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Épidémiologie de la résistance

Prévalence de la résistance d’Escherichia coli isolés de prélèvements d’origine urinaire ou gastro-intestinale vis-à-vis de l’association amoxicilline-acide clavulanique et de divers antibiotiques

M. Roussel-Delvallez(1), M. Caillaux(2), C. Cattöen(2), A. Decoster(2), D. Descamps(2), N. Graveline(2), S. Hendricx(2), M. Menouar(2), M.N. Noulard(2), J.G. Paul(2), M.P. Pelletier(2), C. Rolland(2), S. Samaille(2), A. Vachée (2), M. Vasseur(2), A. Verhaeghe(2), F. Delpierre(1), F. Wallet(1), R.J. Courcol(1) Laboratoire de Bactériologie-Hygiène, Hôpital. A. Calmette, CHU Lille, Bld du Pr Leclercq, 59037 Lille Cedex.(2) Biologistes des Hôpitaux Généraux du Nord — Pas de Calais.Correspondance : M. ROUSSEL-DELVALLEZ, voir adresse ci-dessus.e-mail : mroussel@chru-lille.fr

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Prévalence de la résistance d’Escherichia coli isolés de prélèvements d’origine urinaire ou gastro-intestinale vis-à-vis de l’association amoxicilline-acide clavulanique et de divers antibiotiques

M. Roussel-Delvallez, M. Caillaux, C. Cattöen, A. Decoster, D. Descamps,N. Graveline, S. Hendricx, M. Menouar, M.N. Noulard, J.G. Paul, M.P. Pelletier, C. Rolland, S. Samaille, A. Vachée , M. Vasseur, A. Verhaeghe, F. Delpierre,F. Wallet, R.J. Courcol

Cette étude évalue la prévalence de la résistance à l’amoxicilline-clavulanate d’E. coli et analyseles résultats en fonction des différents tests de sensibilité utilisés. Les souches testées avec l’ATBExpression sont plus résistantes qu’avec les méthodes E-test ou de référence par dilution engélose, ce qui induit un pourcentage de résistance d’E. coli faussement élevé vis à vis de cet anti-biotique. Le pourcentage d’E. coli résistant à l’amoxicilline-clavulanate est bas : 3,2 % et 2 %,respectivement pour les souches isolées de prélèvements d’origine gastro-intestinale et urinaire.De plus, 67 % des souches intermédiaires ont une CMI de l’amoxicilline-clavulanate ≤ 8 mg/L.Les pourcentages de souches résistantes à l’acide nalidixique, la norfloxacine et la ciprofloxacinesont respectivement de 17,9 %, 11,3 % et 10,6 % pour les souches isolées de prélèvementsgastro-intestinaux et de 5 %, 8,5 % et 5,1 % pour celles isolées de prélèvements urinaires.Devant cette augmentation de la résistance d’E. coli aux fluoroquinolones, l’amoxicilline-clavulanate demeure une alternative au traitement des infections à E. coli.

Mots-clés : Étude multicentrique, résistance, amoxicilline-clavulanate, E. coli.

Prevalence of resistance of Escherichia coli isolated from urines or digestive tract to amoxicillin-clavulanic acid and other antibiotics

M. Roussel-Delvallez, M. Caillaux, C. Cattöen, A. Decoster, D. Descamps,N. Graveline, S. Hendricx, M. Menouar, M.N. Noulard, J.G. Paul, M.P. Pelletier, C. Rolland, S. Samaille, A. Vachée, M. Vasseur, A. Verhaeghe, F. Delpierre,F. Wallet, R.J. Courcol

This study evaluates the prevalence of the resistance of E. coli against amoxicillin-clavulanicacid (AMC), and analyzed the results according to the susceptibility testing methods. Strainstested with the ATB Expression were more resistant than with the E-test or the reference agardilution methods, resulting in an apparent high frequency of resistance for E. coli. The rate ofE. coli resistant to AMC is low: 3.2% and 2% for strains isolated from urinary tract (UT) and

L’augmentation de la résistance des bac-téries aux antibiotiques est un problèmemajeur nécessitant une surveillanceinternationale, nationale et régionale.L’Organisation Mondiale de la Santé,tout comme la Commission Européenne,ont reconnu l’importance de surveillerl’émergence de la résistance et la néces-sité d’une politique de contrôle du bonusage des antibiotiques. Depuis 1998,l’EARSS (European Antimicrobial Re-sistance Surveillance System) suit l’évo-lution de la résistance aux antibiotiquesdes pathogènes invasifs [1]. Depuis 1997,en France, l’ONERBA (Observatoire Na-tional de l’Épidémiologie de la Résis-tance Bactérienne aux Antibiotiques) [2]collecte et analyse d’importantes donnéesgrâce à la fédération de 15 réseaux sur-veillant la résistance aux antibiotiques,aussi bien à l’hôpital que dans la commu-nauté chez l’homme et chez l’animal.

E. coli est la bactérie le plus souventincriminée dans les infections d’originecommunautaire et nosocomiale [3, 4] etest le premier microorganisme isolé deshémocultures [5]. L’évolution de la ré-sistance d’E. coli aux antibiotiques a faitl’objet de nombreuses publications dansde nombreux pays [6-12]. En France,des souches d’E. coli productrices de β-lactamase à spectre étendu ont été iso-lées ces dernières années [13]. De plus,

Introduction

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Prévalence de la résistance d’Escherichia coli isolés de prélèvements d’origine urinaire ou gastro-intestinale vis-à-vis de l’association amoxicilline-acide clavulanique et de divers antibiotiques

M. Roussel-Delvallez et al.

gastrointestinal tract (GIT). Moreover, 67% of the strains with reduced susceptibility hadMICs ≤ 8 mg/L. The percentage of resistance to nalidixic acid, norfloxacin and ciprofloxacinwere 17.9%, 11.3% and 10.6% for the UT strains and 5%, 8.5% and 5.1% for the GIT strains,respectively. Considering the increase of fluoroquinolone resistance, AMC remains a usefulantibiotic for the treatment of E. coli infections.

Key words: Multicenter study, resistance, amoxicillin-clavulanic acid, E. coli.

Antibiotiques 2007 ; 9 : 65-69 © 2007. Elsevier Masson SAS. Tous droits réservés

laboratoires participants ont utilisé lasouche E. coli ATCC 25922 pour lecontrôle de qualité.

DONNÉES COLLECTÉES ET ANALYSE STATISTIQUE

Pour chaque isolat, un formulairecomprenait les renseignements clini-ques, les renseignements administratifsdu patient, le site de prélèvement, la mé-thode du test de sensibilité utilisée et lerésultat obtenu. L’analyse statistique desrésultats a été réalisée avec le test exactde Fisher et le test de Mac Nemar.

À partir des données cliniques despatients, 865 souches ont été isoléesde 566 prélèvements d’origine gastro-intestinale et de 299 prélèvements d’ori-gine urinaire. Les prélèvements GI étaientrépartis en 165 hémocultures à point dedépart digestif, 226 prélèvements de pé-ritonite, 99 abcès profonds, 41 prélève-ments de bile et 35 autres prélèvementsprofonds. Parmi les prélèvements U, 124d’entre eux étaient isolées d’hémocultu-res à porte d’entrée urinaire et 175 autresétaient issues des urines : le nombreélevé de souches urinaires (299) est donclié au fait que certaines (124 souches)sont isolées en fait d’hémocultures. Aucuneffet centre n’a été noté, chaque labora-toire ayant inclus un nombre équitablede souches préservant ainsi le caractèremulticentrique de l’étude. Les méthodesutilisées par les différents laboratoirespour évaluer l’activité des antibiotiquessont rapportées dans le tableau 1. Onpeut noter que les microbiologistes n’uti-lisent pas les mêmes méthodes selonl’origine du prélèvement. Ainsi Vitek 2et ATB Expression sont utilisés respecti-vement pour 30,9 % et 6,5 % des sou-ches GI alors que ces deux méthodessont utilisées pour 21,1 % et 16,9 % dessouches U. Les autres méthodes (diffu-sion en agar, Microscan, Vitek 1) étaientutilisées à parts égales quelle que soitl’origine du prélèvement. Pour l’AMC,nous trouvons 83,3 % de concordanceglobale entre la méthode E-test et lesautres méthodes utilisées. Mais lespourcentages de concordance avec laméthode E-test varient selon la méthodede routine utilisée : ATB Expression(71,1 %), diffusion en agar (83,5 %),

Résultats

la résistance de cette bactérie vis-à-visdes fluoroquinolones nécessite une sur-veillance renforcée [10, 13, 14].

Le but de cette étude est de connaî-tre l’état de la résistance d’E. coli àl’amoxicilline-clavulanate (AMC),l’un des antibiotiques les plus utilisésen France. Au cours de cette étude, lasensibilité d’autres antibiotiques re-commandés par le Comité de l’Anti-biogramme de la Société Française deMicrobiologie (CA-SFM) a été égale-ment déterminée [15]. Les différentesméthodes utilisées pour les tests desensibilité ont été comparées.

SOUCHES ÉTUDIÉES

Les souches d’E. coli testées ont été iso-lées de divers prélèvements dont l’infec-tion est un point de départ urinaire (U)ou gastro-intestinal (GI). Ces prélève-ments ont été analysés dans 16 labora-toires de microbiologie des hôpitaux dela Région Nord-Pas-de-Calais entre sep-tembre 2003 et février 2004. Les doublonsont été éliminés selon la méthode préco-nisée par l’ONERBA [2].

TESTS DE SENSIBILITÉ

Les antibiotiques suivants ont été étu-diés : ampicilline (A), amoxicilline (AM),amoxicilline-clavulanate (AMC), céfo-taxime (CTX), gentamicine (GM), acidenalidixique (NA), norfloxacine (NOR),ciprofloxacine (CIP) et cotrimoxazole(SXT). Dans chaque laboratoire les sou-ches ont été testées selon les recomman-dations des fabricants. Les méthodesemployées pour les tests de sensibilitéétaient les suivantes : diffusion en gé-lose, Microscan (Dade-Behring, Deer-field, Illinois, USA), ATB Expression etVitek 1 et 2 (bioMérieux, Marcy l’Etoile,France). Pour l’AMC, la méthode deroutine était systématiquement complé-tée par une évaluation de la CMI grâce àune bandelette E-test (AB-Biodisk, Solna,Suède).

Les résultats ont été traduits en sensi-ble (S), intermédiaire (I) ou résistant(R) selon les critères établis par le CA-SFM [18]. Lorsqu’une différence étaitobservée entre les résultats du E-test etla méthode de routine (S/I, I/S, I/R, R/I,S/R, R/S), la souche était envoyée aucentre coordinateur en vue de la déter-mination de la CMI par la méthode deréférence par dilution en gélose. Les

Matériel et méthodes

Tableau 1Méthodes utilisées par les différents laboratoires.Testing methods used by different laboratories.

GI U

N % N %

ATB expression 34 6,5 48 16,9

Diffusion en gélose 176 33,6 97 34,1

Microscan 116 22,1 61 21,5

Vitek 1 36 0,7 18 6,3

Vitek 2 162 30,9 60 21,1

Non determiné 42 15

TOTAL 566 299

GI = prélèvements gastro intestinaux ; U = prélèvements urinaires.

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Épidémiologie de la résistance

Microscan (81,2 %), Vitek 1 (89,3 %),Vitek 2 (88,3 %). Le maximum de discor-dance a été observé entre les méthodes E-test et ATB expression avec 3 discordancesmajeures (R/S) et 18 discordances mi-neures (2,4 % I/S et 16,9 % R/I).Aucune discordance n’a été observéeentre la méthode de référence de dilu-tion en agar et la méthode E-test.

L’activité de l’AMC, tous prélèvementsconfondus, variait selon la méthode uti-lisée. Pour la méthode de routine vis-à-vis du E-test, le pourcentage de souchessensibles était de 68,3 % vs 66,5 %, pourles souches intermédiaires de 24,6 % vs30,7 % et pour les souches résistantes de7 % vs 2,8 %, respectivement. Les pour-centages de souches résistantes étaientsignificativement plus élevées pour lessouches U que pour les souches GI(9,4 % vs 5,8 % ; P = 0,05) avec la mé-thode de routine, alors qu’il n’y avaitpas de différence lorsque le E-test étaitutilisé (3,2 % vs 2 %). Pour les souchesisolées d’hémocultures, quelle que soitla porte d’entrée (GI ou U), le pourcen-

tage de souches résistantes à l’AMC nedifférait pas significativement.

Pour les hémocultures à porte d’en-trée digestive, 6 % de souches étaient ré-sistantes à l’AMC par les méthodes deroutine, vs 3,6 % par le E-test. Pour leshémocultures à porte d’entrée urinaire,ces chiffres étaient respectivement de4,8 % et de 2,4 %.

La distribution des CMI de l’AMCprésentait une concentration modale à4 mg/L (figure 1). Parmi les 240 souchesintermédiaires, 161 (67 %) avaient uneCMI ≤ 8 mg/L. Les pourcentages desensibilité aux autres antibiotiques sontprésentés dans le tableau 2.

L’AMOXICILLINE-ACIDE CLAVULANIQUE

L’amoxicilline-clavulanate, commercia-lisé il y a près de 20 ans, est toujours trèsutilisé pour traiter, en ville et à l’hôpital,les infections dues aux bactéries produc-

FIG. 1. — Distribution des CMI de l’amoxicilline-clavulanate vis-à-vis d’E. coli (S ≤ 4 μg/ml ;R > 16 μg/ml) par la méthode E test.

FIG. 1. — Distribution of MICs of E. coli to amoxicillin-clavulanic acid (S≤ 4 μg/ml;R> 16 μg/ml) by the E-test method.

N SOUC HESSOUCHTRAIN

3 7

29

121

165

196

91

70

47

32

10 93

0

20

40

60

80

100

120

140

160

180

200

0,75 1 1,5 2 3 4 6 8 12 16 24 32 48

CMI µg/mL

Tableau 2Sensibilité (%) aux autres antibiotiques déterminée par la méthode de routine.Susceptibilities (%) of strains to other antibiotics as determined by routine method.

AM CTX GM NA NOR CIP SXT

D U D U D U D U D U D U D U

S 51,2 51 98,6 98 96,4 97 87,6 81,3 90,3 84,5 94,1 90,6 76,9 79,7

I 3,5 2,7 1,4 1,7 0,9 0,3 1 0,8 4,7 4,9 0,8 0,8 0,8 1,4

R 45,3 46,3 0 0,3 2,7 2,7 11,3* 17,9* 5* 10,6* 5,1 8,5 22,4 18,9

AM = amoxicilline ; CTX = cefotaxime ; GM = gentamicine ; NA = acide nalidixique ; NOR = norfloxacine ; CIP = ciprofloxacine ; SXT = trimethoprime sulphamethoxazole * = P < 0,05.

Discussion

trices de β-lactamase de classe A.Comme il est rapporté dans d’autresétudes, la nôtre confirme la prévalenceélevée de ces souches résistantes àl’amoxicilline (51,2 %) [2-18]. Dès 1987,l’émergence de souches moins sensiblesà l’AMC au sein des souches résistantesà l’amoxicilline a été observée [7-19].Depuis cette date, une grande variabilitédans la fréquence de la résistance auxassociations β-lactamine-inhibiteur deβ-lactamases a été rapportée, non seule-ment selon la nature de l’inhibiteur, maisaussi selon la méthode de test utilisée oula taille de l’inoculum. Cette variabilitéest accentuée par le manque de stabilitéde l’inhibiteur avec certains automates,entraînant ainsi des faux résistants [9,20-22]. De plus, selon les études, les sou-ches résistantes sont regroupées ou nonavec les souches intermédiaires.

Dans son étude, Leflon-Guibout [7]montre que les souches d’E. coli résis-tantes à l’AMC d’origine urinaire sontplus sensibles (5 %) que les souchesisolées des voies respiratoires (15,2 %).Dans la présente étude, la sensibilité auxantibiotiques d’E. coli isolés au coursd’infections gastro-intestinales et urinairesa été comparée. Un nombre importantde souches a été isolées d’hémoculturesà point de départ urinaire (n = 124), cequi est conforme aux données de la litté-rature, E. coli étant la principale espèceresponsable de bactériémies à ported’entrée urinaire [23-25]. Les souchesisolées d’hémocultures bénéficiaient dela même technique d’antibiogramme,présentant ainsi un taux de résistance àl’AMC plus bas, quelle que soit la ported’entrée.

IMPORTANCE DES TECHNIQUES UTILISÉES

Parallèlement, les différentes méthodesde tests de sensibilité aux antibiotiquesutilisées par les 16 laboratoires de cetteétude multicentrique ont été étudiées etcomparées, confirmant ainsi la variabilitédes résultats en fonction des techniques.Par exemple, un laboratoire utilisait leVitek 2 pour tester les souches GI etl ’ A T B E x p r e s s i o n p o u r l e s s o u -ches U. L’ATB Expression donnait desrésultats de taux de souches plus résis-tantes que la méthode E-test ou laméthode de référence en gélose pour lessouches U. Ce biais méthodologiquen’existait pas lorsque les souches d’origine

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M. Roussel-Delvallez et al.

U sont isolées des hémocultures car dansce cas, la même méthode, en l’occurrencele Vitek 2, était utilisée. Le pourcentaged’E. coli résistants à l’AMC est très bas(souches U : 3,2 % ; souches GI : 2 %).De plus, 67 % des souches intermédiairesont une CMI ≤ 8 mg/L. Ces souchesauraient été classées sensibles avec lesconcentrations critiques proposées par leCLSI (S ≤ 8 mg/L) [26]. Cette catégorisa-tion des résultats est importante pour lescliniciens traitant des patients chez qui detelles souches sont isolées et qui peuventêtre traitées avec des posologies d’anti-biotique correctement ajustées.

LES FLUOROQUINOLONES

Les quinolones sont recommandées dansle traitement probabiliste de la cystiteaiguë non compliquée de la femme [27-29]. Dans notre étude, les pourcentagesde souches résistantes à l’acide nalidixi-que et à la norfloxacine sont significati-vement plus élevés pour les souches Uque pour les souches GI. Ces résultatssont en accord avec ceux de Alos et al.qui trouvent 20,1 % de souches résis-tantes à l’acide nalidixique et 14 % à lanorfloxacine [11]. Toutefois, le pour-centage de souches résistantes à la cipro-floxacine observé dans notre étude estplus bas que celui rapporté par Alos etal. (14 %) [11]. En raison de la résis-tance élevée d’E. coli vis à vis des quino-lones, l’AMC peut-être considérée commeune alternative aux fluoroquinolonespour le traitement des infections à E. coli,en particulier pour les infections urinai-res basses.

Dans notre étude, moins de 2 % dessouches sont résistantes aux céphalospo-rines de troisième génération par pro-duction d’une β-lactamase à spectreétendu, ce qui est en accord avec d’autresétudes [13, 30]. De même, Pangon et al.,pour des souches d’E. coli isolées de pyé-lonéphrite aiguë, trouvent cette résis-tance exceptionnelle [31].

LE TRIMÉTHOPRIME-SULFAMÉTHOXAZOLE

Le trimethoprime-sulfamethoxazole peutêtre aussi utilisé comme une alternativeau traitement des infections urinaires àE. coli. Dans notre étude, 20 % des sou-ches sont résistantes. Il est donc nécessairede prendre en compte l’épidémiologie ré-

gionale avant de suivre les recommanda-tions nationales [32].

En conclusion, on peut dire que les testsde sensibilité aux antibiotiques, notam-ment pour l’AMC doivent être standardi-sés pour éviter les discordances observéesavec des méthodologies différentes. Lesconcentrations critiques doivent êtreuniformisées pour pouvoir comparer lesdiverses études. Au fil des ans, le pour-centage de résistance d’E. coli à l’AMC aprogressé mais reste modéré autorisantl’utilisation de cette molécule en premierchoix dans le traitement des infectionsurinaires et gastro-intestinales à E. coli.

REMERCIEMENTS : Le travail a été financé en partiepar les Laboratoires Glaxo-Smith-Kline. Nous tenonsà remercier A. Zerrar et M. Jorre.

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