacuteximo que aparece
en los murcieacutelagos En el sedoso pelaje de este pequentildeo murcieacutelago chileno
predominan pigmentos brunos y ocres del grupo de las feomelanina El color de los
especiacutemenes variacutea entre liacutemites muy amplios de acuerdo con las condiciones
18
ambientales de su aacuterea de vida Su cola larga se encuentra incluida totalmente en el
uropatagio (Figura 5)
Distribucioacuten Myotis chiloensis se distribuye a lo largo de todo Chile continental desde
la frontera con el Peruacute hasta el estrecho de Magallanes (Mann 1978) Endeacutemico de
nuestro paiacutes M ch atacamensis se distribuye desde el sur del Peruacute y norte de Chile
hasta la IV Regioacuten M ch chiloensis desde la IV hasta la XII Regioacuten
Haacutebitat Se encuentra en vegetacioacuten cercana a cursos de agua en zonas aacuteridas (M
chiloensis atacamensis) y semiaacuteridas o en matorrales sabanas y bosques huacutemedos
preferentemente en zonas costeras del sur de Chile (M chiloensis chiloensis) Se supone
que es bastante abundante en Tierra del Fuego pero sus haacutebitos nocturnos y su
presencia en el bosque hacen que no haya un gran volumen de informacioacuten acerca de
esta especie
Comportamiento Su actividad diaria se traduce en un periacuteodo de alimentacioacuten y vuelo
de tres horas y otro de permanencia en su refugio de aproximadamente 21 horas
Durante el diacutea se refugia en las fisuras de la corteza de los aacuterboles techos de
construcciones y cuevas rocosas en la zona costera del aacuterea septentrional de su
distribucioacuten Debido a su reducido tamantildeo corporal y una tasa metaboacutelica maacutes baja que
la liacutenea de la endotermia caeriacutea en sopor diariamente Posee superficies alares cortas y
anchas (baja carga alar) lo que se traduce en un vuelo lento y de alta maniobrabilidad
Esto facilita la captura de sus presas en vuelo La dieta es exclusivamente insectiacutevora
depredando en el sur de Chile preferentemente sobre diacutepteros del grupo Nematocera
Paren una sola criacutea (caracteriacutestica propia del geacutenero)
Subespecies Chile posee dos subespecies M ch atacamensis actualmente reconocida
como especie plena y M ch chiloensis M ch chiloensis es clasificada como de Menor
19
Riesgo casi amenazado es decir se aproxima a ser Vulnerable M ch atacamensis es
clasificada como Vulnerable (Gantz y Martiacutenez 2000)
b) Tadarida brasiliensis (Murcieacutelago Coludo)
httpwwwificcclwebfm_send58
Figura 6- Tadarida brasiliensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la Familia Molossidae es un microquiroacuteptero
neotropical de tamantildeo grande con un tamantildeo de 105 mm y un peso promedio de 138 g
Tiene como caracteriacutestica el extremo de su cola liberado de la membrana uropatagial
de ahiacute el nombre de murcieacutelago de ldquocola librerdquo El pelaje es corto y sedoso de un color
general cafeacute oscuro grisaacuteceo La longitud total de este murcieacutelago puede llegar a 95 mm
donde la cola mide hasta 36 mm (Figura 6)
Distribucioacuten Se distribuye en la regioacuten neotropical estaacute presente en Centro Ameacuterica
(de Costa Rica al sur) y Sudameacuterica hasta Chile y Argentina En Chile se distribuye
desde Arica hasta Valdivia
Haacutebitat Se caracteriza por estar fuertemente relacionado con el hombre usualmente
coloniza edificios urbanos (Canals et al 2005b Gantz y Martiacutenez 2000 Mann 1978)
vive en los tejados y piezas abandonadas tambieacuten en aacuterboles huecos y cuevas desde la
20
costa hasta los 1000 msnm en la Cordillera de los Andes T brasiliensis ha sido
reportado volando sobre los 3000 msnm durante migracioacuten (Canals et al 2005b)
Comportamiento Mamiacutefero de haacutebitos notablemente gregarios es frecuente en
ciudades y poblados Es un murcieacutelago social que se caracteriza por formar grandes
colonias que pueden llegar a 154000 individuos en una caverna en Colorado Estados
Unidos Son principalmente insectiacutevoros aunque en cautiverio pueden adquirir haacutebitos
frugiacutevoros Su dieta consiste en pequentildeas polillas y escarabajos los que atrapa al vuelo
en aacutereas abiertas Las hembras dan a luz una criacutea entre agosto y noviembre Cae en
sopor durante los meses de invierno en el centro y sur de Chile probablemente por las
bajas temperaturas ambientales yo la baja disponibilidad de insectos durante el periacuteodo
invernal Tambieacuten presenta adaptaciones morfoloacutegicas y fisioloacutegicas (mantencioacuten de
caracteres primitivos en las extremidades posteriores) que le permiten una locomocioacuten
cuadruacutepeda siendo esta caracteriacutestica distintiva para esta especie Sus alas son angostas
y largas lo que representa una adaptacioacuten para vuelos directos de alta velocidad y baja
maniobrabilidad Estas caracteriacutesticas de vuelo le permiten desplazamientos migratorios
yo moverse desde las zonas de descanso hasta sus lugares de alimentacioacuten Vuela
grandes distancias durante su alimentacioacuten nocturna aunque permanece periacuteodos breves
de tiempo en vuelo El establecimiento de las poblaciones de T brasiliensis en haacutebitat
xeacutericos se posibilita por presentar adaptaciones de la estructura renal que le permiten
mayores concentraciones de orina conservando mejor el agua corporal Presentando
ademaacutes mayor tolerancia a la privacioacuten hiacutedrica reduciendo la peacuterdida de agua por
evaporacioacuten durante el descanso y vuelo al seleccionar lugares de reposo maacutes friacuteos y
huacutemedos (Gantz y Martiacutenez 2000)
21
C) AVES
a) Nothoprocta perdicaria (Perdiz)
httpwwwavesdechilecl0jpgn064jpg
Figura 7- Nothoprocta perdicaria
Biologiacutea y fisiologiacutea Ave de tamantildeo mediano (30 cm de largo 410 g de peso corporal)
corpulenta de color cafeacute grisaacuteceo con alas cortas y casi sin cola (Figura 7)
Distribucioacuten Desde el riacuteo Huasco a Llanquihue
Haacutebitat Matorrales y pastizales
Comportamiento Prefiere caminar a volar pasa gran parte del tiempo entre los
matorrales y pastizales Vuela soacutelo cuando se siente amenazada hacieacutendolo a distancias
cortas y baja altura mientras lanza gritos fuertes y repetidos Se alimenta de semillas
frutos secos e insectos Se reproduce en primavera construyendo un nido en el suelo
bajo arbustos espesos en los que pone ocho a diez huevos de color cafeacute oscuro brillante
El macho los incuba Los polluelos son autoacutefagos salen a diacuteas de nacidos del nido para
seguir a los padres y alimentarse por siacute solos Su estado de conservacioacuten es sin
problemas Esta ave es endeacutemica de Chile (Hoffmann y Lazo 2002)
22
b) Zenaida auriculata (Toacutertola)
httpwwwricardomollerjensencomdatamedia59328--Torcaza-Zenaida-auriculata-Venado-Tuerto-10-2008-2-bjpg
Figura 8- Zenaida auriculata
Biologiacutea y fisiologiacutea Paloma de tamantildeo mediano (26-27 cm de largo 150 g de peso)
de color gris con manchas negras (Figura 8)
Distribucioacuten Desde Arica a Tierra del Fuego Es muy abundante en Chile central
desde la costa hasta la cordillera
Haacutebitat Zona costera valles campos y bosques hasta unos 2000 msnm
Comportamiento Es frecuente en jardines y calles arboladas Generalmente se le
encuentra en parejas o bandadas pequentildeas El periacuteodo reproductivo coincide con el
inicio de la primavera hasta mediados de verano Durante estos meses lleva a cabo dos
y hasta tres posturas de dos huevos cada una Anida generalmente en arbustos o aacuterboles
bajos cercanos a una fuente de agua construyendo una base de palitos muy baacutesica Los
huevos son blancos lisos y de tamantildeo promedio de 29 x 22 mm A comienzo del
otontildeo cuando los pichones ya vuelan se pueden ver grandes bandadas familiares de
hasta 200 paacutejaros cruzando los campos de un lugar a otro en busca de su alimento
consistente principalmente en semillas que encuentran en el suelo Es un ave de vuelo
23
raacutepido con gran capacidad de maniobrabilidad y muy desconfiada Su estado de
conservacioacuten es sin problemas (Hoffmann y Lazo 2002)
24
3 HIPOacuteTESIS
Los paraacutemetros hematoloacutegicos (tamantildeo y concentracioacuten de gloacutebulos rojos) de
aves y mamiacuteferos cambiaraacuten de acuerdo a las exigencias energeacuteticas impuestas por su
modo de vida y lo haraacuten en conjunto con los paraacutemetros pulmonares
Seguacuten esto se puede predecir que
Las aves y mamiacuteferos voladores (de alta exigencia energeacutetica) deberiacutean tener
una mayor concentracioacuten de gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar y gloacutebulos rojos de
menor tamantildeo que aquellos no voladores (de baja exigencia energeacutetica) y esto se
asociaraacute a una mayor capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
5 OBJETIVO GENERAL
1 Estimar y comparar los paraacutemetros hematoloacutegicos en aves y mamiacuteferos de
distinto requerimiento energeacutetico
2 Relacionar los paraacutemetros hematoloacutegicos con paraacutemetros morfoloacutegicos
pulmonares asociados a la difusioacuten de oxiacutegeno
6 OBJETIVOS ESPECIacuteFICOS
1 Determinar el tamantildeo de los gloacutebulos rojos seguacuten longitud y diaacutemetro en las
distintas especies
2 Determinar el VGA (hematocrito) capilar pulmonar con el meacutetodo de conteo de
puntos en las distintas especies
3 Relacionar los hallazgos hematoloacutegicos con las caracteriacutesticas pulmonares de las
especies analizadas
25
7 MATERIAL Y MEacuteTODOS
71 Modelos animales
En este estudio se trabajoacute con cinco especies de mamiacuteferos
a) No voladores (3) Abrothrix andinus (masa corporal = 255 plusmn 19 g) Abrothrix
olivaceus (masa corporal = 263 plusmn 20 g) Phyllotis darwini (masa corporal = 7536 plusmn
496 g)
b) Voladores (2) Tadarida brasiliensis (masa corporal = 113 plusmn 05 g) y Myotis
chiloensis (masa corporal = 60 plusmn 010 g)
Y con dos especies de aves Zenaida auriculata (voladora) (masa corporal = 1411 plusmn
155 g) y Nothoprocta perdicaria (masa corporal = 39833 plusmn 1170 g) (de vuelo
ocasional)
Las aves y roedores utilizados en este estudio fueron capturados con trampas
Sherman o redes de niebla y transportados inmediatamente al laboratorio durante la
primavera y el verano Los murcieacutelagos fueron donados por el Instituto de Salud
Puacuteblica de Chile
72 Disentildeo experimental
Se capturaron 3 animales adultos de cada especie durante la misma eacutepoca del
antildeo Los animales se pesaron y luego fueron sacrificados mediante la exposicioacuten a una
caacutemara de 100 C02 o por una sobredosis de anesteacutesico por inyeccioacuten intraperitoneal
seguacuten las normas del Comiteacute de Eacutetica de la Facultad de Ciencias de la Universidad de
Chile La traacutequea cervical fue canulada y se realizoacute una incisioacuten caudal al xifoesternoacuten
puncionando cuidadosamente el diafragma a cada lado de la liacutenea media produciendo
un neumotoacuterax y colapso pulmonar Los pulmones fueron fijados in situ mediante una
perfusioacuten intratraqueal por gravedad con glutaraldehiacutedo al 23 en buffer fosfato pH
74 Cuando la solucioacuten fijadora rebasoacute el nivel de la traacutequea se realizoacute una ligadura
26
craneal a la caacutenula e inmediatamente despueacutes los pulmones fueron removidos y
sumergidos en fijador (glutaraldehiacutedo 23) a 4ordm C por un miacutenimo de dos horas
Para el estudio de microscopiacutea electroacutenica de transmisioacuten (MET) se realizaron
cortes de pulmoacuten de cada loacutebulo de los que se obtuvieron trozos pequentildeos de 1 a 2 mm
de espesor que fueron lavados por un miacutenimo de dos horas en una solucioacuten buffer a
4ordmC y fijados en tetroacutexido de osmio al 1 por 1 hora a 4ordmC Luego el tejido fue
deshidratado en alcohol de graduacioacuten creciente (comenzando al 30) previo a la
infiltracioacuten y embebimiento en epon construyendo cubos de 2 a 3 mm3 de los cuales se
obtuvieron cortes semifinos de 1microm tentildeidos con azul de toluidina al 1 De ellos se
obtuvieron cortes finos de 60-90 nm de grosor montados en grillas de 200 Mesh y
contrastados con citrato de plomo Los cortes semifinos se fotografiaron a traveacutes de
microscopio oacuteptico y los cortes finos se fotografiaron a traveacutes de MET a distintas
magnificaciones con el fin de observar adecuadamente las estructuras
La estimacioacuten del hematocrito del capilar pulmonar se hizo mediante el sistema
de conteo de puntos considerando la foacutermula propuesta por Weibel (19701971) en las
imaacutegenes que mostraban los capilares pulmonares como Hto = pe(pe + pl) donde pe y
pl son el nuacutemero de puntos de una grilla donde intersectan los eritrocitos y el plasma
respectivamente Asimismo el diaacutemetro (De) y la longitud del eje transversal de los
eritrocitos (Te) se midioacute utilizando un software de medidas morfomeacutetricas (Scion
Imagetrade) Para los efectos praacutecticos el diaacutemetro se definioacute como la longitud del eje
mayor siguiendo la curvatura de la ceacutelula y el eje transversal trazado
perpendicularmente al punto medio del diaacutemetro (Figura 9)
27
Figura 9- Capilar pulmonar y gloacutebulos rojos (A) el murcieacutelago Tadarida brasiliensis
(7000X) y (B) la perdiz Nothoprocta perdicaria (1500X)
28
73 Anaacutelisis
Los datos de Hematocrito y tamantildeo de los gloacutebulos rojos de mamiacuteferos y aves
fueron analizados mediante pruebas de Kruskall-Wallis y Wilcoxon-Mann-Whitney
respectivamente La distribucioacuten de frecuencias de los valores de hematocrito (es decir
nuacutemero de capilares con un hematocrito particular) entre las especies estudiadas se
comparoacute con una prueba de χ 2 para ambos taxones
Para explorar las posibles relaciones entre paraacutemetros pulmonares y
hematoloacutegicos los datos presentes de diaacutemetro de gloacutebulos rojos y los datos publicados
de densidad de superficie respiratoria y grosor de la barrera alveacuteolo-capilar de los
mismos individuos de cada especie (Canals et al 2005b Figueroa et al 2007) fueron
analizados por medio de anaacutelisis de cluster y anaacutelisis de componentes principales
basado en valores estandarizados para cada taxoacuten (aves y mamiacuteferos) La relacioacuten entre
el tamantildeo de los gloacutebulos rojos y la capacidad de difusioacuten masa-especiacutefica de oxiacutegeno
de la barrera aire-sangre (DLO2Mb) se estudioacute con anaacutelisis de correlacioacuten y regresioacuten
29
8 RESULTADOS
No se encontraron diferencias estadiacutesticas en el hematocrito capilar pulmonar
(χ2
4 = 667 P = 0155 y Z = 0567 P =0564 en Kruskall-Wallis y en las pruebas de
Wilcoxon en mamiacuteferos y aves respectivamente) (Tabla 1) Sin embargo en las aves
se encontroacute una distribucioacuten maacutes simeacutetrica que en mamiacuteferos (χ 2
20 = 4105 P = 00037
Figura 10) Si bien los mamiacuteferos tienen una asimetriacutea negativa en la frecuencia de la
distribucioacuten capilar de hematocrito (-047 en promedio) las aves no mostraron asimetriacutea
(00032) En ambos grupos taxonoacutemicos las distribuciones de frecuencia en las
especies fueron marginalmente diferentes (χ 2
12 = 2071 P = 006 y χ
2 4 = 851 P = 007
en mamiacuteferos y aves respectivamente) aunque esto no tuvo una clara relacioacuten
taxonoacutemica Considerando el segmento de capilar individual como unidad de estudio
el rango de hematocrito capilar pulmonar osciloacute entre 0 y 99 en los mamiacuteferos y entre
0 y 89 en las aves
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
18
ambientales de su aacuterea de vida Su cola larga se encuentra incluida totalmente en el
uropatagio (Figura 5)
Distribucioacuten Myotis chiloensis se distribuye a lo largo de todo Chile continental desde
la frontera con el Peruacute hasta el estrecho de Magallanes (Mann 1978) Endeacutemico de
nuestro paiacutes M ch atacamensis se distribuye desde el sur del Peruacute y norte de Chile
hasta la IV Regioacuten M ch chiloensis desde la IV hasta la XII Regioacuten
Haacutebitat Se encuentra en vegetacioacuten cercana a cursos de agua en zonas aacuteridas (M
chiloensis atacamensis) y semiaacuteridas o en matorrales sabanas y bosques huacutemedos
preferentemente en zonas costeras del sur de Chile (M chiloensis chiloensis) Se supone
que es bastante abundante en Tierra del Fuego pero sus haacutebitos nocturnos y su
presencia en el bosque hacen que no haya un gran volumen de informacioacuten acerca de
esta especie
Comportamiento Su actividad diaria se traduce en un periacuteodo de alimentacioacuten y vuelo
de tres horas y otro de permanencia en su refugio de aproximadamente 21 horas
Durante el diacutea se refugia en las fisuras de la corteza de los aacuterboles techos de
construcciones y cuevas rocosas en la zona costera del aacuterea septentrional de su
distribucioacuten Debido a su reducido tamantildeo corporal y una tasa metaboacutelica maacutes baja que
la liacutenea de la endotermia caeriacutea en sopor diariamente Posee superficies alares cortas y
anchas (baja carga alar) lo que se traduce en un vuelo lento y de alta maniobrabilidad
Esto facilita la captura de sus presas en vuelo La dieta es exclusivamente insectiacutevora
depredando en el sur de Chile preferentemente sobre diacutepteros del grupo Nematocera
Paren una sola criacutea (caracteriacutestica propia del geacutenero)
Subespecies Chile posee dos subespecies M ch atacamensis actualmente reconocida
como especie plena y M ch chiloensis M ch chiloensis es clasificada como de Menor
19
Riesgo casi amenazado es decir se aproxima a ser Vulnerable M ch atacamensis es
clasificada como Vulnerable (Gantz y Martiacutenez 2000)
b) Tadarida brasiliensis (Murcieacutelago Coludo)
httpwwwificcclwebfm_send58
Figura 6- Tadarida brasiliensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la Familia Molossidae es un microquiroacuteptero
neotropical de tamantildeo grande con un tamantildeo de 105 mm y un peso promedio de 138 g
Tiene como caracteriacutestica el extremo de su cola liberado de la membrana uropatagial
de ahiacute el nombre de murcieacutelago de ldquocola librerdquo El pelaje es corto y sedoso de un color
general cafeacute oscuro grisaacuteceo La longitud total de este murcieacutelago puede llegar a 95 mm
donde la cola mide hasta 36 mm (Figura 6)
Distribucioacuten Se distribuye en la regioacuten neotropical estaacute presente en Centro Ameacuterica
(de Costa Rica al sur) y Sudameacuterica hasta Chile y Argentina En Chile se distribuye
desde Arica hasta Valdivia
Haacutebitat Se caracteriza por estar fuertemente relacionado con el hombre usualmente
coloniza edificios urbanos (Canals et al 2005b Gantz y Martiacutenez 2000 Mann 1978)
vive en los tejados y piezas abandonadas tambieacuten en aacuterboles huecos y cuevas desde la
20
costa hasta los 1000 msnm en la Cordillera de los Andes T brasiliensis ha sido
reportado volando sobre los 3000 msnm durante migracioacuten (Canals et al 2005b)
Comportamiento Mamiacutefero de haacutebitos notablemente gregarios es frecuente en
ciudades y poblados Es un murcieacutelago social que se caracteriza por formar grandes
colonias que pueden llegar a 154000 individuos en una caverna en Colorado Estados
Unidos Son principalmente insectiacutevoros aunque en cautiverio pueden adquirir haacutebitos
frugiacutevoros Su dieta consiste en pequentildeas polillas y escarabajos los que atrapa al vuelo
en aacutereas abiertas Las hembras dan a luz una criacutea entre agosto y noviembre Cae en
sopor durante los meses de invierno en el centro y sur de Chile probablemente por las
bajas temperaturas ambientales yo la baja disponibilidad de insectos durante el periacuteodo
invernal Tambieacuten presenta adaptaciones morfoloacutegicas y fisioloacutegicas (mantencioacuten de
caracteres primitivos en las extremidades posteriores) que le permiten una locomocioacuten
cuadruacutepeda siendo esta caracteriacutestica distintiva para esta especie Sus alas son angostas
y largas lo que representa una adaptacioacuten para vuelos directos de alta velocidad y baja
maniobrabilidad Estas caracteriacutesticas de vuelo le permiten desplazamientos migratorios
yo moverse desde las zonas de descanso hasta sus lugares de alimentacioacuten Vuela
grandes distancias durante su alimentacioacuten nocturna aunque permanece periacuteodos breves
de tiempo en vuelo El establecimiento de las poblaciones de T brasiliensis en haacutebitat
xeacutericos se posibilita por presentar adaptaciones de la estructura renal que le permiten
mayores concentraciones de orina conservando mejor el agua corporal Presentando
ademaacutes mayor tolerancia a la privacioacuten hiacutedrica reduciendo la peacuterdida de agua por
evaporacioacuten durante el descanso y vuelo al seleccionar lugares de reposo maacutes friacuteos y
huacutemedos (Gantz y Martiacutenez 2000)
21
C) AVES
a) Nothoprocta perdicaria (Perdiz)
httpwwwavesdechilecl0jpgn064jpg
Figura 7- Nothoprocta perdicaria
Biologiacutea y fisiologiacutea Ave de tamantildeo mediano (30 cm de largo 410 g de peso corporal)
corpulenta de color cafeacute grisaacuteceo con alas cortas y casi sin cola (Figura 7)
Distribucioacuten Desde el riacuteo Huasco a Llanquihue
Haacutebitat Matorrales y pastizales
Comportamiento Prefiere caminar a volar pasa gran parte del tiempo entre los
matorrales y pastizales Vuela soacutelo cuando se siente amenazada hacieacutendolo a distancias
cortas y baja altura mientras lanza gritos fuertes y repetidos Se alimenta de semillas
frutos secos e insectos Se reproduce en primavera construyendo un nido en el suelo
bajo arbustos espesos en los que pone ocho a diez huevos de color cafeacute oscuro brillante
El macho los incuba Los polluelos son autoacutefagos salen a diacuteas de nacidos del nido para
seguir a los padres y alimentarse por siacute solos Su estado de conservacioacuten es sin
problemas Esta ave es endeacutemica de Chile (Hoffmann y Lazo 2002)
22
b) Zenaida auriculata (Toacutertola)
httpwwwricardomollerjensencomdatamedia59328--Torcaza-Zenaida-auriculata-Venado-Tuerto-10-2008-2-bjpg
Figura 8- Zenaida auriculata
Biologiacutea y fisiologiacutea Paloma de tamantildeo mediano (26-27 cm de largo 150 g de peso)
de color gris con manchas negras (Figura 8)
Distribucioacuten Desde Arica a Tierra del Fuego Es muy abundante en Chile central
desde la costa hasta la cordillera
Haacutebitat Zona costera valles campos y bosques hasta unos 2000 msnm
Comportamiento Es frecuente en jardines y calles arboladas Generalmente se le
encuentra en parejas o bandadas pequentildeas El periacuteodo reproductivo coincide con el
inicio de la primavera hasta mediados de verano Durante estos meses lleva a cabo dos
y hasta tres posturas de dos huevos cada una Anida generalmente en arbustos o aacuterboles
bajos cercanos a una fuente de agua construyendo una base de palitos muy baacutesica Los
huevos son blancos lisos y de tamantildeo promedio de 29 x 22 mm A comienzo del
otontildeo cuando los pichones ya vuelan se pueden ver grandes bandadas familiares de
hasta 200 paacutejaros cruzando los campos de un lugar a otro en busca de su alimento
consistente principalmente en semillas que encuentran en el suelo Es un ave de vuelo
23
raacutepido con gran capacidad de maniobrabilidad y muy desconfiada Su estado de
conservacioacuten es sin problemas (Hoffmann y Lazo 2002)
24
3 HIPOacuteTESIS
Los paraacutemetros hematoloacutegicos (tamantildeo y concentracioacuten de gloacutebulos rojos) de
aves y mamiacuteferos cambiaraacuten de acuerdo a las exigencias energeacuteticas impuestas por su
modo de vida y lo haraacuten en conjunto con los paraacutemetros pulmonares
Seguacuten esto se puede predecir que
Las aves y mamiacuteferos voladores (de alta exigencia energeacutetica) deberiacutean tener
una mayor concentracioacuten de gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar y gloacutebulos rojos de
menor tamantildeo que aquellos no voladores (de baja exigencia energeacutetica) y esto se
asociaraacute a una mayor capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
5 OBJETIVO GENERAL
1 Estimar y comparar los paraacutemetros hematoloacutegicos en aves y mamiacuteferos de
distinto requerimiento energeacutetico
2 Relacionar los paraacutemetros hematoloacutegicos con paraacutemetros morfoloacutegicos
pulmonares asociados a la difusioacuten de oxiacutegeno
6 OBJETIVOS ESPECIacuteFICOS
1 Determinar el tamantildeo de los gloacutebulos rojos seguacuten longitud y diaacutemetro en las
distintas especies
2 Determinar el VGA (hematocrito) capilar pulmonar con el meacutetodo de conteo de
puntos en las distintas especies
3 Relacionar los hallazgos hematoloacutegicos con las caracteriacutesticas pulmonares de las
especies analizadas
25
7 MATERIAL Y MEacuteTODOS
71 Modelos animales
En este estudio se trabajoacute con cinco especies de mamiacuteferos
a) No voladores (3) Abrothrix andinus (masa corporal = 255 plusmn 19 g) Abrothrix
olivaceus (masa corporal = 263 plusmn 20 g) Phyllotis darwini (masa corporal = 7536 plusmn
496 g)
b) Voladores (2) Tadarida brasiliensis (masa corporal = 113 plusmn 05 g) y Myotis
chiloensis (masa corporal = 60 plusmn 010 g)
Y con dos especies de aves Zenaida auriculata (voladora) (masa corporal = 1411 plusmn
155 g) y Nothoprocta perdicaria (masa corporal = 39833 plusmn 1170 g) (de vuelo
ocasional)
Las aves y roedores utilizados en este estudio fueron capturados con trampas
Sherman o redes de niebla y transportados inmediatamente al laboratorio durante la
primavera y el verano Los murcieacutelagos fueron donados por el Instituto de Salud
Puacuteblica de Chile
72 Disentildeo experimental
Se capturaron 3 animales adultos de cada especie durante la misma eacutepoca del
antildeo Los animales se pesaron y luego fueron sacrificados mediante la exposicioacuten a una
caacutemara de 100 C02 o por una sobredosis de anesteacutesico por inyeccioacuten intraperitoneal
seguacuten las normas del Comiteacute de Eacutetica de la Facultad de Ciencias de la Universidad de
Chile La traacutequea cervical fue canulada y se realizoacute una incisioacuten caudal al xifoesternoacuten
puncionando cuidadosamente el diafragma a cada lado de la liacutenea media produciendo
un neumotoacuterax y colapso pulmonar Los pulmones fueron fijados in situ mediante una
perfusioacuten intratraqueal por gravedad con glutaraldehiacutedo al 23 en buffer fosfato pH
74 Cuando la solucioacuten fijadora rebasoacute el nivel de la traacutequea se realizoacute una ligadura
26
craneal a la caacutenula e inmediatamente despueacutes los pulmones fueron removidos y
sumergidos en fijador (glutaraldehiacutedo 23) a 4ordm C por un miacutenimo de dos horas
Para el estudio de microscopiacutea electroacutenica de transmisioacuten (MET) se realizaron
cortes de pulmoacuten de cada loacutebulo de los que se obtuvieron trozos pequentildeos de 1 a 2 mm
de espesor que fueron lavados por un miacutenimo de dos horas en una solucioacuten buffer a
4ordmC y fijados en tetroacutexido de osmio al 1 por 1 hora a 4ordmC Luego el tejido fue
deshidratado en alcohol de graduacioacuten creciente (comenzando al 30) previo a la
infiltracioacuten y embebimiento en epon construyendo cubos de 2 a 3 mm3 de los cuales se
obtuvieron cortes semifinos de 1microm tentildeidos con azul de toluidina al 1 De ellos se
obtuvieron cortes finos de 60-90 nm de grosor montados en grillas de 200 Mesh y
contrastados con citrato de plomo Los cortes semifinos se fotografiaron a traveacutes de
microscopio oacuteptico y los cortes finos se fotografiaron a traveacutes de MET a distintas
magnificaciones con el fin de observar adecuadamente las estructuras
La estimacioacuten del hematocrito del capilar pulmonar se hizo mediante el sistema
de conteo de puntos considerando la foacutermula propuesta por Weibel (19701971) en las
imaacutegenes que mostraban los capilares pulmonares como Hto = pe(pe + pl) donde pe y
pl son el nuacutemero de puntos de una grilla donde intersectan los eritrocitos y el plasma
respectivamente Asimismo el diaacutemetro (De) y la longitud del eje transversal de los
eritrocitos (Te) se midioacute utilizando un software de medidas morfomeacutetricas (Scion
Imagetrade) Para los efectos praacutecticos el diaacutemetro se definioacute como la longitud del eje
mayor siguiendo la curvatura de la ceacutelula y el eje transversal trazado
perpendicularmente al punto medio del diaacutemetro (Figura 9)
27
Figura 9- Capilar pulmonar y gloacutebulos rojos (A) el murcieacutelago Tadarida brasiliensis
(7000X) y (B) la perdiz Nothoprocta perdicaria (1500X)
28
73 Anaacutelisis
Los datos de Hematocrito y tamantildeo de los gloacutebulos rojos de mamiacuteferos y aves
fueron analizados mediante pruebas de Kruskall-Wallis y Wilcoxon-Mann-Whitney
respectivamente La distribucioacuten de frecuencias de los valores de hematocrito (es decir
nuacutemero de capilares con un hematocrito particular) entre las especies estudiadas se
comparoacute con una prueba de χ 2 para ambos taxones
Para explorar las posibles relaciones entre paraacutemetros pulmonares y
hematoloacutegicos los datos presentes de diaacutemetro de gloacutebulos rojos y los datos publicados
de densidad de superficie respiratoria y grosor de la barrera alveacuteolo-capilar de los
mismos individuos de cada especie (Canals et al 2005b Figueroa et al 2007) fueron
analizados por medio de anaacutelisis de cluster y anaacutelisis de componentes principales
basado en valores estandarizados para cada taxoacuten (aves y mamiacuteferos) La relacioacuten entre
el tamantildeo de los gloacutebulos rojos y la capacidad de difusioacuten masa-especiacutefica de oxiacutegeno
de la barrera aire-sangre (DLO2Mb) se estudioacute con anaacutelisis de correlacioacuten y regresioacuten
29
8 RESULTADOS
No se encontraron diferencias estadiacutesticas en el hematocrito capilar pulmonar
(χ2
4 = 667 P = 0155 y Z = 0567 P =0564 en Kruskall-Wallis y en las pruebas de
Wilcoxon en mamiacuteferos y aves respectivamente) (Tabla 1) Sin embargo en las aves
se encontroacute una distribucioacuten maacutes simeacutetrica que en mamiacuteferos (χ 2
20 = 4105 P = 00037
Figura 10) Si bien los mamiacuteferos tienen una asimetriacutea negativa en la frecuencia de la
distribucioacuten capilar de hematocrito (-047 en promedio) las aves no mostraron asimetriacutea
(00032) En ambos grupos taxonoacutemicos las distribuciones de frecuencia en las
especies fueron marginalmente diferentes (χ 2
12 = 2071 P = 006 y χ
2 4 = 851 P = 007
en mamiacuteferos y aves respectivamente) aunque esto no tuvo una clara relacioacuten
taxonoacutemica Considerando el segmento de capilar individual como unidad de estudio
el rango de hematocrito capilar pulmonar osciloacute entre 0 y 99 en los mamiacuteferos y entre
0 y 89 en las aves
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
19
Riesgo casi amenazado es decir se aproxima a ser Vulnerable M ch atacamensis es
clasificada como Vulnerable (Gantz y Martiacutenez 2000)
b) Tadarida brasiliensis (Murcieacutelago Coludo)
httpwwwificcclwebfm_send58
Figura 6- Tadarida brasiliensis
Biologiacutea y fisiologiacutea Pertenece a la Familia Molossidae es un microquiroacuteptero
neotropical de tamantildeo grande con un tamantildeo de 105 mm y un peso promedio de 138 g
Tiene como caracteriacutestica el extremo de su cola liberado de la membrana uropatagial
de ahiacute el nombre de murcieacutelago de ldquocola librerdquo El pelaje es corto y sedoso de un color
general cafeacute oscuro grisaacuteceo La longitud total de este murcieacutelago puede llegar a 95 mm
donde la cola mide hasta 36 mm (Figura 6)
Distribucioacuten Se distribuye en la regioacuten neotropical estaacute presente en Centro Ameacuterica
(de Costa Rica al sur) y Sudameacuterica hasta Chile y Argentina En Chile se distribuye
desde Arica hasta Valdivia
Haacutebitat Se caracteriza por estar fuertemente relacionado con el hombre usualmente
coloniza edificios urbanos (Canals et al 2005b Gantz y Martiacutenez 2000 Mann 1978)
vive en los tejados y piezas abandonadas tambieacuten en aacuterboles huecos y cuevas desde la
20
costa hasta los 1000 msnm en la Cordillera de los Andes T brasiliensis ha sido
reportado volando sobre los 3000 msnm durante migracioacuten (Canals et al 2005b)
Comportamiento Mamiacutefero de haacutebitos notablemente gregarios es frecuente en
ciudades y poblados Es un murcieacutelago social que se caracteriza por formar grandes
colonias que pueden llegar a 154000 individuos en una caverna en Colorado Estados
Unidos Son principalmente insectiacutevoros aunque en cautiverio pueden adquirir haacutebitos
frugiacutevoros Su dieta consiste en pequentildeas polillas y escarabajos los que atrapa al vuelo
en aacutereas abiertas Las hembras dan a luz una criacutea entre agosto y noviembre Cae en
sopor durante los meses de invierno en el centro y sur de Chile probablemente por las
bajas temperaturas ambientales yo la baja disponibilidad de insectos durante el periacuteodo
invernal Tambieacuten presenta adaptaciones morfoloacutegicas y fisioloacutegicas (mantencioacuten de
caracteres primitivos en las extremidades posteriores) que le permiten una locomocioacuten
cuadruacutepeda siendo esta caracteriacutestica distintiva para esta especie Sus alas son angostas
y largas lo que representa una adaptacioacuten para vuelos directos de alta velocidad y baja
maniobrabilidad Estas caracteriacutesticas de vuelo le permiten desplazamientos migratorios
yo moverse desde las zonas de descanso hasta sus lugares de alimentacioacuten Vuela
grandes distancias durante su alimentacioacuten nocturna aunque permanece periacuteodos breves
de tiempo en vuelo El establecimiento de las poblaciones de T brasiliensis en haacutebitat
xeacutericos se posibilita por presentar adaptaciones de la estructura renal que le permiten
mayores concentraciones de orina conservando mejor el agua corporal Presentando
ademaacutes mayor tolerancia a la privacioacuten hiacutedrica reduciendo la peacuterdida de agua por
evaporacioacuten durante el descanso y vuelo al seleccionar lugares de reposo maacutes friacuteos y
huacutemedos (Gantz y Martiacutenez 2000)
21
C) AVES
a) Nothoprocta perdicaria (Perdiz)
httpwwwavesdechilecl0jpgn064jpg
Figura 7- Nothoprocta perdicaria
Biologiacutea y fisiologiacutea Ave de tamantildeo mediano (30 cm de largo 410 g de peso corporal)
corpulenta de color cafeacute grisaacuteceo con alas cortas y casi sin cola (Figura 7)
Distribucioacuten Desde el riacuteo Huasco a Llanquihue
Haacutebitat Matorrales y pastizales
Comportamiento Prefiere caminar a volar pasa gran parte del tiempo entre los
matorrales y pastizales Vuela soacutelo cuando se siente amenazada hacieacutendolo a distancias
cortas y baja altura mientras lanza gritos fuertes y repetidos Se alimenta de semillas
frutos secos e insectos Se reproduce en primavera construyendo un nido en el suelo
bajo arbustos espesos en los que pone ocho a diez huevos de color cafeacute oscuro brillante
El macho los incuba Los polluelos son autoacutefagos salen a diacuteas de nacidos del nido para
seguir a los padres y alimentarse por siacute solos Su estado de conservacioacuten es sin
problemas Esta ave es endeacutemica de Chile (Hoffmann y Lazo 2002)
22
b) Zenaida auriculata (Toacutertola)
httpwwwricardomollerjensencomdatamedia59328--Torcaza-Zenaida-auriculata-Venado-Tuerto-10-2008-2-bjpg
Figura 8- Zenaida auriculata
Biologiacutea y fisiologiacutea Paloma de tamantildeo mediano (26-27 cm de largo 150 g de peso)
de color gris con manchas negras (Figura 8)
Distribucioacuten Desde Arica a Tierra del Fuego Es muy abundante en Chile central
desde la costa hasta la cordillera
Haacutebitat Zona costera valles campos y bosques hasta unos 2000 msnm
Comportamiento Es frecuente en jardines y calles arboladas Generalmente se le
encuentra en parejas o bandadas pequentildeas El periacuteodo reproductivo coincide con el
inicio de la primavera hasta mediados de verano Durante estos meses lleva a cabo dos
y hasta tres posturas de dos huevos cada una Anida generalmente en arbustos o aacuterboles
bajos cercanos a una fuente de agua construyendo una base de palitos muy baacutesica Los
huevos son blancos lisos y de tamantildeo promedio de 29 x 22 mm A comienzo del
otontildeo cuando los pichones ya vuelan se pueden ver grandes bandadas familiares de
hasta 200 paacutejaros cruzando los campos de un lugar a otro en busca de su alimento
consistente principalmente en semillas que encuentran en el suelo Es un ave de vuelo
23
raacutepido con gran capacidad de maniobrabilidad y muy desconfiada Su estado de
conservacioacuten es sin problemas (Hoffmann y Lazo 2002)
24
3 HIPOacuteTESIS
Los paraacutemetros hematoloacutegicos (tamantildeo y concentracioacuten de gloacutebulos rojos) de
aves y mamiacuteferos cambiaraacuten de acuerdo a las exigencias energeacuteticas impuestas por su
modo de vida y lo haraacuten en conjunto con los paraacutemetros pulmonares
Seguacuten esto se puede predecir que
Las aves y mamiacuteferos voladores (de alta exigencia energeacutetica) deberiacutean tener
una mayor concentracioacuten de gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar y gloacutebulos rojos de
menor tamantildeo que aquellos no voladores (de baja exigencia energeacutetica) y esto se
asociaraacute a una mayor capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
5 OBJETIVO GENERAL
1 Estimar y comparar los paraacutemetros hematoloacutegicos en aves y mamiacuteferos de
distinto requerimiento energeacutetico
2 Relacionar los paraacutemetros hematoloacutegicos con paraacutemetros morfoloacutegicos
pulmonares asociados a la difusioacuten de oxiacutegeno
6 OBJETIVOS ESPECIacuteFICOS
1 Determinar el tamantildeo de los gloacutebulos rojos seguacuten longitud y diaacutemetro en las
distintas especies
2 Determinar el VGA (hematocrito) capilar pulmonar con el meacutetodo de conteo de
puntos en las distintas especies
3 Relacionar los hallazgos hematoloacutegicos con las caracteriacutesticas pulmonares de las
especies analizadas
25
7 MATERIAL Y MEacuteTODOS
71 Modelos animales
En este estudio se trabajoacute con cinco especies de mamiacuteferos
a) No voladores (3) Abrothrix andinus (masa corporal = 255 plusmn 19 g) Abrothrix
olivaceus (masa corporal = 263 plusmn 20 g) Phyllotis darwini (masa corporal = 7536 plusmn
496 g)
b) Voladores (2) Tadarida brasiliensis (masa corporal = 113 plusmn 05 g) y Myotis
chiloensis (masa corporal = 60 plusmn 010 g)
Y con dos especies de aves Zenaida auriculata (voladora) (masa corporal = 1411 plusmn
155 g) y Nothoprocta perdicaria (masa corporal = 39833 plusmn 1170 g) (de vuelo
ocasional)
Las aves y roedores utilizados en este estudio fueron capturados con trampas
Sherman o redes de niebla y transportados inmediatamente al laboratorio durante la
primavera y el verano Los murcieacutelagos fueron donados por el Instituto de Salud
Puacuteblica de Chile
72 Disentildeo experimental
Se capturaron 3 animales adultos de cada especie durante la misma eacutepoca del
antildeo Los animales se pesaron y luego fueron sacrificados mediante la exposicioacuten a una
caacutemara de 100 C02 o por una sobredosis de anesteacutesico por inyeccioacuten intraperitoneal
seguacuten las normas del Comiteacute de Eacutetica de la Facultad de Ciencias de la Universidad de
Chile La traacutequea cervical fue canulada y se realizoacute una incisioacuten caudal al xifoesternoacuten
puncionando cuidadosamente el diafragma a cada lado de la liacutenea media produciendo
un neumotoacuterax y colapso pulmonar Los pulmones fueron fijados in situ mediante una
perfusioacuten intratraqueal por gravedad con glutaraldehiacutedo al 23 en buffer fosfato pH
74 Cuando la solucioacuten fijadora rebasoacute el nivel de la traacutequea se realizoacute una ligadura
26
craneal a la caacutenula e inmediatamente despueacutes los pulmones fueron removidos y
sumergidos en fijador (glutaraldehiacutedo 23) a 4ordm C por un miacutenimo de dos horas
Para el estudio de microscopiacutea electroacutenica de transmisioacuten (MET) se realizaron
cortes de pulmoacuten de cada loacutebulo de los que se obtuvieron trozos pequentildeos de 1 a 2 mm
de espesor que fueron lavados por un miacutenimo de dos horas en una solucioacuten buffer a
4ordmC y fijados en tetroacutexido de osmio al 1 por 1 hora a 4ordmC Luego el tejido fue
deshidratado en alcohol de graduacioacuten creciente (comenzando al 30) previo a la
infiltracioacuten y embebimiento en epon construyendo cubos de 2 a 3 mm3 de los cuales se
obtuvieron cortes semifinos de 1microm tentildeidos con azul de toluidina al 1 De ellos se
obtuvieron cortes finos de 60-90 nm de grosor montados en grillas de 200 Mesh y
contrastados con citrato de plomo Los cortes semifinos se fotografiaron a traveacutes de
microscopio oacuteptico y los cortes finos se fotografiaron a traveacutes de MET a distintas
magnificaciones con el fin de observar adecuadamente las estructuras
La estimacioacuten del hematocrito del capilar pulmonar se hizo mediante el sistema
de conteo de puntos considerando la foacutermula propuesta por Weibel (19701971) en las
imaacutegenes que mostraban los capilares pulmonares como Hto = pe(pe + pl) donde pe y
pl son el nuacutemero de puntos de una grilla donde intersectan los eritrocitos y el plasma
respectivamente Asimismo el diaacutemetro (De) y la longitud del eje transversal de los
eritrocitos (Te) se midioacute utilizando un software de medidas morfomeacutetricas (Scion
Imagetrade) Para los efectos praacutecticos el diaacutemetro se definioacute como la longitud del eje
mayor siguiendo la curvatura de la ceacutelula y el eje transversal trazado
perpendicularmente al punto medio del diaacutemetro (Figura 9)
27
Figura 9- Capilar pulmonar y gloacutebulos rojos (A) el murcieacutelago Tadarida brasiliensis
(7000X) y (B) la perdiz Nothoprocta perdicaria (1500X)
28
73 Anaacutelisis
Los datos de Hematocrito y tamantildeo de los gloacutebulos rojos de mamiacuteferos y aves
fueron analizados mediante pruebas de Kruskall-Wallis y Wilcoxon-Mann-Whitney
respectivamente La distribucioacuten de frecuencias de los valores de hematocrito (es decir
nuacutemero de capilares con un hematocrito particular) entre las especies estudiadas se
comparoacute con una prueba de χ 2 para ambos taxones
Para explorar las posibles relaciones entre paraacutemetros pulmonares y
hematoloacutegicos los datos presentes de diaacutemetro de gloacutebulos rojos y los datos publicados
de densidad de superficie respiratoria y grosor de la barrera alveacuteolo-capilar de los
mismos individuos de cada especie (Canals et al 2005b Figueroa et al 2007) fueron
analizados por medio de anaacutelisis de cluster y anaacutelisis de componentes principales
basado en valores estandarizados para cada taxoacuten (aves y mamiacuteferos) La relacioacuten entre
el tamantildeo de los gloacutebulos rojos y la capacidad de difusioacuten masa-especiacutefica de oxiacutegeno
de la barrera aire-sangre (DLO2Mb) se estudioacute con anaacutelisis de correlacioacuten y regresioacuten
29
8 RESULTADOS
No se encontraron diferencias estadiacutesticas en el hematocrito capilar pulmonar
(χ2
4 = 667 P = 0155 y Z = 0567 P =0564 en Kruskall-Wallis y en las pruebas de
Wilcoxon en mamiacuteferos y aves respectivamente) (Tabla 1) Sin embargo en las aves
se encontroacute una distribucioacuten maacutes simeacutetrica que en mamiacuteferos (χ 2
20 = 4105 P = 00037
Figura 10) Si bien los mamiacuteferos tienen una asimetriacutea negativa en la frecuencia de la
distribucioacuten capilar de hematocrito (-047 en promedio) las aves no mostraron asimetriacutea
(00032) En ambos grupos taxonoacutemicos las distribuciones de frecuencia en las
especies fueron marginalmente diferentes (χ 2
12 = 2071 P = 006 y χ
2 4 = 851 P = 007
en mamiacuteferos y aves respectivamente) aunque esto no tuvo una clara relacioacuten
taxonoacutemica Considerando el segmento de capilar individual como unidad de estudio
el rango de hematocrito capilar pulmonar osciloacute entre 0 y 99 en los mamiacuteferos y entre
0 y 89 en las aves
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
20
costa hasta los 1000 msnm en la Cordillera de los Andes T brasiliensis ha sido
reportado volando sobre los 3000 msnm durante migracioacuten (Canals et al 2005b)
Comportamiento Mamiacutefero de haacutebitos notablemente gregarios es frecuente en
ciudades y poblados Es un murcieacutelago social que se caracteriza por formar grandes
colonias que pueden llegar a 154000 individuos en una caverna en Colorado Estados
Unidos Son principalmente insectiacutevoros aunque en cautiverio pueden adquirir haacutebitos
frugiacutevoros Su dieta consiste en pequentildeas polillas y escarabajos los que atrapa al vuelo
en aacutereas abiertas Las hembras dan a luz una criacutea entre agosto y noviembre Cae en
sopor durante los meses de invierno en el centro y sur de Chile probablemente por las
bajas temperaturas ambientales yo la baja disponibilidad de insectos durante el periacuteodo
invernal Tambieacuten presenta adaptaciones morfoloacutegicas y fisioloacutegicas (mantencioacuten de
caracteres primitivos en las extremidades posteriores) que le permiten una locomocioacuten
cuadruacutepeda siendo esta caracteriacutestica distintiva para esta especie Sus alas son angostas
y largas lo que representa una adaptacioacuten para vuelos directos de alta velocidad y baja
maniobrabilidad Estas caracteriacutesticas de vuelo le permiten desplazamientos migratorios
yo moverse desde las zonas de descanso hasta sus lugares de alimentacioacuten Vuela
grandes distancias durante su alimentacioacuten nocturna aunque permanece periacuteodos breves
de tiempo en vuelo El establecimiento de las poblaciones de T brasiliensis en haacutebitat
xeacutericos se posibilita por presentar adaptaciones de la estructura renal que le permiten
mayores concentraciones de orina conservando mejor el agua corporal Presentando
ademaacutes mayor tolerancia a la privacioacuten hiacutedrica reduciendo la peacuterdida de agua por
evaporacioacuten durante el descanso y vuelo al seleccionar lugares de reposo maacutes friacuteos y
huacutemedos (Gantz y Martiacutenez 2000)
21
C) AVES
a) Nothoprocta perdicaria (Perdiz)
httpwwwavesdechilecl0jpgn064jpg
Figura 7- Nothoprocta perdicaria
Biologiacutea y fisiologiacutea Ave de tamantildeo mediano (30 cm de largo 410 g de peso corporal)
corpulenta de color cafeacute grisaacuteceo con alas cortas y casi sin cola (Figura 7)
Distribucioacuten Desde el riacuteo Huasco a Llanquihue
Haacutebitat Matorrales y pastizales
Comportamiento Prefiere caminar a volar pasa gran parte del tiempo entre los
matorrales y pastizales Vuela soacutelo cuando se siente amenazada hacieacutendolo a distancias
cortas y baja altura mientras lanza gritos fuertes y repetidos Se alimenta de semillas
frutos secos e insectos Se reproduce en primavera construyendo un nido en el suelo
bajo arbustos espesos en los que pone ocho a diez huevos de color cafeacute oscuro brillante
El macho los incuba Los polluelos son autoacutefagos salen a diacuteas de nacidos del nido para
seguir a los padres y alimentarse por siacute solos Su estado de conservacioacuten es sin
problemas Esta ave es endeacutemica de Chile (Hoffmann y Lazo 2002)
22
b) Zenaida auriculata (Toacutertola)
httpwwwricardomollerjensencomdatamedia59328--Torcaza-Zenaida-auriculata-Venado-Tuerto-10-2008-2-bjpg
Figura 8- Zenaida auriculata
Biologiacutea y fisiologiacutea Paloma de tamantildeo mediano (26-27 cm de largo 150 g de peso)
de color gris con manchas negras (Figura 8)
Distribucioacuten Desde Arica a Tierra del Fuego Es muy abundante en Chile central
desde la costa hasta la cordillera
Haacutebitat Zona costera valles campos y bosques hasta unos 2000 msnm
Comportamiento Es frecuente en jardines y calles arboladas Generalmente se le
encuentra en parejas o bandadas pequentildeas El periacuteodo reproductivo coincide con el
inicio de la primavera hasta mediados de verano Durante estos meses lleva a cabo dos
y hasta tres posturas de dos huevos cada una Anida generalmente en arbustos o aacuterboles
bajos cercanos a una fuente de agua construyendo una base de palitos muy baacutesica Los
huevos son blancos lisos y de tamantildeo promedio de 29 x 22 mm A comienzo del
otontildeo cuando los pichones ya vuelan se pueden ver grandes bandadas familiares de
hasta 200 paacutejaros cruzando los campos de un lugar a otro en busca de su alimento
consistente principalmente en semillas que encuentran en el suelo Es un ave de vuelo
23
raacutepido con gran capacidad de maniobrabilidad y muy desconfiada Su estado de
conservacioacuten es sin problemas (Hoffmann y Lazo 2002)
24
3 HIPOacuteTESIS
Los paraacutemetros hematoloacutegicos (tamantildeo y concentracioacuten de gloacutebulos rojos) de
aves y mamiacuteferos cambiaraacuten de acuerdo a las exigencias energeacuteticas impuestas por su
modo de vida y lo haraacuten en conjunto con los paraacutemetros pulmonares
Seguacuten esto se puede predecir que
Las aves y mamiacuteferos voladores (de alta exigencia energeacutetica) deberiacutean tener
una mayor concentracioacuten de gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar y gloacutebulos rojos de
menor tamantildeo que aquellos no voladores (de baja exigencia energeacutetica) y esto se
asociaraacute a una mayor capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
5 OBJETIVO GENERAL
1 Estimar y comparar los paraacutemetros hematoloacutegicos en aves y mamiacuteferos de
distinto requerimiento energeacutetico
2 Relacionar los paraacutemetros hematoloacutegicos con paraacutemetros morfoloacutegicos
pulmonares asociados a la difusioacuten de oxiacutegeno
6 OBJETIVOS ESPECIacuteFICOS
1 Determinar el tamantildeo de los gloacutebulos rojos seguacuten longitud y diaacutemetro en las
distintas especies
2 Determinar el VGA (hematocrito) capilar pulmonar con el meacutetodo de conteo de
puntos en las distintas especies
3 Relacionar los hallazgos hematoloacutegicos con las caracteriacutesticas pulmonares de las
especies analizadas
25
7 MATERIAL Y MEacuteTODOS
71 Modelos animales
En este estudio se trabajoacute con cinco especies de mamiacuteferos
a) No voladores (3) Abrothrix andinus (masa corporal = 255 plusmn 19 g) Abrothrix
olivaceus (masa corporal = 263 plusmn 20 g) Phyllotis darwini (masa corporal = 7536 plusmn
496 g)
b) Voladores (2) Tadarida brasiliensis (masa corporal = 113 plusmn 05 g) y Myotis
chiloensis (masa corporal = 60 plusmn 010 g)
Y con dos especies de aves Zenaida auriculata (voladora) (masa corporal = 1411 plusmn
155 g) y Nothoprocta perdicaria (masa corporal = 39833 plusmn 1170 g) (de vuelo
ocasional)
Las aves y roedores utilizados en este estudio fueron capturados con trampas
Sherman o redes de niebla y transportados inmediatamente al laboratorio durante la
primavera y el verano Los murcieacutelagos fueron donados por el Instituto de Salud
Puacuteblica de Chile
72 Disentildeo experimental
Se capturaron 3 animales adultos de cada especie durante la misma eacutepoca del
antildeo Los animales se pesaron y luego fueron sacrificados mediante la exposicioacuten a una
caacutemara de 100 C02 o por una sobredosis de anesteacutesico por inyeccioacuten intraperitoneal
seguacuten las normas del Comiteacute de Eacutetica de la Facultad de Ciencias de la Universidad de
Chile La traacutequea cervical fue canulada y se realizoacute una incisioacuten caudal al xifoesternoacuten
puncionando cuidadosamente el diafragma a cada lado de la liacutenea media produciendo
un neumotoacuterax y colapso pulmonar Los pulmones fueron fijados in situ mediante una
perfusioacuten intratraqueal por gravedad con glutaraldehiacutedo al 23 en buffer fosfato pH
74 Cuando la solucioacuten fijadora rebasoacute el nivel de la traacutequea se realizoacute una ligadura
26
craneal a la caacutenula e inmediatamente despueacutes los pulmones fueron removidos y
sumergidos en fijador (glutaraldehiacutedo 23) a 4ordm C por un miacutenimo de dos horas
Para el estudio de microscopiacutea electroacutenica de transmisioacuten (MET) se realizaron
cortes de pulmoacuten de cada loacutebulo de los que se obtuvieron trozos pequentildeos de 1 a 2 mm
de espesor que fueron lavados por un miacutenimo de dos horas en una solucioacuten buffer a
4ordmC y fijados en tetroacutexido de osmio al 1 por 1 hora a 4ordmC Luego el tejido fue
deshidratado en alcohol de graduacioacuten creciente (comenzando al 30) previo a la
infiltracioacuten y embebimiento en epon construyendo cubos de 2 a 3 mm3 de los cuales se
obtuvieron cortes semifinos de 1microm tentildeidos con azul de toluidina al 1 De ellos se
obtuvieron cortes finos de 60-90 nm de grosor montados en grillas de 200 Mesh y
contrastados con citrato de plomo Los cortes semifinos se fotografiaron a traveacutes de
microscopio oacuteptico y los cortes finos se fotografiaron a traveacutes de MET a distintas
magnificaciones con el fin de observar adecuadamente las estructuras
La estimacioacuten del hematocrito del capilar pulmonar se hizo mediante el sistema
de conteo de puntos considerando la foacutermula propuesta por Weibel (19701971) en las
imaacutegenes que mostraban los capilares pulmonares como Hto = pe(pe + pl) donde pe y
pl son el nuacutemero de puntos de una grilla donde intersectan los eritrocitos y el plasma
respectivamente Asimismo el diaacutemetro (De) y la longitud del eje transversal de los
eritrocitos (Te) se midioacute utilizando un software de medidas morfomeacutetricas (Scion
Imagetrade) Para los efectos praacutecticos el diaacutemetro se definioacute como la longitud del eje
mayor siguiendo la curvatura de la ceacutelula y el eje transversal trazado
perpendicularmente al punto medio del diaacutemetro (Figura 9)
27
Figura 9- Capilar pulmonar y gloacutebulos rojos (A) el murcieacutelago Tadarida brasiliensis
(7000X) y (B) la perdiz Nothoprocta perdicaria (1500X)
28
73 Anaacutelisis
Los datos de Hematocrito y tamantildeo de los gloacutebulos rojos de mamiacuteferos y aves
fueron analizados mediante pruebas de Kruskall-Wallis y Wilcoxon-Mann-Whitney
respectivamente La distribucioacuten de frecuencias de los valores de hematocrito (es decir
nuacutemero de capilares con un hematocrito particular) entre las especies estudiadas se
comparoacute con una prueba de χ 2 para ambos taxones
Para explorar las posibles relaciones entre paraacutemetros pulmonares y
hematoloacutegicos los datos presentes de diaacutemetro de gloacutebulos rojos y los datos publicados
de densidad de superficie respiratoria y grosor de la barrera alveacuteolo-capilar de los
mismos individuos de cada especie (Canals et al 2005b Figueroa et al 2007) fueron
analizados por medio de anaacutelisis de cluster y anaacutelisis de componentes principales
basado en valores estandarizados para cada taxoacuten (aves y mamiacuteferos) La relacioacuten entre
el tamantildeo de los gloacutebulos rojos y la capacidad de difusioacuten masa-especiacutefica de oxiacutegeno
de la barrera aire-sangre (DLO2Mb) se estudioacute con anaacutelisis de correlacioacuten y regresioacuten
29
8 RESULTADOS
No se encontraron diferencias estadiacutesticas en el hematocrito capilar pulmonar
(χ2
4 = 667 P = 0155 y Z = 0567 P =0564 en Kruskall-Wallis y en las pruebas de
Wilcoxon en mamiacuteferos y aves respectivamente) (Tabla 1) Sin embargo en las aves
se encontroacute una distribucioacuten maacutes simeacutetrica que en mamiacuteferos (χ 2
20 = 4105 P = 00037
Figura 10) Si bien los mamiacuteferos tienen una asimetriacutea negativa en la frecuencia de la
distribucioacuten capilar de hematocrito (-047 en promedio) las aves no mostraron asimetriacutea
(00032) En ambos grupos taxonoacutemicos las distribuciones de frecuencia en las
especies fueron marginalmente diferentes (χ 2
12 = 2071 P = 006 y χ
2 4 = 851 P = 007
en mamiacuteferos y aves respectivamente) aunque esto no tuvo una clara relacioacuten
taxonoacutemica Considerando el segmento de capilar individual como unidad de estudio
el rango de hematocrito capilar pulmonar osciloacute entre 0 y 99 en los mamiacuteferos y entre
0 y 89 en las aves
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
21
C) AVES
a) Nothoprocta perdicaria (Perdiz)
httpwwwavesdechilecl0jpgn064jpg
Figura 7- Nothoprocta perdicaria
Biologiacutea y fisiologiacutea Ave de tamantildeo mediano (30 cm de largo 410 g de peso corporal)
corpulenta de color cafeacute grisaacuteceo con alas cortas y casi sin cola (Figura 7)
Distribucioacuten Desde el riacuteo Huasco a Llanquihue
Haacutebitat Matorrales y pastizales
Comportamiento Prefiere caminar a volar pasa gran parte del tiempo entre los
matorrales y pastizales Vuela soacutelo cuando se siente amenazada hacieacutendolo a distancias
cortas y baja altura mientras lanza gritos fuertes y repetidos Se alimenta de semillas
frutos secos e insectos Se reproduce en primavera construyendo un nido en el suelo
bajo arbustos espesos en los que pone ocho a diez huevos de color cafeacute oscuro brillante
El macho los incuba Los polluelos son autoacutefagos salen a diacuteas de nacidos del nido para
seguir a los padres y alimentarse por siacute solos Su estado de conservacioacuten es sin
problemas Esta ave es endeacutemica de Chile (Hoffmann y Lazo 2002)
22
b) Zenaida auriculata (Toacutertola)
httpwwwricardomollerjensencomdatamedia59328--Torcaza-Zenaida-auriculata-Venado-Tuerto-10-2008-2-bjpg
Figura 8- Zenaida auriculata
Biologiacutea y fisiologiacutea Paloma de tamantildeo mediano (26-27 cm de largo 150 g de peso)
de color gris con manchas negras (Figura 8)
Distribucioacuten Desde Arica a Tierra del Fuego Es muy abundante en Chile central
desde la costa hasta la cordillera
Haacutebitat Zona costera valles campos y bosques hasta unos 2000 msnm
Comportamiento Es frecuente en jardines y calles arboladas Generalmente se le
encuentra en parejas o bandadas pequentildeas El periacuteodo reproductivo coincide con el
inicio de la primavera hasta mediados de verano Durante estos meses lleva a cabo dos
y hasta tres posturas de dos huevos cada una Anida generalmente en arbustos o aacuterboles
bajos cercanos a una fuente de agua construyendo una base de palitos muy baacutesica Los
huevos son blancos lisos y de tamantildeo promedio de 29 x 22 mm A comienzo del
otontildeo cuando los pichones ya vuelan se pueden ver grandes bandadas familiares de
hasta 200 paacutejaros cruzando los campos de un lugar a otro en busca de su alimento
consistente principalmente en semillas que encuentran en el suelo Es un ave de vuelo
23
raacutepido con gran capacidad de maniobrabilidad y muy desconfiada Su estado de
conservacioacuten es sin problemas (Hoffmann y Lazo 2002)
24
3 HIPOacuteTESIS
Los paraacutemetros hematoloacutegicos (tamantildeo y concentracioacuten de gloacutebulos rojos) de
aves y mamiacuteferos cambiaraacuten de acuerdo a las exigencias energeacuteticas impuestas por su
modo de vida y lo haraacuten en conjunto con los paraacutemetros pulmonares
Seguacuten esto se puede predecir que
Las aves y mamiacuteferos voladores (de alta exigencia energeacutetica) deberiacutean tener
una mayor concentracioacuten de gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar y gloacutebulos rojos de
menor tamantildeo que aquellos no voladores (de baja exigencia energeacutetica) y esto se
asociaraacute a una mayor capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
5 OBJETIVO GENERAL
1 Estimar y comparar los paraacutemetros hematoloacutegicos en aves y mamiacuteferos de
distinto requerimiento energeacutetico
2 Relacionar los paraacutemetros hematoloacutegicos con paraacutemetros morfoloacutegicos
pulmonares asociados a la difusioacuten de oxiacutegeno
6 OBJETIVOS ESPECIacuteFICOS
1 Determinar el tamantildeo de los gloacutebulos rojos seguacuten longitud y diaacutemetro en las
distintas especies
2 Determinar el VGA (hematocrito) capilar pulmonar con el meacutetodo de conteo de
puntos en las distintas especies
3 Relacionar los hallazgos hematoloacutegicos con las caracteriacutesticas pulmonares de las
especies analizadas
25
7 MATERIAL Y MEacuteTODOS
71 Modelos animales
En este estudio se trabajoacute con cinco especies de mamiacuteferos
a) No voladores (3) Abrothrix andinus (masa corporal = 255 plusmn 19 g) Abrothrix
olivaceus (masa corporal = 263 plusmn 20 g) Phyllotis darwini (masa corporal = 7536 plusmn
496 g)
b) Voladores (2) Tadarida brasiliensis (masa corporal = 113 plusmn 05 g) y Myotis
chiloensis (masa corporal = 60 plusmn 010 g)
Y con dos especies de aves Zenaida auriculata (voladora) (masa corporal = 1411 plusmn
155 g) y Nothoprocta perdicaria (masa corporal = 39833 plusmn 1170 g) (de vuelo
ocasional)
Las aves y roedores utilizados en este estudio fueron capturados con trampas
Sherman o redes de niebla y transportados inmediatamente al laboratorio durante la
primavera y el verano Los murcieacutelagos fueron donados por el Instituto de Salud
Puacuteblica de Chile
72 Disentildeo experimental
Se capturaron 3 animales adultos de cada especie durante la misma eacutepoca del
antildeo Los animales se pesaron y luego fueron sacrificados mediante la exposicioacuten a una
caacutemara de 100 C02 o por una sobredosis de anesteacutesico por inyeccioacuten intraperitoneal
seguacuten las normas del Comiteacute de Eacutetica de la Facultad de Ciencias de la Universidad de
Chile La traacutequea cervical fue canulada y se realizoacute una incisioacuten caudal al xifoesternoacuten
puncionando cuidadosamente el diafragma a cada lado de la liacutenea media produciendo
un neumotoacuterax y colapso pulmonar Los pulmones fueron fijados in situ mediante una
perfusioacuten intratraqueal por gravedad con glutaraldehiacutedo al 23 en buffer fosfato pH
74 Cuando la solucioacuten fijadora rebasoacute el nivel de la traacutequea se realizoacute una ligadura
26
craneal a la caacutenula e inmediatamente despueacutes los pulmones fueron removidos y
sumergidos en fijador (glutaraldehiacutedo 23) a 4ordm C por un miacutenimo de dos horas
Para el estudio de microscopiacutea electroacutenica de transmisioacuten (MET) se realizaron
cortes de pulmoacuten de cada loacutebulo de los que se obtuvieron trozos pequentildeos de 1 a 2 mm
de espesor que fueron lavados por un miacutenimo de dos horas en una solucioacuten buffer a
4ordmC y fijados en tetroacutexido de osmio al 1 por 1 hora a 4ordmC Luego el tejido fue
deshidratado en alcohol de graduacioacuten creciente (comenzando al 30) previo a la
infiltracioacuten y embebimiento en epon construyendo cubos de 2 a 3 mm3 de los cuales se
obtuvieron cortes semifinos de 1microm tentildeidos con azul de toluidina al 1 De ellos se
obtuvieron cortes finos de 60-90 nm de grosor montados en grillas de 200 Mesh y
contrastados con citrato de plomo Los cortes semifinos se fotografiaron a traveacutes de
microscopio oacuteptico y los cortes finos se fotografiaron a traveacutes de MET a distintas
magnificaciones con el fin de observar adecuadamente las estructuras
La estimacioacuten del hematocrito del capilar pulmonar se hizo mediante el sistema
de conteo de puntos considerando la foacutermula propuesta por Weibel (19701971) en las
imaacutegenes que mostraban los capilares pulmonares como Hto = pe(pe + pl) donde pe y
pl son el nuacutemero de puntos de una grilla donde intersectan los eritrocitos y el plasma
respectivamente Asimismo el diaacutemetro (De) y la longitud del eje transversal de los
eritrocitos (Te) se midioacute utilizando un software de medidas morfomeacutetricas (Scion
Imagetrade) Para los efectos praacutecticos el diaacutemetro se definioacute como la longitud del eje
mayor siguiendo la curvatura de la ceacutelula y el eje transversal trazado
perpendicularmente al punto medio del diaacutemetro (Figura 9)
27
Figura 9- Capilar pulmonar y gloacutebulos rojos (A) el murcieacutelago Tadarida brasiliensis
(7000X) y (B) la perdiz Nothoprocta perdicaria (1500X)
28
73 Anaacutelisis
Los datos de Hematocrito y tamantildeo de los gloacutebulos rojos de mamiacuteferos y aves
fueron analizados mediante pruebas de Kruskall-Wallis y Wilcoxon-Mann-Whitney
respectivamente La distribucioacuten de frecuencias de los valores de hematocrito (es decir
nuacutemero de capilares con un hematocrito particular) entre las especies estudiadas se
comparoacute con una prueba de χ 2 para ambos taxones
Para explorar las posibles relaciones entre paraacutemetros pulmonares y
hematoloacutegicos los datos presentes de diaacutemetro de gloacutebulos rojos y los datos publicados
de densidad de superficie respiratoria y grosor de la barrera alveacuteolo-capilar de los
mismos individuos de cada especie (Canals et al 2005b Figueroa et al 2007) fueron
analizados por medio de anaacutelisis de cluster y anaacutelisis de componentes principales
basado en valores estandarizados para cada taxoacuten (aves y mamiacuteferos) La relacioacuten entre
el tamantildeo de los gloacutebulos rojos y la capacidad de difusioacuten masa-especiacutefica de oxiacutegeno
de la barrera aire-sangre (DLO2Mb) se estudioacute con anaacutelisis de correlacioacuten y regresioacuten
29
8 RESULTADOS
No se encontraron diferencias estadiacutesticas en el hematocrito capilar pulmonar
(χ2
4 = 667 P = 0155 y Z = 0567 P =0564 en Kruskall-Wallis y en las pruebas de
Wilcoxon en mamiacuteferos y aves respectivamente) (Tabla 1) Sin embargo en las aves
se encontroacute una distribucioacuten maacutes simeacutetrica que en mamiacuteferos (χ 2
20 = 4105 P = 00037
Figura 10) Si bien los mamiacuteferos tienen una asimetriacutea negativa en la frecuencia de la
distribucioacuten capilar de hematocrito (-047 en promedio) las aves no mostraron asimetriacutea
(00032) En ambos grupos taxonoacutemicos las distribuciones de frecuencia en las
especies fueron marginalmente diferentes (χ 2
12 = 2071 P = 006 y χ
2 4 = 851 P = 007
en mamiacuteferos y aves respectivamente) aunque esto no tuvo una clara relacioacuten
taxonoacutemica Considerando el segmento de capilar individual como unidad de estudio
el rango de hematocrito capilar pulmonar osciloacute entre 0 y 99 en los mamiacuteferos y entre
0 y 89 en las aves
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
22
b) Zenaida auriculata (Toacutertola)
httpwwwricardomollerjensencomdatamedia59328--Torcaza-Zenaida-auriculata-Venado-Tuerto-10-2008-2-bjpg
Figura 8- Zenaida auriculata
Biologiacutea y fisiologiacutea Paloma de tamantildeo mediano (26-27 cm de largo 150 g de peso)
de color gris con manchas negras (Figura 8)
Distribucioacuten Desde Arica a Tierra del Fuego Es muy abundante en Chile central
desde la costa hasta la cordillera
Haacutebitat Zona costera valles campos y bosques hasta unos 2000 msnm
Comportamiento Es frecuente en jardines y calles arboladas Generalmente se le
encuentra en parejas o bandadas pequentildeas El periacuteodo reproductivo coincide con el
inicio de la primavera hasta mediados de verano Durante estos meses lleva a cabo dos
y hasta tres posturas de dos huevos cada una Anida generalmente en arbustos o aacuterboles
bajos cercanos a una fuente de agua construyendo una base de palitos muy baacutesica Los
huevos son blancos lisos y de tamantildeo promedio de 29 x 22 mm A comienzo del
otontildeo cuando los pichones ya vuelan se pueden ver grandes bandadas familiares de
hasta 200 paacutejaros cruzando los campos de un lugar a otro en busca de su alimento
consistente principalmente en semillas que encuentran en el suelo Es un ave de vuelo
23
raacutepido con gran capacidad de maniobrabilidad y muy desconfiada Su estado de
conservacioacuten es sin problemas (Hoffmann y Lazo 2002)
24
3 HIPOacuteTESIS
Los paraacutemetros hematoloacutegicos (tamantildeo y concentracioacuten de gloacutebulos rojos) de
aves y mamiacuteferos cambiaraacuten de acuerdo a las exigencias energeacuteticas impuestas por su
modo de vida y lo haraacuten en conjunto con los paraacutemetros pulmonares
Seguacuten esto se puede predecir que
Las aves y mamiacuteferos voladores (de alta exigencia energeacutetica) deberiacutean tener
una mayor concentracioacuten de gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar y gloacutebulos rojos de
menor tamantildeo que aquellos no voladores (de baja exigencia energeacutetica) y esto se
asociaraacute a una mayor capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
5 OBJETIVO GENERAL
1 Estimar y comparar los paraacutemetros hematoloacutegicos en aves y mamiacuteferos de
distinto requerimiento energeacutetico
2 Relacionar los paraacutemetros hematoloacutegicos con paraacutemetros morfoloacutegicos
pulmonares asociados a la difusioacuten de oxiacutegeno
6 OBJETIVOS ESPECIacuteFICOS
1 Determinar el tamantildeo de los gloacutebulos rojos seguacuten longitud y diaacutemetro en las
distintas especies
2 Determinar el VGA (hematocrito) capilar pulmonar con el meacutetodo de conteo de
puntos en las distintas especies
3 Relacionar los hallazgos hematoloacutegicos con las caracteriacutesticas pulmonares de las
especies analizadas
25
7 MATERIAL Y MEacuteTODOS
71 Modelos animales
En este estudio se trabajoacute con cinco especies de mamiacuteferos
a) No voladores (3) Abrothrix andinus (masa corporal = 255 plusmn 19 g) Abrothrix
olivaceus (masa corporal = 263 plusmn 20 g) Phyllotis darwini (masa corporal = 7536 plusmn
496 g)
b) Voladores (2) Tadarida brasiliensis (masa corporal = 113 plusmn 05 g) y Myotis
chiloensis (masa corporal = 60 plusmn 010 g)
Y con dos especies de aves Zenaida auriculata (voladora) (masa corporal = 1411 plusmn
155 g) y Nothoprocta perdicaria (masa corporal = 39833 plusmn 1170 g) (de vuelo
ocasional)
Las aves y roedores utilizados en este estudio fueron capturados con trampas
Sherman o redes de niebla y transportados inmediatamente al laboratorio durante la
primavera y el verano Los murcieacutelagos fueron donados por el Instituto de Salud
Puacuteblica de Chile
72 Disentildeo experimental
Se capturaron 3 animales adultos de cada especie durante la misma eacutepoca del
antildeo Los animales se pesaron y luego fueron sacrificados mediante la exposicioacuten a una
caacutemara de 100 C02 o por una sobredosis de anesteacutesico por inyeccioacuten intraperitoneal
seguacuten las normas del Comiteacute de Eacutetica de la Facultad de Ciencias de la Universidad de
Chile La traacutequea cervical fue canulada y se realizoacute una incisioacuten caudal al xifoesternoacuten
puncionando cuidadosamente el diafragma a cada lado de la liacutenea media produciendo
un neumotoacuterax y colapso pulmonar Los pulmones fueron fijados in situ mediante una
perfusioacuten intratraqueal por gravedad con glutaraldehiacutedo al 23 en buffer fosfato pH
74 Cuando la solucioacuten fijadora rebasoacute el nivel de la traacutequea se realizoacute una ligadura
26
craneal a la caacutenula e inmediatamente despueacutes los pulmones fueron removidos y
sumergidos en fijador (glutaraldehiacutedo 23) a 4ordm C por un miacutenimo de dos horas
Para el estudio de microscopiacutea electroacutenica de transmisioacuten (MET) se realizaron
cortes de pulmoacuten de cada loacutebulo de los que se obtuvieron trozos pequentildeos de 1 a 2 mm
de espesor que fueron lavados por un miacutenimo de dos horas en una solucioacuten buffer a
4ordmC y fijados en tetroacutexido de osmio al 1 por 1 hora a 4ordmC Luego el tejido fue
deshidratado en alcohol de graduacioacuten creciente (comenzando al 30) previo a la
infiltracioacuten y embebimiento en epon construyendo cubos de 2 a 3 mm3 de los cuales se
obtuvieron cortes semifinos de 1microm tentildeidos con azul de toluidina al 1 De ellos se
obtuvieron cortes finos de 60-90 nm de grosor montados en grillas de 200 Mesh y
contrastados con citrato de plomo Los cortes semifinos se fotografiaron a traveacutes de
microscopio oacuteptico y los cortes finos se fotografiaron a traveacutes de MET a distintas
magnificaciones con el fin de observar adecuadamente las estructuras
La estimacioacuten del hematocrito del capilar pulmonar se hizo mediante el sistema
de conteo de puntos considerando la foacutermula propuesta por Weibel (19701971) en las
imaacutegenes que mostraban los capilares pulmonares como Hto = pe(pe + pl) donde pe y
pl son el nuacutemero de puntos de una grilla donde intersectan los eritrocitos y el plasma
respectivamente Asimismo el diaacutemetro (De) y la longitud del eje transversal de los
eritrocitos (Te) se midioacute utilizando un software de medidas morfomeacutetricas (Scion
Imagetrade) Para los efectos praacutecticos el diaacutemetro se definioacute como la longitud del eje
mayor siguiendo la curvatura de la ceacutelula y el eje transversal trazado
perpendicularmente al punto medio del diaacutemetro (Figura 9)
27
Figura 9- Capilar pulmonar y gloacutebulos rojos (A) el murcieacutelago Tadarida brasiliensis
(7000X) y (B) la perdiz Nothoprocta perdicaria (1500X)
28
73 Anaacutelisis
Los datos de Hematocrito y tamantildeo de los gloacutebulos rojos de mamiacuteferos y aves
fueron analizados mediante pruebas de Kruskall-Wallis y Wilcoxon-Mann-Whitney
respectivamente La distribucioacuten de frecuencias de los valores de hematocrito (es decir
nuacutemero de capilares con un hematocrito particular) entre las especies estudiadas se
comparoacute con una prueba de χ 2 para ambos taxones
Para explorar las posibles relaciones entre paraacutemetros pulmonares y
hematoloacutegicos los datos presentes de diaacutemetro de gloacutebulos rojos y los datos publicados
de densidad de superficie respiratoria y grosor de la barrera alveacuteolo-capilar de los
mismos individuos de cada especie (Canals et al 2005b Figueroa et al 2007) fueron
analizados por medio de anaacutelisis de cluster y anaacutelisis de componentes principales
basado en valores estandarizados para cada taxoacuten (aves y mamiacuteferos) La relacioacuten entre
el tamantildeo de los gloacutebulos rojos y la capacidad de difusioacuten masa-especiacutefica de oxiacutegeno
de la barrera aire-sangre (DLO2Mb) se estudioacute con anaacutelisis de correlacioacuten y regresioacuten
29
8 RESULTADOS
No se encontraron diferencias estadiacutesticas en el hematocrito capilar pulmonar
(χ2
4 = 667 P = 0155 y Z = 0567 P =0564 en Kruskall-Wallis y en las pruebas de
Wilcoxon en mamiacuteferos y aves respectivamente) (Tabla 1) Sin embargo en las aves
se encontroacute una distribucioacuten maacutes simeacutetrica que en mamiacuteferos (χ 2
20 = 4105 P = 00037
Figura 10) Si bien los mamiacuteferos tienen una asimetriacutea negativa en la frecuencia de la
distribucioacuten capilar de hematocrito (-047 en promedio) las aves no mostraron asimetriacutea
(00032) En ambos grupos taxonoacutemicos las distribuciones de frecuencia en las
especies fueron marginalmente diferentes (χ 2
12 = 2071 P = 006 y χ
2 4 = 851 P = 007
en mamiacuteferos y aves respectivamente) aunque esto no tuvo una clara relacioacuten
taxonoacutemica Considerando el segmento de capilar individual como unidad de estudio
el rango de hematocrito capilar pulmonar osciloacute entre 0 y 99 en los mamiacuteferos y entre
0 y 89 en las aves
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
23
raacutepido con gran capacidad de maniobrabilidad y muy desconfiada Su estado de
conservacioacuten es sin problemas (Hoffmann y Lazo 2002)
24
3 HIPOacuteTESIS
Los paraacutemetros hematoloacutegicos (tamantildeo y concentracioacuten de gloacutebulos rojos) de
aves y mamiacuteferos cambiaraacuten de acuerdo a las exigencias energeacuteticas impuestas por su
modo de vida y lo haraacuten en conjunto con los paraacutemetros pulmonares
Seguacuten esto se puede predecir que
Las aves y mamiacuteferos voladores (de alta exigencia energeacutetica) deberiacutean tener
una mayor concentracioacuten de gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar y gloacutebulos rojos de
menor tamantildeo que aquellos no voladores (de baja exigencia energeacutetica) y esto se
asociaraacute a una mayor capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
5 OBJETIVO GENERAL
1 Estimar y comparar los paraacutemetros hematoloacutegicos en aves y mamiacuteferos de
distinto requerimiento energeacutetico
2 Relacionar los paraacutemetros hematoloacutegicos con paraacutemetros morfoloacutegicos
pulmonares asociados a la difusioacuten de oxiacutegeno
6 OBJETIVOS ESPECIacuteFICOS
1 Determinar el tamantildeo de los gloacutebulos rojos seguacuten longitud y diaacutemetro en las
distintas especies
2 Determinar el VGA (hematocrito) capilar pulmonar con el meacutetodo de conteo de
puntos en las distintas especies
3 Relacionar los hallazgos hematoloacutegicos con las caracteriacutesticas pulmonares de las
especies analizadas
25
7 MATERIAL Y MEacuteTODOS
71 Modelos animales
En este estudio se trabajoacute con cinco especies de mamiacuteferos
a) No voladores (3) Abrothrix andinus (masa corporal = 255 plusmn 19 g) Abrothrix
olivaceus (masa corporal = 263 plusmn 20 g) Phyllotis darwini (masa corporal = 7536 plusmn
496 g)
b) Voladores (2) Tadarida brasiliensis (masa corporal = 113 plusmn 05 g) y Myotis
chiloensis (masa corporal = 60 plusmn 010 g)
Y con dos especies de aves Zenaida auriculata (voladora) (masa corporal = 1411 plusmn
155 g) y Nothoprocta perdicaria (masa corporal = 39833 plusmn 1170 g) (de vuelo
ocasional)
Las aves y roedores utilizados en este estudio fueron capturados con trampas
Sherman o redes de niebla y transportados inmediatamente al laboratorio durante la
primavera y el verano Los murcieacutelagos fueron donados por el Instituto de Salud
Puacuteblica de Chile
72 Disentildeo experimental
Se capturaron 3 animales adultos de cada especie durante la misma eacutepoca del
antildeo Los animales se pesaron y luego fueron sacrificados mediante la exposicioacuten a una
caacutemara de 100 C02 o por una sobredosis de anesteacutesico por inyeccioacuten intraperitoneal
seguacuten las normas del Comiteacute de Eacutetica de la Facultad de Ciencias de la Universidad de
Chile La traacutequea cervical fue canulada y se realizoacute una incisioacuten caudal al xifoesternoacuten
puncionando cuidadosamente el diafragma a cada lado de la liacutenea media produciendo
un neumotoacuterax y colapso pulmonar Los pulmones fueron fijados in situ mediante una
perfusioacuten intratraqueal por gravedad con glutaraldehiacutedo al 23 en buffer fosfato pH
74 Cuando la solucioacuten fijadora rebasoacute el nivel de la traacutequea se realizoacute una ligadura
26
craneal a la caacutenula e inmediatamente despueacutes los pulmones fueron removidos y
sumergidos en fijador (glutaraldehiacutedo 23) a 4ordm C por un miacutenimo de dos horas
Para el estudio de microscopiacutea electroacutenica de transmisioacuten (MET) se realizaron
cortes de pulmoacuten de cada loacutebulo de los que se obtuvieron trozos pequentildeos de 1 a 2 mm
de espesor que fueron lavados por un miacutenimo de dos horas en una solucioacuten buffer a
4ordmC y fijados en tetroacutexido de osmio al 1 por 1 hora a 4ordmC Luego el tejido fue
deshidratado en alcohol de graduacioacuten creciente (comenzando al 30) previo a la
infiltracioacuten y embebimiento en epon construyendo cubos de 2 a 3 mm3 de los cuales se
obtuvieron cortes semifinos de 1microm tentildeidos con azul de toluidina al 1 De ellos se
obtuvieron cortes finos de 60-90 nm de grosor montados en grillas de 200 Mesh y
contrastados con citrato de plomo Los cortes semifinos se fotografiaron a traveacutes de
microscopio oacuteptico y los cortes finos se fotografiaron a traveacutes de MET a distintas
magnificaciones con el fin de observar adecuadamente las estructuras
La estimacioacuten del hematocrito del capilar pulmonar se hizo mediante el sistema
de conteo de puntos considerando la foacutermula propuesta por Weibel (19701971) en las
imaacutegenes que mostraban los capilares pulmonares como Hto = pe(pe + pl) donde pe y
pl son el nuacutemero de puntos de una grilla donde intersectan los eritrocitos y el plasma
respectivamente Asimismo el diaacutemetro (De) y la longitud del eje transversal de los
eritrocitos (Te) se midioacute utilizando un software de medidas morfomeacutetricas (Scion
Imagetrade) Para los efectos praacutecticos el diaacutemetro se definioacute como la longitud del eje
mayor siguiendo la curvatura de la ceacutelula y el eje transversal trazado
perpendicularmente al punto medio del diaacutemetro (Figura 9)
27
Figura 9- Capilar pulmonar y gloacutebulos rojos (A) el murcieacutelago Tadarida brasiliensis
(7000X) y (B) la perdiz Nothoprocta perdicaria (1500X)
28
73 Anaacutelisis
Los datos de Hematocrito y tamantildeo de los gloacutebulos rojos de mamiacuteferos y aves
fueron analizados mediante pruebas de Kruskall-Wallis y Wilcoxon-Mann-Whitney
respectivamente La distribucioacuten de frecuencias de los valores de hematocrito (es decir
nuacutemero de capilares con un hematocrito particular) entre las especies estudiadas se
comparoacute con una prueba de χ 2 para ambos taxones
Para explorar las posibles relaciones entre paraacutemetros pulmonares y
hematoloacutegicos los datos presentes de diaacutemetro de gloacutebulos rojos y los datos publicados
de densidad de superficie respiratoria y grosor de la barrera alveacuteolo-capilar de los
mismos individuos de cada especie (Canals et al 2005b Figueroa et al 2007) fueron
analizados por medio de anaacutelisis de cluster y anaacutelisis de componentes principales
basado en valores estandarizados para cada taxoacuten (aves y mamiacuteferos) La relacioacuten entre
el tamantildeo de los gloacutebulos rojos y la capacidad de difusioacuten masa-especiacutefica de oxiacutegeno
de la barrera aire-sangre (DLO2Mb) se estudioacute con anaacutelisis de correlacioacuten y regresioacuten
29
8 RESULTADOS
No se encontraron diferencias estadiacutesticas en el hematocrito capilar pulmonar
(χ2
4 = 667 P = 0155 y Z = 0567 P =0564 en Kruskall-Wallis y en las pruebas de
Wilcoxon en mamiacuteferos y aves respectivamente) (Tabla 1) Sin embargo en las aves
se encontroacute una distribucioacuten maacutes simeacutetrica que en mamiacuteferos (χ 2
20 = 4105 P = 00037
Figura 10) Si bien los mamiacuteferos tienen una asimetriacutea negativa en la frecuencia de la
distribucioacuten capilar de hematocrito (-047 en promedio) las aves no mostraron asimetriacutea
(00032) En ambos grupos taxonoacutemicos las distribuciones de frecuencia en las
especies fueron marginalmente diferentes (χ 2
12 = 2071 P = 006 y χ
2 4 = 851 P = 007
en mamiacuteferos y aves respectivamente) aunque esto no tuvo una clara relacioacuten
taxonoacutemica Considerando el segmento de capilar individual como unidad de estudio
el rango de hematocrito capilar pulmonar osciloacute entre 0 y 99 en los mamiacuteferos y entre
0 y 89 en las aves
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
24
3 HIPOacuteTESIS
Los paraacutemetros hematoloacutegicos (tamantildeo y concentracioacuten de gloacutebulos rojos) de
aves y mamiacuteferos cambiaraacuten de acuerdo a las exigencias energeacuteticas impuestas por su
modo de vida y lo haraacuten en conjunto con los paraacutemetros pulmonares
Seguacuten esto se puede predecir que
Las aves y mamiacuteferos voladores (de alta exigencia energeacutetica) deberiacutean tener
una mayor concentracioacuten de gloacutebulos rojos en el capilar pulmonar y gloacutebulos rojos de
menor tamantildeo que aquellos no voladores (de baja exigencia energeacutetica) y esto se
asociaraacute a una mayor capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
5 OBJETIVO GENERAL
1 Estimar y comparar los paraacutemetros hematoloacutegicos en aves y mamiacuteferos de
distinto requerimiento energeacutetico
2 Relacionar los paraacutemetros hematoloacutegicos con paraacutemetros morfoloacutegicos
pulmonares asociados a la difusioacuten de oxiacutegeno
6 OBJETIVOS ESPECIacuteFICOS
1 Determinar el tamantildeo de los gloacutebulos rojos seguacuten longitud y diaacutemetro en las
distintas especies
2 Determinar el VGA (hematocrito) capilar pulmonar con el meacutetodo de conteo de
puntos en las distintas especies
3 Relacionar los hallazgos hematoloacutegicos con las caracteriacutesticas pulmonares de las
especies analizadas
25
7 MATERIAL Y MEacuteTODOS
71 Modelos animales
En este estudio se trabajoacute con cinco especies de mamiacuteferos
a) No voladores (3) Abrothrix andinus (masa corporal = 255 plusmn 19 g) Abrothrix
olivaceus (masa corporal = 263 plusmn 20 g) Phyllotis darwini (masa corporal = 7536 plusmn
496 g)
b) Voladores (2) Tadarida brasiliensis (masa corporal = 113 plusmn 05 g) y Myotis
chiloensis (masa corporal = 60 plusmn 010 g)
Y con dos especies de aves Zenaida auriculata (voladora) (masa corporal = 1411 plusmn
155 g) y Nothoprocta perdicaria (masa corporal = 39833 plusmn 1170 g) (de vuelo
ocasional)
Las aves y roedores utilizados en este estudio fueron capturados con trampas
Sherman o redes de niebla y transportados inmediatamente al laboratorio durante la
primavera y el verano Los murcieacutelagos fueron donados por el Instituto de Salud
Puacuteblica de Chile
72 Disentildeo experimental
Se capturaron 3 animales adultos de cada especie durante la misma eacutepoca del
antildeo Los animales se pesaron y luego fueron sacrificados mediante la exposicioacuten a una
caacutemara de 100 C02 o por una sobredosis de anesteacutesico por inyeccioacuten intraperitoneal
seguacuten las normas del Comiteacute de Eacutetica de la Facultad de Ciencias de la Universidad de
Chile La traacutequea cervical fue canulada y se realizoacute una incisioacuten caudal al xifoesternoacuten
puncionando cuidadosamente el diafragma a cada lado de la liacutenea media produciendo
un neumotoacuterax y colapso pulmonar Los pulmones fueron fijados in situ mediante una
perfusioacuten intratraqueal por gravedad con glutaraldehiacutedo al 23 en buffer fosfato pH
74 Cuando la solucioacuten fijadora rebasoacute el nivel de la traacutequea se realizoacute una ligadura
26
craneal a la caacutenula e inmediatamente despueacutes los pulmones fueron removidos y
sumergidos en fijador (glutaraldehiacutedo 23) a 4ordm C por un miacutenimo de dos horas
Para el estudio de microscopiacutea electroacutenica de transmisioacuten (MET) se realizaron
cortes de pulmoacuten de cada loacutebulo de los que se obtuvieron trozos pequentildeos de 1 a 2 mm
de espesor que fueron lavados por un miacutenimo de dos horas en una solucioacuten buffer a
4ordmC y fijados en tetroacutexido de osmio al 1 por 1 hora a 4ordmC Luego el tejido fue
deshidratado en alcohol de graduacioacuten creciente (comenzando al 30) previo a la
infiltracioacuten y embebimiento en epon construyendo cubos de 2 a 3 mm3 de los cuales se
obtuvieron cortes semifinos de 1microm tentildeidos con azul de toluidina al 1 De ellos se
obtuvieron cortes finos de 60-90 nm de grosor montados en grillas de 200 Mesh y
contrastados con citrato de plomo Los cortes semifinos se fotografiaron a traveacutes de
microscopio oacuteptico y los cortes finos se fotografiaron a traveacutes de MET a distintas
magnificaciones con el fin de observar adecuadamente las estructuras
La estimacioacuten del hematocrito del capilar pulmonar se hizo mediante el sistema
de conteo de puntos considerando la foacutermula propuesta por Weibel (19701971) en las
imaacutegenes que mostraban los capilares pulmonares como Hto = pe(pe + pl) donde pe y
pl son el nuacutemero de puntos de una grilla donde intersectan los eritrocitos y el plasma
respectivamente Asimismo el diaacutemetro (De) y la longitud del eje transversal de los
eritrocitos (Te) se midioacute utilizando un software de medidas morfomeacutetricas (Scion
Imagetrade) Para los efectos praacutecticos el diaacutemetro se definioacute como la longitud del eje
mayor siguiendo la curvatura de la ceacutelula y el eje transversal trazado
perpendicularmente al punto medio del diaacutemetro (Figura 9)
27
Figura 9- Capilar pulmonar y gloacutebulos rojos (A) el murcieacutelago Tadarida brasiliensis
(7000X) y (B) la perdiz Nothoprocta perdicaria (1500X)
28
73 Anaacutelisis
Los datos de Hematocrito y tamantildeo de los gloacutebulos rojos de mamiacuteferos y aves
fueron analizados mediante pruebas de Kruskall-Wallis y Wilcoxon-Mann-Whitney
respectivamente La distribucioacuten de frecuencias de los valores de hematocrito (es decir
nuacutemero de capilares con un hematocrito particular) entre las especies estudiadas se
comparoacute con una prueba de χ 2 para ambos taxones
Para explorar las posibles relaciones entre paraacutemetros pulmonares y
hematoloacutegicos los datos presentes de diaacutemetro de gloacutebulos rojos y los datos publicados
de densidad de superficie respiratoria y grosor de la barrera alveacuteolo-capilar de los
mismos individuos de cada especie (Canals et al 2005b Figueroa et al 2007) fueron
analizados por medio de anaacutelisis de cluster y anaacutelisis de componentes principales
basado en valores estandarizados para cada taxoacuten (aves y mamiacuteferos) La relacioacuten entre
el tamantildeo de los gloacutebulos rojos y la capacidad de difusioacuten masa-especiacutefica de oxiacutegeno
de la barrera aire-sangre (DLO2Mb) se estudioacute con anaacutelisis de correlacioacuten y regresioacuten
29
8 RESULTADOS
No se encontraron diferencias estadiacutesticas en el hematocrito capilar pulmonar
(χ2
4 = 667 P = 0155 y Z = 0567 P =0564 en Kruskall-Wallis y en las pruebas de
Wilcoxon en mamiacuteferos y aves respectivamente) (Tabla 1) Sin embargo en las aves
se encontroacute una distribucioacuten maacutes simeacutetrica que en mamiacuteferos (χ 2
20 = 4105 P = 00037
Figura 10) Si bien los mamiacuteferos tienen una asimetriacutea negativa en la frecuencia de la
distribucioacuten capilar de hematocrito (-047 en promedio) las aves no mostraron asimetriacutea
(00032) En ambos grupos taxonoacutemicos las distribuciones de frecuencia en las
especies fueron marginalmente diferentes (χ 2
12 = 2071 P = 006 y χ
2 4 = 851 P = 007
en mamiacuteferos y aves respectivamente) aunque esto no tuvo una clara relacioacuten
taxonoacutemica Considerando el segmento de capilar individual como unidad de estudio
el rango de hematocrito capilar pulmonar osciloacute entre 0 y 99 en los mamiacuteferos y entre
0 y 89 en las aves
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
25
7 MATERIAL Y MEacuteTODOS
71 Modelos animales
En este estudio se trabajoacute con cinco especies de mamiacuteferos
a) No voladores (3) Abrothrix andinus (masa corporal = 255 plusmn 19 g) Abrothrix
olivaceus (masa corporal = 263 plusmn 20 g) Phyllotis darwini (masa corporal = 7536 plusmn
496 g)
b) Voladores (2) Tadarida brasiliensis (masa corporal = 113 plusmn 05 g) y Myotis
chiloensis (masa corporal = 60 plusmn 010 g)
Y con dos especies de aves Zenaida auriculata (voladora) (masa corporal = 1411 plusmn
155 g) y Nothoprocta perdicaria (masa corporal = 39833 plusmn 1170 g) (de vuelo
ocasional)
Las aves y roedores utilizados en este estudio fueron capturados con trampas
Sherman o redes de niebla y transportados inmediatamente al laboratorio durante la
primavera y el verano Los murcieacutelagos fueron donados por el Instituto de Salud
Puacuteblica de Chile
72 Disentildeo experimental
Se capturaron 3 animales adultos de cada especie durante la misma eacutepoca del
antildeo Los animales se pesaron y luego fueron sacrificados mediante la exposicioacuten a una
caacutemara de 100 C02 o por una sobredosis de anesteacutesico por inyeccioacuten intraperitoneal
seguacuten las normas del Comiteacute de Eacutetica de la Facultad de Ciencias de la Universidad de
Chile La traacutequea cervical fue canulada y se realizoacute una incisioacuten caudal al xifoesternoacuten
puncionando cuidadosamente el diafragma a cada lado de la liacutenea media produciendo
un neumotoacuterax y colapso pulmonar Los pulmones fueron fijados in situ mediante una
perfusioacuten intratraqueal por gravedad con glutaraldehiacutedo al 23 en buffer fosfato pH
74 Cuando la solucioacuten fijadora rebasoacute el nivel de la traacutequea se realizoacute una ligadura
26
craneal a la caacutenula e inmediatamente despueacutes los pulmones fueron removidos y
sumergidos en fijador (glutaraldehiacutedo 23) a 4ordm C por un miacutenimo de dos horas
Para el estudio de microscopiacutea electroacutenica de transmisioacuten (MET) se realizaron
cortes de pulmoacuten de cada loacutebulo de los que se obtuvieron trozos pequentildeos de 1 a 2 mm
de espesor que fueron lavados por un miacutenimo de dos horas en una solucioacuten buffer a
4ordmC y fijados en tetroacutexido de osmio al 1 por 1 hora a 4ordmC Luego el tejido fue
deshidratado en alcohol de graduacioacuten creciente (comenzando al 30) previo a la
infiltracioacuten y embebimiento en epon construyendo cubos de 2 a 3 mm3 de los cuales se
obtuvieron cortes semifinos de 1microm tentildeidos con azul de toluidina al 1 De ellos se
obtuvieron cortes finos de 60-90 nm de grosor montados en grillas de 200 Mesh y
contrastados con citrato de plomo Los cortes semifinos se fotografiaron a traveacutes de
microscopio oacuteptico y los cortes finos se fotografiaron a traveacutes de MET a distintas
magnificaciones con el fin de observar adecuadamente las estructuras
La estimacioacuten del hematocrito del capilar pulmonar se hizo mediante el sistema
de conteo de puntos considerando la foacutermula propuesta por Weibel (19701971) en las
imaacutegenes que mostraban los capilares pulmonares como Hto = pe(pe + pl) donde pe y
pl son el nuacutemero de puntos de una grilla donde intersectan los eritrocitos y el plasma
respectivamente Asimismo el diaacutemetro (De) y la longitud del eje transversal de los
eritrocitos (Te) se midioacute utilizando un software de medidas morfomeacutetricas (Scion
Imagetrade) Para los efectos praacutecticos el diaacutemetro se definioacute como la longitud del eje
mayor siguiendo la curvatura de la ceacutelula y el eje transversal trazado
perpendicularmente al punto medio del diaacutemetro (Figura 9)
27
Figura 9- Capilar pulmonar y gloacutebulos rojos (A) el murcieacutelago Tadarida brasiliensis
(7000X) y (B) la perdiz Nothoprocta perdicaria (1500X)
28
73 Anaacutelisis
Los datos de Hematocrito y tamantildeo de los gloacutebulos rojos de mamiacuteferos y aves
fueron analizados mediante pruebas de Kruskall-Wallis y Wilcoxon-Mann-Whitney
respectivamente La distribucioacuten de frecuencias de los valores de hematocrito (es decir
nuacutemero de capilares con un hematocrito particular) entre las especies estudiadas se
comparoacute con una prueba de χ 2 para ambos taxones
Para explorar las posibles relaciones entre paraacutemetros pulmonares y
hematoloacutegicos los datos presentes de diaacutemetro de gloacutebulos rojos y los datos publicados
de densidad de superficie respiratoria y grosor de la barrera alveacuteolo-capilar de los
mismos individuos de cada especie (Canals et al 2005b Figueroa et al 2007) fueron
analizados por medio de anaacutelisis de cluster y anaacutelisis de componentes principales
basado en valores estandarizados para cada taxoacuten (aves y mamiacuteferos) La relacioacuten entre
el tamantildeo de los gloacutebulos rojos y la capacidad de difusioacuten masa-especiacutefica de oxiacutegeno
de la barrera aire-sangre (DLO2Mb) se estudioacute con anaacutelisis de correlacioacuten y regresioacuten
29
8 RESULTADOS
No se encontraron diferencias estadiacutesticas en el hematocrito capilar pulmonar
(χ2
4 = 667 P = 0155 y Z = 0567 P =0564 en Kruskall-Wallis y en las pruebas de
Wilcoxon en mamiacuteferos y aves respectivamente) (Tabla 1) Sin embargo en las aves
se encontroacute una distribucioacuten maacutes simeacutetrica que en mamiacuteferos (χ 2
20 = 4105 P = 00037
Figura 10) Si bien los mamiacuteferos tienen una asimetriacutea negativa en la frecuencia de la
distribucioacuten capilar de hematocrito (-047 en promedio) las aves no mostraron asimetriacutea
(00032) En ambos grupos taxonoacutemicos las distribuciones de frecuencia en las
especies fueron marginalmente diferentes (χ 2
12 = 2071 P = 006 y χ
2 4 = 851 P = 007
en mamiacuteferos y aves respectivamente) aunque esto no tuvo una clara relacioacuten
taxonoacutemica Considerando el segmento de capilar individual como unidad de estudio
el rango de hematocrito capilar pulmonar osciloacute entre 0 y 99 en los mamiacuteferos y entre
0 y 89 en las aves
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
26
craneal a la caacutenula e inmediatamente despueacutes los pulmones fueron removidos y
sumergidos en fijador (glutaraldehiacutedo 23) a 4ordm C por un miacutenimo de dos horas
Para el estudio de microscopiacutea electroacutenica de transmisioacuten (MET) se realizaron
cortes de pulmoacuten de cada loacutebulo de los que se obtuvieron trozos pequentildeos de 1 a 2 mm
de espesor que fueron lavados por un miacutenimo de dos horas en una solucioacuten buffer a
4ordmC y fijados en tetroacutexido de osmio al 1 por 1 hora a 4ordmC Luego el tejido fue
deshidratado en alcohol de graduacioacuten creciente (comenzando al 30) previo a la
infiltracioacuten y embebimiento en epon construyendo cubos de 2 a 3 mm3 de los cuales se
obtuvieron cortes semifinos de 1microm tentildeidos con azul de toluidina al 1 De ellos se
obtuvieron cortes finos de 60-90 nm de grosor montados en grillas de 200 Mesh y
contrastados con citrato de plomo Los cortes semifinos se fotografiaron a traveacutes de
microscopio oacuteptico y los cortes finos se fotografiaron a traveacutes de MET a distintas
magnificaciones con el fin de observar adecuadamente las estructuras
La estimacioacuten del hematocrito del capilar pulmonar se hizo mediante el sistema
de conteo de puntos considerando la foacutermula propuesta por Weibel (19701971) en las
imaacutegenes que mostraban los capilares pulmonares como Hto = pe(pe + pl) donde pe y
pl son el nuacutemero de puntos de una grilla donde intersectan los eritrocitos y el plasma
respectivamente Asimismo el diaacutemetro (De) y la longitud del eje transversal de los
eritrocitos (Te) se midioacute utilizando un software de medidas morfomeacutetricas (Scion
Imagetrade) Para los efectos praacutecticos el diaacutemetro se definioacute como la longitud del eje
mayor siguiendo la curvatura de la ceacutelula y el eje transversal trazado
perpendicularmente al punto medio del diaacutemetro (Figura 9)
27
Figura 9- Capilar pulmonar y gloacutebulos rojos (A) el murcieacutelago Tadarida brasiliensis
(7000X) y (B) la perdiz Nothoprocta perdicaria (1500X)
28
73 Anaacutelisis
Los datos de Hematocrito y tamantildeo de los gloacutebulos rojos de mamiacuteferos y aves
fueron analizados mediante pruebas de Kruskall-Wallis y Wilcoxon-Mann-Whitney
respectivamente La distribucioacuten de frecuencias de los valores de hematocrito (es decir
nuacutemero de capilares con un hematocrito particular) entre las especies estudiadas se
comparoacute con una prueba de χ 2 para ambos taxones
Para explorar las posibles relaciones entre paraacutemetros pulmonares y
hematoloacutegicos los datos presentes de diaacutemetro de gloacutebulos rojos y los datos publicados
de densidad de superficie respiratoria y grosor de la barrera alveacuteolo-capilar de los
mismos individuos de cada especie (Canals et al 2005b Figueroa et al 2007) fueron
analizados por medio de anaacutelisis de cluster y anaacutelisis de componentes principales
basado en valores estandarizados para cada taxoacuten (aves y mamiacuteferos) La relacioacuten entre
el tamantildeo de los gloacutebulos rojos y la capacidad de difusioacuten masa-especiacutefica de oxiacutegeno
de la barrera aire-sangre (DLO2Mb) se estudioacute con anaacutelisis de correlacioacuten y regresioacuten
29
8 RESULTADOS
No se encontraron diferencias estadiacutesticas en el hematocrito capilar pulmonar
(χ2
4 = 667 P = 0155 y Z = 0567 P =0564 en Kruskall-Wallis y en las pruebas de
Wilcoxon en mamiacuteferos y aves respectivamente) (Tabla 1) Sin embargo en las aves
se encontroacute una distribucioacuten maacutes simeacutetrica que en mamiacuteferos (χ 2
20 = 4105 P = 00037
Figura 10) Si bien los mamiacuteferos tienen una asimetriacutea negativa en la frecuencia de la
distribucioacuten capilar de hematocrito (-047 en promedio) las aves no mostraron asimetriacutea
(00032) En ambos grupos taxonoacutemicos las distribuciones de frecuencia en las
especies fueron marginalmente diferentes (χ 2
12 = 2071 P = 006 y χ
2 4 = 851 P = 007
en mamiacuteferos y aves respectivamente) aunque esto no tuvo una clara relacioacuten
taxonoacutemica Considerando el segmento de capilar individual como unidad de estudio
el rango de hematocrito capilar pulmonar osciloacute entre 0 y 99 en los mamiacuteferos y entre
0 y 89 en las aves
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
27
Figura 9- Capilar pulmonar y gloacutebulos rojos (A) el murcieacutelago Tadarida brasiliensis
(7000X) y (B) la perdiz Nothoprocta perdicaria (1500X)
28
73 Anaacutelisis
Los datos de Hematocrito y tamantildeo de los gloacutebulos rojos de mamiacuteferos y aves
fueron analizados mediante pruebas de Kruskall-Wallis y Wilcoxon-Mann-Whitney
respectivamente La distribucioacuten de frecuencias de los valores de hematocrito (es decir
nuacutemero de capilares con un hematocrito particular) entre las especies estudiadas se
comparoacute con una prueba de χ 2 para ambos taxones
Para explorar las posibles relaciones entre paraacutemetros pulmonares y
hematoloacutegicos los datos presentes de diaacutemetro de gloacutebulos rojos y los datos publicados
de densidad de superficie respiratoria y grosor de la barrera alveacuteolo-capilar de los
mismos individuos de cada especie (Canals et al 2005b Figueroa et al 2007) fueron
analizados por medio de anaacutelisis de cluster y anaacutelisis de componentes principales
basado en valores estandarizados para cada taxoacuten (aves y mamiacuteferos) La relacioacuten entre
el tamantildeo de los gloacutebulos rojos y la capacidad de difusioacuten masa-especiacutefica de oxiacutegeno
de la barrera aire-sangre (DLO2Mb) se estudioacute con anaacutelisis de correlacioacuten y regresioacuten
29
8 RESULTADOS
No se encontraron diferencias estadiacutesticas en el hematocrito capilar pulmonar
(χ2
4 = 667 P = 0155 y Z = 0567 P =0564 en Kruskall-Wallis y en las pruebas de
Wilcoxon en mamiacuteferos y aves respectivamente) (Tabla 1) Sin embargo en las aves
se encontroacute una distribucioacuten maacutes simeacutetrica que en mamiacuteferos (χ 2
20 = 4105 P = 00037
Figura 10) Si bien los mamiacuteferos tienen una asimetriacutea negativa en la frecuencia de la
distribucioacuten capilar de hematocrito (-047 en promedio) las aves no mostraron asimetriacutea
(00032) En ambos grupos taxonoacutemicos las distribuciones de frecuencia en las
especies fueron marginalmente diferentes (χ 2
12 = 2071 P = 006 y χ
2 4 = 851 P = 007
en mamiacuteferos y aves respectivamente) aunque esto no tuvo una clara relacioacuten
taxonoacutemica Considerando el segmento de capilar individual como unidad de estudio
el rango de hematocrito capilar pulmonar osciloacute entre 0 y 99 en los mamiacuteferos y entre
0 y 89 en las aves
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
28
73 Anaacutelisis
Los datos de Hematocrito y tamantildeo de los gloacutebulos rojos de mamiacuteferos y aves
fueron analizados mediante pruebas de Kruskall-Wallis y Wilcoxon-Mann-Whitney
respectivamente La distribucioacuten de frecuencias de los valores de hematocrito (es decir
nuacutemero de capilares con un hematocrito particular) entre las especies estudiadas se
comparoacute con una prueba de χ 2 para ambos taxones
Para explorar las posibles relaciones entre paraacutemetros pulmonares y
hematoloacutegicos los datos presentes de diaacutemetro de gloacutebulos rojos y los datos publicados
de densidad de superficie respiratoria y grosor de la barrera alveacuteolo-capilar de los
mismos individuos de cada especie (Canals et al 2005b Figueroa et al 2007) fueron
analizados por medio de anaacutelisis de cluster y anaacutelisis de componentes principales
basado en valores estandarizados para cada taxoacuten (aves y mamiacuteferos) La relacioacuten entre
el tamantildeo de los gloacutebulos rojos y la capacidad de difusioacuten masa-especiacutefica de oxiacutegeno
de la barrera aire-sangre (DLO2Mb) se estudioacute con anaacutelisis de correlacioacuten y regresioacuten
29
8 RESULTADOS
No se encontraron diferencias estadiacutesticas en el hematocrito capilar pulmonar
(χ2
4 = 667 P = 0155 y Z = 0567 P =0564 en Kruskall-Wallis y en las pruebas de
Wilcoxon en mamiacuteferos y aves respectivamente) (Tabla 1) Sin embargo en las aves
se encontroacute una distribucioacuten maacutes simeacutetrica que en mamiacuteferos (χ 2
20 = 4105 P = 00037
Figura 10) Si bien los mamiacuteferos tienen una asimetriacutea negativa en la frecuencia de la
distribucioacuten capilar de hematocrito (-047 en promedio) las aves no mostraron asimetriacutea
(00032) En ambos grupos taxonoacutemicos las distribuciones de frecuencia en las
especies fueron marginalmente diferentes (χ 2
12 = 2071 P = 006 y χ
2 4 = 851 P = 007
en mamiacuteferos y aves respectivamente) aunque esto no tuvo una clara relacioacuten
taxonoacutemica Considerando el segmento de capilar individual como unidad de estudio
el rango de hematocrito capilar pulmonar osciloacute entre 0 y 99 en los mamiacuteferos y entre
0 y 89 en las aves
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
29
8 RESULTADOS
No se encontraron diferencias estadiacutesticas en el hematocrito capilar pulmonar
(χ2
4 = 667 P = 0155 y Z = 0567 P =0564 en Kruskall-Wallis y en las pruebas de
Wilcoxon en mamiacuteferos y aves respectivamente) (Tabla 1) Sin embargo en las aves
se encontroacute una distribucioacuten maacutes simeacutetrica que en mamiacuteferos (χ 2
20 = 4105 P = 00037
Figura 10) Si bien los mamiacuteferos tienen una asimetriacutea negativa en la frecuencia de la
distribucioacuten capilar de hematocrito (-047 en promedio) las aves no mostraron asimetriacutea
(00032) En ambos grupos taxonoacutemicos las distribuciones de frecuencia en las
especies fueron marginalmente diferentes (χ 2
12 = 2071 P = 006 y χ
2 4 = 851 P = 007
en mamiacuteferos y aves respectivamente) aunque esto no tuvo una clara relacioacuten
taxonoacutemica Considerando el segmento de capilar individual como unidad de estudio
el rango de hematocrito capilar pulmonar osciloacute entre 0 y 99 en los mamiacuteferos y entre
0 y 89 en las aves
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
30
Mammals
00 02 04 06 08 10
Fre
quen
cy
0
10
20
30
40
50
60
Birds
00 02 04 06 08 10
Fre
quency
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Figura 10- Histograma de frecuencias del hematocrito (VGA) capilar pulmonar en
mamiacuteferos y aves Todos los intervalos del mismo largo desde 0 a 100 de
hematocrito (VGA) 1 = 0-20 2 = 20-40 3 = 40-60 4 = 60-80 y 5 = 80-100
Aquiacute la unidad de anaacutelisis es la seccioacuten capilar
Aves
Mamiacuteferos
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
F
r
e
c
u
e
n
c
i
a
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
31
TABLA 1- Hematocrito capilar pulmonar y dimensiones de los gloacutebulos rojos en cinco
especies de mamiacuteferos y dos especies de aves De y Te corresponden al diaacutemetro
longitudinal y transversal respectivamente Letras diferentes indican diferencias
estadiacutesticamente significativas con un nivel α = 005 usando comparaciones muacuteltiples
con prueba de Kruskall-Wallis
Mamiacuteferos
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Abrothrix olivaceus 596 plusmn 154 574 plusmn 040 bc 114 plusmn 009 a
Abrothrix andinus 698 plusmn 47 473 plusmn 021 b 154 plusmn 009 ab
Phyllotis darwini 440 plusmn 45 705 plusmn 022 c 123 plusmn 006 ab
Tadarida brasiliensis 650 plusmn 75 418 plusmn 012 a 122 plusmn 011 ab
Myotis chiloensis 604 plusmn 78 438 plusmn 017 ab 256 plusmn 013 b
Aves
Hematocrito capilar
()
De
(μm)
Te
(μm)
Nothoprocta perdicaria 418 plusmn 36 970 plusmn 011 235 plusmn 003
Zenaida auriculata 490 plusmn 118 877 plusmn 012 137 plusmn 002
Se encontraron diferencias en el tamantildeo de eritrocitos χ2
4 = 1099 P = 0026 y
χ2
4 = 1032 P = 0035 para De y Te en los mamiacuteferos respectivamente y Z = 1 73 P
= 008 (P pequentildea debido al tamantildeo de la muestra) Z = 173 P = 008 De y Te en aves
respectivamente El diaacutemetro de los gloacutebulos rojos (De) en Zenaida auriculata (Figura
11) fue menor que en Nothoprocta perdicaria (Figura 12) En los murcieacutelagos T
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
32
brasiliensis (Figura 13) y Myotis chiloensis el De fue pequentildeo y soacutelo comparable con el
de A andinus (Figura 14) (Tabla 1)
Cuando se contrastoacute el tamantildeo de los eritrocitos con determinantes morfoloacutegicos
de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de los pulmones usando un anaacutelisis de cluster se
encontroacute que los murcieacutelagos y el ave de vuelo activo Z auriculata se agrupan Un
resultado similar se obtuvo con el anaacutelisis de componentes principales (Figura 15)
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
33
Figura 11- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de Z auriculata (3000X)
Figura 12- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de N perdicaria (8000X)
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
B
A
C
A Eritrocito
B Nuacutecleo eritrocito
C Plasma sanguiacuteneo
C
A
B
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
34
Figura 13- Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de T brasiliensis (7000X)
Figura 14 Fotografiacutea MET de capilar pulmonar de A andinus (3000X)
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A B
A Eritrocito
B Plasma sanguiacuteneo
A
B
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
35
Figura 15- Anaacutelisis de conglomerados (arriba) y anaacutelisis de componentes principales
(abajo) basado en los valores estandarizados del diaacutemetro del eritrocito la superficie
respiratoria y el grosor de la barrera alveacuteolo-capilar (Canals et al 2005b y Figueroa et
al 2007) Encerradas en un ciacuterculo los voladores activos Tb = Tadarida brasiliensis
Mch = Myotis chiloensis Phd = Phyllotis darwini Aa = Abrothrix andinus Ao =
Abrothrix olivaceus Np = Nothoprocta perdicaria Za = Zenaida auriculata
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
36
En los mamiacuteferos encontramos una correlacioacuten negativa no significativa (r =
-044 F13 = 075 P = 045) para diaacutemetro de eritrocitos DL02Mb pero cuando
incluimos datos adicionales de la literatura (Tabla 2) la correlacioacuten fue significativa (r
= -046 F117 = 471 P = 0044) (Figura 16) Este resultado no varioacute cuando excluimos
a M chiloensis (r = -047 F 116 = 456 P = 0048) y tampoco cuando se considera soacutelo
un valor promedio por categoriacutea taxonoacutemica (orden) (r = -0 79 F 16 = 962 P lt 002)
Cuando analizamos los mismos datos corrigiendo por filogenia (contrastes
independientes) obtenemos resultados similares (r = -0824 F 15 =10567 P lt 00226)
Nuestros datos en aves muestran una tendencia similar a menor tamantildeo eritrocito
mayor DL02Mb Lamentablemente la escasez de estudios en los que el tamantildeo de los
eritrocitos y DL02 haya sido reportado nos impiden obtener resultados soacutelidos Con 15
puntos se encontroacute una correlacioacuten negativa no significativa (r = -031 F1 12 = 129 P =
027)
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
37
TABLA 2- Diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (DLO2) y
capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno masa-especiacutefica (DtO2Mb) en mamiacuteferos y aves
Datos de TGR de este estudio1 Gregory 2000
2 Banerjee et al 1962
3 Bartels et al
19794 Goniakowska-Witalinska y Witalinski 1976
5 Altman y Dittmer 1974
6 Bartsch
et al 19377 Mushi et al 1999
8 Gulliver 1875
9 Datos de DLO2 y DLO2Mb de Canals
et al 2005b10
Figueroa et al 200711
Maina 200213
y Gehr et al 198112
Los valores
de DLO2 de algunas especies (datos de Canals et al 2005b y Figueroa et al 2007)
fueron estimados a partir de la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno de la barrera DtO2 a
partir de DLO2 = DtO210 (Canals et al 2005b)
Mamiacuteferos
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Mus musculus212 42 680 000213 507143
Rattus rattus212 457 750 001830 400438
Phyllotis darwini 111 75 705 000469 626473
Abrothrix olivaceus110 26 574 000075 286198
Abrothrix andinus110 26 473 000128 50434
Cavia porcellus212 429 710 001790 417249
Myotis chiloensis111 6 438 000156 260731
Tadarida brasiliensis110 11 418 000094 832943
Oryctolagus cuniculus212 3560 750 009170 257584
Canis familiaris212 21350 760 131275 614871
Camelos dromedarius312 231700 770 493700 213077
Giraffa camelopardalis212 383000 550 1117200 291697
Capra hircus212 20900 400 106200 508134
Ovis aries212 21800 520 155400 712844
Bos taurus212 700000 580 2934600 419229
Equus caballus212 510000 620 3408000 668235
Homo sapiens212 74000 800 247000 333784
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
38
Suncus etruscus412 3 550 000018 692308
Crocidura russula412 12 700 000053 434426
Aves
Mb
(g)
De
(μm)
DLO2
(mlO2s mbar)
DLO2Mb
(x10-5mlO2s mbar g)
Zenaida auriculata111 141 877 001666 11819
Nothoprocta perdicaria111 398 970 001051 26406
Struthio camelus813 45000 1540 293000 65111
Anser anser913 3838 1280 017200 44815
Gallus gallus513 2141 1120 003300 15413
Columba libia613 216 1330 002000 92593
Dromaius novaehollandiae913 30000 1500 000500 00166
Passer domesticus713 26 1129 000300 11765
Sturnus vulgaris713 73 1037 000500 68871
Falco tinnunculus913 66 134 000500 75758
Larus canus913 302 129 001000 33113
Larus ridibundus913 253 121 001100 43478
Streptopelia decaota913 189 119 001200 63492
Lanius collaris913 33 114 000200 61162
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
39
DLO2Mb
De
Figura 16- Regresioacuten lineal entre el diaacutemetro del gloacutebulo rojo (De) y la capacidad de
difusioacuten de oxiacutegeno masa ndash especiacutefica (DLO2 Mb) en mamiacuteferos
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
40
9 DISCUSIOacuteN
El hematocrito capilar pulmonar de las especies estudiadas fue similar en los
mamiacuteferos y aves Se evidencioacute una gran variabilidad intraindividual que fue desde 0 a
99 en los mamiacuteferos y de 0 a 89 en las aves Esto significa que hay secciones del
capilar sin gloacutebulos rojos y otros sectores con un gran nuacutemero de ellos Este resultado
coincide con los encontrados en el estudio claacutesico de Wearn et al (1934) en el cual el
cambio no aleatorio del flujo de la sangre entre los capilares pulmonares fue descrito
como el comportamiento normal de estos vasos Okada et al (1994) encontraron un
gran cambio entre los capilares que no fue correlacionado con pequentildeas variaciones en
la presioacuten arterial o gasto cardiacuteaco Aunque el mecanismo de conmutacioacuten sigue siendo
desconocido se considera que estaacute correlacionado con el cambio continuo del
hematocrito de la sangre que perfunde los capilares pulmonares En forma similar la
observacioacuten microscoacutepica in vivo de los distintos segmentos del capilar pulmonar
mostroacute que el hematocrito variacutea constantemente de cero a valores altos cuando un
grupo de gloacutebulos rojos poco separados pasa a traveacutes de una serie de segmentos
(Baumgartner et al 2004)
Aunque las diferencias en el hematocrito entre mamiacuteferos no alcanzaron
significacioacuten estadiacutestica el hematocrito capilar pulmonar de los murcieacutelagos M
chiloensis y T brasiliensis es alto especialmente teniendo en cuenta que la media
pulmonar es alrededor de un 90 de la de los grandes vasos sisteacutemicos (Hsia et al
1999) Este es un resultado esperado en murcieacutelagos en los que se reporta con
frecuencia un hematocrito venoso sobre 60 (Neuweiler 2000) En particular en T
brasiliensis se encontroacute un hematocrito venoso entre 68 y 75 (Black y Wiederhielm
1976) Ademaacutes en otras especies del geacutenero Myotis se han informado hematocritos de
43 en M myotis (93 g) y 60 en M natteri (125 g) (Neuweiler 2000) Todos estos
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
41
valores estaacuten en el rango de nuestros datos y pueden atribuirse a los altos
requerimientos de oxiacutegeno del vuelo Sin embargo el hematocrito de A andinus
tambieacuten fue muy elevado Aunque A andinus es un roedor que vive en alta altitud que
presenta altos recuentos de gloacutebulos rojos el aumento de la concentracioacuten de
hemoglobina en la sangre y disminucioacuten significativa en la media del volumen de la
masa durante las temporadas de altos requerimientos energeacuteticos se ha reportado un
hematocrito constante y que va desde 499 a 53 durante todo el antildeo en esta especie
(Rosenmann y Ruiz 1993) Si nuestro resultado es consecuencia de los elevados
requerimientos energeacuteticos en alta altitud podriacuteamos esperar una respuesta diferente del
hematocrito capilar en los pulmones que en el hematocrito venoso Sin embargo el
hematocrito capilar pulmonar de A olivaceus que habita en altitudes bajas tambieacuten
mostroacute un valor alto Por uacuteltimo como se esperaba el hematocrito de P darwini fue
bajo y similar al 425 reportado por Morrison et al(1963a)
Las diferencias en el tamantildeo de gloacutebulos rojos entre las especies reportadas en
este estudio sugieren que este paraacutemetro estaacute altamente correlacionado con el tipo de
locomocioacuten En ambas especies de aves y mamiacuteferos se encontroacute la misma tendencia
un tamantildeo pequentildeo de gloacutebulo rojo en animales de vuelo activo Ademaacutes el roedor
andino de alta altitud A andinus y los murcieacutelagos presentan un tamantildeo muy pequentildeo
de gloacutebulos rojos lo que sugiere una asociacioacuten positiva entre el tamantildeo del eritrocito y
la demanda de oxiacutegeno
La correlacioacuten entre el tamantildeo de los eritrocitos con las caracteriacutesticas de
difusioacuten de los pulmones produjo una agrupacioacuten no-filogeneacutetica con un grupo
constituido por los murcieacutelagos y Z auriculata revelando similar respuesta funcional
en especies no relacionadas Este cluster propone tambieacuten que la direccioacuten de los
cambios anatoacutemicos se rige principalmente por las necesidades de vuelo Aunque los
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
42
maacutes recientes antepasados de los mamiacuteferos y aves divergieron a distinto tiempo de los
linajes de los reptiles aves en la parte superior del Juraacutesico (150 millones de antildeos) y los
murcieacutelagos en el Eoceno (50 millones de antildeos) y sus adaptaciones pulmonares
anatoacutemicas asociadas al vuelo difieren enormemente (Maina 2000a 2000b) al menos
las caracteriacutesticas anatoacutemicas de los gloacutebulos rojos y la barrera alveacuteolo-capilar variacutean en
la misma direccioacuten en ambos taxones Los refinamientos morfoloacutegicos y fisioloacutegicos
maacutes importantes asociados a la adquisicioacuten de oxiacutegeno de los murcieacutelagos en vuelo son
gran corazoacuten con un enorme gasto cardiacuteaco (Juumlrgens et al 1981 Canals et al 2005a)
alto hematocrito concentracioacuten de hemoglobina recuento de eritrocitos y capacidad de
transporte de oxiacutegeno de la sangre (Wolk y Bogdanowics 1987) delgada barrera
alveacuteolo-capilar y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno (Maina y King 1984 Maina
2000a 2000b Canals et al 2005a) y eficiente suministro de sangre capilar a los
muacutesculos del vuelo (Mathieu - Costello et al1992) Las caracteriacutesticas fundamentales
de adaptacioacuten en las aves son mecanismo de corriente cruzada para-bronquios sacos de
aire y flujo unidireccional de aire en las viacuteas respiratorias de las aves corto tiempo de
circulacioacuten pulmonar y como en los murcieacutelagos grandes corazones y delgadas
barreras aire-sangre (Maina 1998 2000a 2000b)
El tamantildeo pequentildeo del eritrocito y alta capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno
parecen estar correlacionados esta uacuteltima como consecuencia de una delgada barrera
alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria Aunque el anaacutelisis de regresioacuten de
datos no alcanzoacute significacioacuten estadiacutestica cuando los datos de la literatura se
incluyeron fue evidente una clara pendiente negativa entre el diaacutemetro de gloacutebulos
rojos y la capacidad de difusioacuten de oxiacutegeno en los mamiacuteferos Aunque una tendencia
negativa parece estar ocurriendo en las aves no alcanzoacute un nivel significativo
probablemente debido al escaso nuacutemero de datos Se ha asociado el tamantildeo pequentildeo de
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
43
gloacutebulos rojos y como consecuencia una alta proporcioacuten aacuterea volumen con una
difusioacuten de oxiacutegeno facilitada un aumento de la concentracioacuten de hemoglobina y un
aumento del recuento de eritrocitos sin aumentar la viscosidad de la sangre (Promislow
1991 Rosenmann y Ruiz 1993) Todos estos factores operan en la misma direccioacuten de
la delgada barrera alveacuteolo-capilar y una gran superficie respiratoria y en consecuencia
una alta conductancia de oxiacutegeno
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
44
10 CONCLUSIONES
Durante la evolucioacuten de las distintas especies se han producido cambios que
traducidos en adaptaciones fisioloacutegicas les han permitido desarrollar la
capacidad de desenvolverse en distintos haacutebitat y modificar su metabolismo y
modo de vida lo que les permite sobrevivir en distintos ambientes
Los paraacutemetros hematoloacutegicos experimentan variaciones que se asocian a altas
demandas energeacuteticas en las especies estudiadas
El hematocrito del capilar pulmonar de las especies estudiadas es similar en aves
y mamiacuteferos y se corresponden con los rangos reportados en estudios anteriores
ademaacutes existe una gran variabilidad dentro de los individuos de cada especie
Los altos valores de hematocrito pulmonar en murcieacutelagos se atribuyen al mayor
requerimiento de oxiacutegeno del vuelo
El tamantildeo de los eritrocitos es menor en aves y mamiacuteferos voladores por lo que
existe una correlacioacuten negativa entre la mayor demanda energeacutetica (vuelo y
altitud) y tamantildeo del gloacutebulo rojo (a mayor demanda energeacutetica menor tamantildeo)
Las diferencias de tamantildeo en los gloacutebulos rojos de las especies estudiadas
indican que existe una alta correlacioacuten entre este paraacutemetro y el tipo de
locomocioacuten
Al correlacionar tamantildeo del eritrocito con caracteriacutesticas de difusioacuten del
pulmoacuten se obtiene una respuesta no-filogeneacutetica entre Z auriculata y los
quiroacutepteros lo que indica similar respuesta funcional a las demandas del vuelo
Los cambios en los paraacutemetros hematoloacutegicos pulmonares (menor tamantildeo del
eritrocito y un alto valor de hematocrito pulmonar) y los paraacutemetros
estructurales del pulmoacuten (una delgada barrera alveacuteolo-capilar en aves y mayor
superficie respiratoria en los quiroacutepteros) se traducen en una difusioacuten de
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
45
oxiacutegeno facilitada mayor concentracioacuten de hemoglobina y un mayor recuento
de gloacutebulos rojos que no implica una mayor viscosidad de la sangre
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
46
11 BIBLIOGRAFIacuteA
ALTMANN PL DITTMER DS (1974) Biology data book Vol III 1841-1842
Federations of American Societies for Experimental Biology Maryland
BANERJEE S BHATTACHARJEE RC SINGH TI (1962) Hematological
studies in the normal adult Indian camel (Camelus dromedarius) American Journal of
Physiology 2031185-1187
BARTELS H BARTELS R BAUMANN R FONS R JURGENS KD
WRIGHT P (1979) Blood oxygen transport of two shrew species (S etruscus and C
russula) American Journal of Physiology Regulatory Integrative and Comparative
Physiology 236 R221-224
BARTSCH P HALL WH ROSENZWEIG W SALMAN S (1937) Size of
red blood corpuscles and their nucleus in fifty north American birds The Auk Oct 516-
519
BAUMGARTNER WA Jr PETERSON AJ PRESSON RC Jr N TANABE
N JARYSZAK E WAGNER WW Jr (2004) Blood flow switching among
pulmonary capillaries during high hematocrit Journal of Applied Physiology 97522-
526
BLACK CP TENNEY SM (1980) Oxygen transport during progressive hypoxia
in high-altitude and sea-level waterfowl Respiration Physiology 39 217-239
BLACK LL WIEDERHIELM CA (1976) Plasma oncotic pressures and
hematocrit in an intact anaesthestized bat Microvascular Research 1255-58
CANALS M ATALA C GROSSI B IRIARTE-DIacuteAZ J (2005a) Heart and
lung size of several small bats Acta Chiropterologica 7 65-72
CANALS M ATALA C OLIVARES R GUAJARDO F FIGUEROA D
SABAT P ROSENMANN M (2005b) Functional and structural optimization of the
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
47
respiratory system of the bat Tadarida brasiliensis (Chiroptera Molossidae) does
airway geometry matter The Journal of Experimental Biology 2083987-3995
CAREY C MORTON ML (1976) Aspects of circulatory physiology of montane
lowland birds Comparative Biochemistry and Physiology 54A 61-74
CARPENTER FL (1975) Bird hematocrits effect of high altitude and strength of
flight Comparative Biochemistry and Physiology 50A 415-417
FIGUEROA D OLIVARES R SALABERRY M SABAT P CANALS M
(2007) Interplay between the morphometry of the lungs and the mode of locomotion in
birds and mammals Biological Research 40193-201
GANTZ A MARTIacuteNEZ DR (2000) Orden Chiroptera En Muntildeoz-Pedreros A y
Yaacutenez J Eds Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones pp 53-67
GEHR P MWANGI DK AMMANN A MALOIY GMO TAYLOR CR
WEIBEL ER (1981) Design of the mammalian respiratory system V Scaling
morphometric pulmonary diffusing capacity to body mass wild and domestic
mammals Respiration Physiology 44 61-86
GONIAKOWSKA-WITALINSKA L WITALINSKI W (1976) Evidence for a
correlation between the number of marginal microtubules and the size of vertebrate
erythrocytes Journal of Cellular Science 22397-401
GREGORY TR (2000) Nucleotypic effect without nuclei genome size and
erythrocyte size in mammals Genome 43 895-901
GULLIVER G (1875) On the size and shape of red corpuscles of the blood of
vertebrates with drawings of them to a uniform scale and extended and revised tables
of measurements Proceedings of the Royal Society of London 1875 474-495
HOFFMANN A LAZO I (2002) Bosques y campos de cultivo En Hoffman A y
Lazo I (Eds) Aves de Chile 2ordf edicioacuten Ril editores Santiago Chile pp 63-93
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
48
HSIA CCW McBRAYER DG RAMANATHAN M (1995) Reference values
of pulmonary diffusing capacity during exercise by a rebreathing technique American
Journal of Respiratory Critical Care Medicine 152658-665
HSIA CCW JHONSON RL Jr SHAH D (1999) Red cell distribution and the
recruitment of pulmonary diffusing capacity Journal of Applied Physiology 861460-
1467
JUumlRGENS JD BARTELS H BARTELS R (1981) Blood oxygen transport
and organ weight of small bats and small non-flying mammals Respiration Physiology
45 243-60
KEYS GC FLEISCHER RC ROTHSTEIN SI (1986) Relationships between
elevation reproduction and the hematocrit level of brown-hesded cowbirds
Comparative Biohemistry and Physiology 83A 765-769
LECHNER AJ (1976) Respiratory adaptations in burrowing pocket gophers from
sea level and high altitude Journal of Applied Physiology 41 168-173
LECHNER AJ (1985) Pulmonary design in a microchiropteran bat (Pipistrellus
subflavus) during hibernation Respiration Physiology 59 301-312
MAINA JN (1998) The lungs of the flying vertebrates- birds and bats is their
structure optimized for this elite mode of locomotion In WEIBEL ER CR TAYLOR
amp L BOLIS (eds) Principles of Animal design The optimization and symmorphosis
debate 177-185 Cambridge University Press Cambridge
MAINA JN (2000a) What it takes to fly The structural and functional respiratory
refinements in birds and bats Journal of Experimental Biology 203 3045-64
MAINA JN (2000b) Comparative respiratory morphology Themes and principles in
the design and construction of the gas exchangers Anatomical Records 261 25-44
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
49
MAINA JN KING AS (1984) The structural functional correlation in the design
of the bat lung A morphometric study The Journal of Experimental Biology 111 43-
63
MAINA JN THOMAS SP DALLS DM (1991) A morphometric study of bats
of different size correlations between structure and function of the chiropteran lung
Philosiphical Transactions of the Royal Society of London B333 31-50
MANN G 1978 Los pequentildeos mamiacuteferos de Chile (Marsupiales quiroacutepteros edenta-
dos y roedores) Gayana Zoologiacutea 401-342
MATHIEU-COSTELLO O SZEWCSAK JM LOGERMAN RB AGEY
PJ (1992) Geometry of blood-tissue exchange in bat flight muscle compared with bat
hindlimb and rat soleus muscle American Journal of Physiology 262 955-65
MORRISON P KERST K ROSENMANN M (1963a) Hematocrit and
hemoglobin levels in some chilean rodents from high and low altitude International
Journal of Biometeorology 7 45-50
MORRISON P KERST K REYNAFARJE C RAMOS J (1963b) Hematocrit
and hemoglobin levels in some Peruvian rodents from high and low altitude
International Journal of Biometeorology 7 51-58
MUNtildeOZ-PEDREROS A (2000) Orden Rodentia En Muntildeoz-Pedreros A y Yaacutentildeez J
(Eds) Mamiacuteferos de Chile CEA Ediciones Valdivia Chile pp 73-126
MUSHI EZ BINTA MG CHABO RG ISA JFW KAPAATA RW
(1999) Slected hematological values of farmed ostriches (Struthio camelus) in
Botswana Journal of Veterinary Diagnostic Investigation 11 372-374
NEUWEILER G (2000) The blood In NEUWEILER G (ed) The Biology of Bats
53-55 Oxford University Press Oxford
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
50
NOVOA FF ROSENMANN M BOZINOVIC F (1991) Physiological
responses of four passerine species to simulated altitudes Comparative Biochemistry
and Physiology 99A 179-183
NOVOA FF RUIZ G ROSENMANN M (2003) El oxiacutegeno y la vida en alta
altitud En BOZINOVIC F (ed) Fisiologiacutea Ecoloacutegica y Evolutiva 227-246 Ediciones
Universidad Catoacutelica de Chile Santiago
OKADA O PRESSON RG Jr GODBEY PS CAPEN RL WAGNER
WW Jr (1994) Capillary perfusion patterns in single alveolar walls Journal of
Applied Physiology 76 380-386
PARRAGUEZ V ATLAGICH M DIacuteAZ R BRUZZONE M BEHN C
RAGGI L (2005) Effect of hypobaric hypoxia on lamb intrauterine growth
comparison between high - and low-altitude native ewes Reproduction Fertility and
Development 17 497-505
PROMISLOW DE (1991) The evolution of mammalian blood parameters Patterns
and their interpretation Physiological Zoology 64393-431
RANDALL D BURGGREN W FRENCH K (1998) Circulacioacuten En Fisiologiacutea
Animal Mecanismos y Adaptaciones 4ordf ed Mc Graw- Hill ndash Interamericana Madrid
Espantildea pp 507-562
RAPAPORT E KUIDA H HAYNES FW DEXTER L (1996) Pulmonary red
cell and plasma volumes and pulmonary hematocrit in the normal dog American
Journal of Physiology 185 127-132
ROSENMANN M RUIZ G (1993) Seasonal changes of blood values in the Andean
mouse Abrothrix andinus Comparative Biochemistry and Physiology 105A 119-123
RUIZ G ROSENMANN M NUNtildeEZ H (1993) Blood values in South
American lizards from high and low altitudes Comparative Biochemistry
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39
51
Physiology 106 A 713-718
SCHALM O (1964) Hematologiacutea Veterinaria 1ordf ed en espantildeol Unioacuten Tipograacutefica
Editorial Hispano Americana Meacutexico DF Meacutexico pp 404
SCHMIDT-NIELSEN K (1997) Animal physiology Adaptation and environment 5ordm
ed Cambridge University Press New York EEUU
VISCOR G FUSTER JF (1987) Relationships between morphological parameters
in birds with different flying habits Comparative Biochemistry and Physiology 87A
231-249
VISCOR G MARQUES MS PALOMEQUE J (1985) Cardiovascular and
organ weight adaptations as related to flight activity in birds Comparative Biochemistry
and Physiology 82A 597-599
WEARN JT ERNSTENE AC BROMER AW BARR JS GERMAN
WJ ZSCHIESCHE IJ (1934) The normal behavior of the pulmonary blood
vessels with observations of the intermittence of the flow of blood in the arterioles and
capillaries American Journal of Physiology 109 236-256
WEIBEL ER (197071) Morphometric estimation of pulmonary diffusion capacity
Respiration Physiology 11 54-75
WOLK E BOGDANOWICS W (1987) Hematology of the hibernating bat Myotis
daubentoni Comparative Biochemistry and Physiology 88A 637-39