MUSEU PARAENSE EMÍLIO GOELDI UNIVERSIDADE FEDERAL …...DA-CARA-BRANCA, Ateles marginatus (É....
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MUSEU PARAENSE EMÍLIO GOELDI
UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARÁ
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ZOOLOGIA
COMPORTAMENTO E DIETA DE UM GRUPO DE MACACOS–ARANHA-
DA-CARA-BRANCA, Ateles marginatus (É. GEOFFROY, 1809), NO SUL DA
AMAZÔNIA
Paola Cardias Soares
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-
Graduação em Zoologia da Universidade Federal
do Pará e Museu Paraense Emílio Goeldi, como
requisito parcial para obtenção do título de Mestre
em Zoologia
Orientadoras: Dra. Liza Maria Veiga (in memoriam)
Maria Aparecida Lopes, Ph.D.
Belém – Pará
2014
i
Paola Cardias Soares
COMPORTAMENTO E DIETA DE UM GRUPO DE MACACOS–ARANHA-
DA-CARA-BRANCA, Ateles marginatus (É. GEOFFROY, 1809), NO SUL DA
AMAZÔNIA
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-
Graduação em Zoologia da Universidade Federal
do Pará e Museu Paraense Emílio Goeldi, como
requisito parcial para obtenção do título de Mestre
em Zoologia
Orientadoras: Dra. Liza Maria Veiga (in memoriam)
Maria Aparecida Lopes, Ph.D.
Belém – Pará
2014
ii
Paola Cardias Soares
COMPORTAMENTO E DIETA DE UM GRUPO DE MACACOS–ARANHA-
DA-CARA-BRANCA, Ateles marginatus (É. GEOFFROY, 1809), NO SUL DA
AMAZÔNIA
Orientadoras: Dra. Liza Maria Veiga (in memoriam)
Museu Paraense Emílio Goeldi
Maria Aparecida Lopes, Ph.D. Universidade Federal do Pará
Banca Examinadora: Anita Stone, Ph.D.
University of California
Júlio César Bicca-Marques, Ph.D.
Pontifícia Universidade Católica
do Rio Grande do Sul
Dra. Líliam Patrícia Pinto
Instituto Chico Mendes de
Conservação da Biodiversidade
Patrícia Izar, Ph.D.
Universidade de São Paulo
Belém – Pará
2014
iii
“O quão irônico é que Geoffroy Saint-Hilaire tenha ficado tão impressionado com a
singular ‘deficiência’ anatômica dos macacos-aranha, seu polegar ausente, que em
1806 nomeou o gênero Ateles, significando imperfeito.”
[Tradução livre de Alfred L. Rosenberger e colaboradores em 2008, no Capítulo
Segundo de Spider Monkeys. Behavior, Ecology and Evolution of the Genus Ateles de
Christina J. Campbell (Ed.)]
iv
Ao equilíbrio de meu pai,
ao amor de minha mãe
à fé de meu irmão:
obrigada por nunca desistirem de mim.
v
AGRADECIMENTOS
A Deus por, apesar das adversidades, sempre me fazer acreditar que estou sempre
exatamente onde deveria estar.
Aos meus pais, ao meu irmão e a toda extensão da minha família, por sempre
acreditarem e se orgulharem de mim, estando sempre ao meu lado nos melhores e nos
piores momentos. Obrigada pela teimosia e insistência.
Ao profissionalismo e generosidade da professora Maria Aparecida Lopes ‘Cida’, por
ter aceitado orientar um projeto que não era de sua responsabilidade, agregando as
contribuições e o direcionamento necessários para que esse trabalho pudesse enfim ser
finalizado.
À memória de Liza Maria Veiga, por ter me oferecido um projeto com tanto entusiasmo
e dedicação e por ter embarcado de corpo e alma nele comigo, sendo constantemente
prestativa e disposta a me ensinar sem nunca ter esquecido a humildade de também
aprender.
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoa de Nível Superior – CAPES pelo auxílio
financeiro.
À Vitória da Riva por ter permitido a pesquisa no Cristalino e ao Alexandre da Riva
pelas animadas conversas sobre conservação e natureza, que faço votos que se estendam
em projetos cada vez mais multidisciplinares e engajados.
Ás outras agradáveis companhias do Cristalino: Pricilla Eillert, por ter de bom grado
cedido vídeos e imagens dos primatas, Caro, Tayler, Eric, Rafael e Leo e aos guias de
campo do Cristalino Jorge, Índio e Francisco pelos auxílios na floresta.
Ao auxiliar, companheiro e amigo de campo Leandro, por todo entusiasmo em aprender
e contribuir para o trabalho, além da humildade de ter cedido suas incríveis habilidades
na mata, apesar da pouca idade.
Ao Mestre em Botânica Tropical e também grande amigo Wanderson Silva do Museu
Paraense Emílio Goeldi (MPEG), por me ajudar na identificação do material vegetal,
sempre na melhor companhia musical do nosso amigo Eddie Vedder.
Ao professor Dr. Leandro Juen (UFPA) pelo auxílio nas estatísticas deste trabalho.
Ao grande Wilson Júnior por toda boa vontade em me ajudar com os mapas.
Aos amigos da turma de Mestrado em Zoologia: Lenise, Rafaela, Taty, Marina, Aline,
Manoel, e especialmente aos amigos Bia, Sandro e Boto pelas companhias tão
agradáveis no meio de tantos artigos científicos.
vi
Aos amigos do Museu de Zoologia, em especial ao Bruno Prudente, Roberto Guevara,
Naraiana Benone e Thiago Barbosa: o auxílio e ânimo que vocês me deram pra dar
seguimento ao trabalho somados às divertidas conversas regadas a brownies e sushis foi
a melhor das combinações!
À banca de qualificação e à banca de defesa por aceitarem ler meu trabalho bem como
por todas as contribuições, meus mais sinceros agradecimentos.
A todos do departamento de Pós-Graduação em Geofísica da UFPA: Benildes, Jadson,
Francisco, Andrei, Carol e Ellen por toda força indispensável. Vocês deixaram um
pouco mais leves os meus dias mais pesados.
Às meninas (e meninos) do Grupo de Estudos em Animais Silvestres (GEAS) por
acolherem com tanto carinho uma “estranha no ninho”, me fazendo recuperar, sem
perceberem, a confiança que eu precisava para dar continuidade aos meus estudos.
A todos que de alguma forma me apoiaram e me ajudaram nesse trabalho e que minha
(des) memória por ventura tenha deixado passar, minhas sinceras desculpas e minha
eterna gratidão.
Por último e não menos importante (não mesmo!) aos macacos-aranha-da-cara-branca
do Cristalino, por terem me cativado mais e mais a cada dia, apesar das longas e
exaustivas procuras. Por me permitirem 'ser parte' do grupo e pelas aulas de
humanidade, que por vezes carecem a tantos humanos.
vii
LISTA DE FIGURAS
Figura 1: Distribuição geográfica das espécies do gênero Ateles na bacia Amazônica e
Caribe. Adaptado de Ravetta (2001).
Figura 2: Localização da área de estudo.
Figura 3: Precipitação pluviométrica e temperatura média observadas no período de
2006 a 2011 na RPPN do Cristalino.
Figura 4: Porcentagem do orçamento geral de atividades para os 25 dias de
monitoramento.
Figura 5: Orçamento de atividades para cada período: transição da estação seca para a
chuvosa (número de registros n = 441), início do período chuvoso (n = 1753), pico de
chuvas (n = 1411) e transição da chuva para a seca (n = 1700).
Figura 6: Ordenação (NMDS) das variáveis de comportamento em cada amostra (dia
completo) para os três períodos analisados.
Figura 7: Porcentagem do total de registros do uso do espaço vertical para os 25 dias de
monitoramento.
Figura 8: Porcentagem de registros do uso do espaço vertical para cada período:
transição seca chuva (número de registros n = 441), chuvoso I (n = 1753), pico de
chuvas (n = 1411) e transição chuva seca (n = 1700).
Figura 9: Ordenação (NMDS) da frequência de uso diário das classes de altura para os
três períodos analisados.
Figura 10: Mapa da área de vida dos indivíduos monitorados no período de estudo.
Figura 11: Mapa da área de vida dos indivíduos monitorados para o período chuvoso I.
Figura 12: Mapa da área de vida dos indivíduos monitorados para o período de pico de
chuvas.
viii
Figura 13: Mapa da área de vida dos indivíduos monitorados para o período de
transição chuva seca.
Figura 14: Porcentagem das classes sexo-etárias para cada período: transição seca
chuva (número de registros n = 149), início da estação chuvosa (n = 968), pico de
chuvas (n = 761) e transição chuva seca (n = 1390). Em 40,6% dos registros, não foi
possível definir a classe sexo-etária do indivíduo.
Figura 15: Porcentagem do total de registros de ingestão de itens alimentares dentro
das varreduras para os 25 dias de monitoramento.
Figura 16: Frequência de itens alimentares consumidos para cada período: transição
seca chuva (número de registros n = 21), início das chuvas (n = 254), pico (n = 238) e
transição chuva seca (n = 401).
Figura 17: Ordenação (NMDS) dos itens alimentares ingeridos em cada amostra (dia
completo) para os três períodos analisados.
Figura 18: Ordenação (NMDS) do consumo diário de frutos maduros para os três
períodos analisados.
Figura 19: Representantes das espécies cujo fruto maduro foi mais ingerido pelos
primatas. No período chuvoso: (a) açaí, Euterpe longibracteata, no pico das chuvas: (b)
laranjinha, Ocotea cujumary e (c) paxiúba, Socratea exorrhiza, e na transição da chuva
para a seca: um dos figos (d) Ficus pulchella.
Figura 20: Representantes dos frutos que tiveram suas sementes descartadas pelos
indivíduos monitorados: (a) Inga sp., (b) Cajá Spondias mombin e (c) Pseudolmedia sp.
Figura 21: Representantes dos frutos que tiveram suas sementes ingeridas e
potencialmente dispersadas pelos indivíduos monitorados: (a) Uvinha, Pourouma
guianensis e (b) Semente defecada de Paxiúba Socratea exorrhiza.
Figura 22: Indicada pelo círculo vermelho, lagarta da família Pylaridae.
ix
Figura 23: Indivíduo adulto de Ateles marginatus alimentando-se de Eichhornia sp.,
logo após ter descido até a margem do rio Cristalino para coletá-la. Foto: Priscilla
Eilert.
x
LISTA DE TABELAS
Tabela 1: Dias completos de monitoramento para cada mês de estudo.
Tabela 2: Classificação dos itens alimentares consumidos pelos subgrupos de Ateles
marginatus estudados na RPPN do Cristalino, Alta Floresta, Mato Grosso.
Tabela 3: Períodos ao longo do estudo definidos conforme a quantidade média mensal
de chuvas, baseados nas médias mensais de precipitação pluviométrica observadas no
período de 2006 a 2011 na RPPN do Cristalino, e dias completos de monitoramento
para cada período.
Tabela 4: Análise de SIMPER com as variáveis que mais contribuíram (%) para a
diferenciação dos períodos.
Tabela 5: Análise de SIMPER com as variáveis que mais contribuíram (%) para a
diferenciação dos períodos.
Tabela 6: Média e desvio padrão e número máximo de indivíduos nos agrupamentos
formados para cada período. O “n” representa o número de varreduras para cada
período.
Tabela 7: Análise de SIMPER com as variáveis que mais contribuíram (%) para a
diferenciação dos períodos.
Tabela 8: Espécies vegetais utilizadas e marcadas, hábito, número de indivíduos
consumidos e porcentagem na dieta.
Tabela 9: Orçamento geral de atividade para seis estudos com Ateles em vida livre,
mais o presente estudo. A categoria “outros” inclui tanto as interações sociais quanto
atividades fisiológicas.
xi
SUMÁRIO
RESUMO 1
ABSTRACT 2
INTRODUÇÃO 3
OBJETIVOS 9
Objetivo geral 9
Objetivos específicos 9
Hipóteses 9
MATERIAL E MÉTODOS 10
Área de estudo 10
Coleta de dados 13
Análise dos dados 16
RESULTADOS 20
Orçamento de atividades 20
Uso do espaço vertical 23
Área de vida 26
Composição sexo-etária 31
Tamanho de grupo e organização social 32
Dieta 33
DISCUSSÃO 45
Orçamento de atividades 45
Uso do espaço vertical 47
Área de vida 48
Composição sexo-etária 49
Tamanho de grupo e organização social 50
Dieta 50
CONCLUSÃO 54
REFERÊNCIAS 57
xii
Apêndice A 68
Apêndice B 69
1
RESUMO
A distribuição da precipitação ao longo dos meses influencia na distribuição anual dos
recursos alimentares e a forma como esses recursos se encontram em um ambiente faz
com que primatas adotem diferentes estratégias para ter acesso aos mesmos. Em nosso
estudo, avaliamos as variações no comportamento e dieta do macaco-aranha-da-cara-
branca (Ateles marginatus) na RPPN do Cristalino. Os primatas foram acompanhados e
dados comportamentais e de dieta coletados sistematicamente ao longo de nove meses,
entre setembro de 2011 até maio de 2012, pelo método de varredura instantânea. A
variação em relação ao orçamento de atividades, uso do espaço e dieta foi analisada
para três períodos caracterizados por distintas quantidades de pluviosidade (início das
chuvas, pico e transição chuva seca). No pico das chuvas os primatas aparentemente
maximizaram seu consumo energético, locomovendo-se mais (43,8%) de modo a ter
mais acesso aos frutos, que provavelmente estavam mais disponíveis no ambiente,
ingerindo-os mais (96,5%) e descansando menos (18,5%). As classes de altura
superiores (>20 a 30 metros) foram mais utilizadas nos períodos de chuva, tanto no
início quanto no pico, pelo menos em parte como forma de se abrigarem das chuvas e a
área de vida e os percursos diários foram maiores no início das chuvas. Houve
predominância de fêmeas nos agrupamentos, com machos sendo mais registrados
(36,2%) no início das chuvas, provavelmente para copular, atividade que teve a maioria
de seus registros ocorrendo em um mês (dezembro) desse mesmo período. Subgrupos
maiores foram registrados em períodos de maior precipitação, e subgrupos menores em
épocas mais secas parecem fazer parte da estratégia para evitar a competição
intraespecífica. A dieta foi majoritariamente frugívora, sendo distinta na transição da
chuva para a seca, não só pela menor contribuição de frutos maduros (54,3%) como
também pela contribuição de folhas novas (35,8%), quando comparado aos outros dois
períodos, quando frutos maduros compuseram mais de 70% da dieta. A diversidade da
dieta de frutos maduros foi concentrada em um pequeno número de espécies-chave de
plantas frutíferas e os frutos costumavam ser ingeridos por inteiro, com o descarte das
sementes sendo pouco comum e ocorrendo apenas para poucas espécies. As sementes
ingeridas passavam intactas pelo trato digestório dos macacos-aranha e o consumo de
lagartas foi limitado a um curto período de tempo, constituindo fonte alternativa de
proteína. Itens alternativos como madeira em decomposição e terra de cupinzeiros em
meses de baixa precipitação parecem complementar a dieta ao mesmo tempo que
suprem os primatas de nutrientes tais como sódio, cálcio e fósforo, pouco presentes em
frutos maduros e o consumo de Eichhornia sp., embora pouco registrado, sugere que
essas plantas aquáticas tenham conteúdo nutricional importante na dieta desses
primatas. A alta frugivoria dos macacos-aranha e sua capacidade de dispersar sementes
intactas para longe das plantas-mãe, reforçam sua importância na regeneração das
florestas e justificam sua conservação e de seus habitats. Informações referentes à
ecologia comportamental e dieta desses primatas, embora básicas, são pioneiras e
essenciais para compreendermos as estratégias adaptativas da espécie.
Palavras-chave: Primatas, orçamento de atividades, comportamento alimentar,
Cristalino-MT.
2
ABSTRACT
The distribution of precipitation over the months, influences on annual distribution of
food resources and how these resources can be found in an environment causes primates
to adopt different strategies in order to gain access to them. In our study, we evaluated
the variations in behavior and diet of the white whiskered spider monkey (Ateles
marginatus) at the Cristalino Private Reserve. The primates were followed and
behavioral and diet data was systematically collected over nine months, between
September 2011 until May 2012, through the scan sampling method. The variation
concerning activity budget, use of space and diet was analyzed for three periods
characterized by distinct rainfall amounts (early rains, rainfall peak and transition from
rain to drought). At the peak of the rains, the primates apparently maximized its energy
consumption, moving more (43.8%) so as to have more access to fruits, which were
probably more available in the environment, eating more fruits (96.5%) and resting less
(18.5%). Upper height classes (>20 to 30 meters) were most widely used during periods
of rain, both at the beginning and in the peak, at least in part as a way to shelter from the
rain and the ranging area and daily journey lengths were higher at the early rains period.
There was a predominance of females in the subgroups, with males being more recorded
(36.2%) at the beginning of the rainy season, probably to copulate, an activity that had
most of their records occurring in one month (December) for that same period. Largest
subgroups were recorded during periods of increased precipitation, and smaller sub-
groups in drier times seem to be part of the strategy to avoid intraspecific competition.
The diet was mostly frugivorous, being distinguished in the transition from rain to
drought, not only by the lower contribution of ripe fruits (54.3%) as well as the
contribution of young leaves (35.8%), when compared to the other two periods, when
ripe fruits composed more than 70% of the diet. Diet diversity of ripe fruit was
concentrated in a small number of key species of fruit trees and the fruits used to be
swallowed whole, with the disposal of seed being unusual and occurring only for few
species. Seeds ingested passed intact by the digestive tract of spider monkeys and
caterpillars’ consumption was limited to a short period of time, constituting an
alternative source of protein. Alternative items like decaying wood and earth from
termite nests in months of low rainfall seem to complement the diet at the same time
that also supply the primates’ diet with nutrients such as sodium, calcium and
phosphorous, which are less present in ripe fruits, and the consumption of Eichhornia
sp., although little recorded, suggests that these aquatic plants are important nutritional
content in the diet of these primates. High frugivory of spider monkeys and their ability
to disperse intact seeds away from the parent plants, reinforce its importance in the
regeneration of forests and justify their conservation and their habitats. Information
regarding the behavioral ecology and diet of these primates, though basic, are
pioneering and essential to understand the adaptive strategies of the species.
Key words: Primates, activity budget, feeding behavior, Cristalino–MT.
3
INTRODUÇÃO
Durante as últimas décadas, o interesse em estudos de primatas tem crescido
exponencialmente e as pesquisas básicas em comportamento e ecologia têm se mostrado
fundamentais para a conservação desse grupo (Nowak et al., 1999). Além de possuírem
um status especial como espécies “bandeira” em várias campanhas de conscientização
ambiental, os primatas também são considerados bons indicadores ecológicos para a
avaliação de impactos antrópicos (Ferrari, 2008).
No que diz respeito ao estudo da ecologia de uma espécie, informações
referentes aos padrões gerais de comportamento, como o orçamento de atividades, são
fundamentais (Veiga, 2006). A maneira como os primatas distribuem seu tempo entre as
atividades varia bastante e muitos primatas diurnos alteram seus padrões de atividade
em resposta a mudanças sazonais na duração do dia, temperatura ambiente e padrões de
precipitação que afetam a disponibilidade de alimentos (Altmann, 1974; Dunbar, 1988;
Strier, 2011).
A alimentação é uma das atividades-chave no que diz respeito aos padrões
comportamentais de primatas (Dunbar, 1988). O modo como o alimento se distribui em
manchas alimentares e o tamanho dessas manchas influenciam não só no
comportamento como também na área de vida, utilização do espaço vertical e nos
padrões de agrupamento (Leighton & Leighton, 1982; Ferrari, 1995; Castro et al.,
2000). Primatas frugívoros tendem a ter áreas de uso maiores quando comparadas a
primatas com outros hábitos alimentares e formam agrupamentos maiores quando a
abundância de frutos é maior (Strier, 1989; Oliveira et al., 2002; Wallace, 2006).
A distribuição anual de recursos alimentares está fortemente relacionada com a
quantidade e distribuição da precipitação ao longo dos meses (Hemingway & Bynum
4
2005; Zimmerman et al., 2007; Asensio et al., 2009). Estudos feitos em florestas
sazonais, onde a estação seca e a chuvosa são bem definidas, apontam a época de maior
abundância e disponibilidade de frutos, por exemplo, como também a de maior
precipitação (Ferrari, 1995; Castro et al., 2000; Egler, 2000).
Variações sazonais na distribuição de recursos alimentares fazem com que as
espécies adotem diferentes estratégias que afetam diretamente tanto a exploração de
recursos, quanto os padrões de atividades, agrupamento, uso de espaço, etc. (Leighton
& Leighton, 1982; Garber, 1987; Lopes & Ferrari, 1994; Rímoli, 1994; Oliveira, 1996;
Peetz, 2001). Tais estratégias focam na relação entre o benefício de ganho nutricional e
os custos relacionados aos gastos energéticos da procura pelo alimento (MacArthur &
Pianka, 1966; Schoener, 1971; Krebs & Davies, 1996).
Análises comparativas da anatomia, comportamento e ecologia têm levado
pesquisadores a concluir que as estratégias adotadas por primatas podem ser agrupadas
em dois grupos distintos: 1) Minimizar o gasto de energia, dedicando mais tempo ao
descanso e menos à locomoção devido a uma dieta baseada em folhas, que constituem
alimento relativamente fácil de encontrar, porém de baixo valor energético; ou 2)
Maximizar o ganho de energia, descansando menos e locomovendo-se mais à procura
de manchas de alimento, principalmente frutos que, embora mais dispersos no ambiente
quando comparado a folhas, são ricos em calorias facilmente digeríveis, que lhes
confere maior valor energético (Strier, 2011).
Os primatas do gênero Ateles são considerados maximizadores de energia
devido à sua preferência pelo consumo de frutas ricas em lipídeos e açúcares somada a
um tempo de retenção de alimento curto, amplas áreas de vida e estrutura social fluida
(Milton, 1981; Rosenberger & Strier, 1989; Strier, 1992; Dew, 2005; Di Fiore, 2008).
Sua locomoção por braquiação também é característica de um maximizador, pois
5
compensa o alto gasto energético com um deslocamento mais rápido pelas copas das
árvores, onde geralmente alimentam-se (Parsons & Taylor, 1977; Youlatos, 2008).
As espécies do gênero Ateles, popularmente conhecidos como macacos-aranha
ou coatás são altamente frugívoras, especializadas em polpas de frutos maduros (van
Roosmalen, 1985; Kinzey, 1997). Tal dieta é complementada com outros itens, como
folhas (principalmente as novas), flores, sementes, raízes aéreas, algumas espécies de
invertebrados, madeira em decomposição e terra (Klein & Klein, 1977; van Roosmalen
& Klein, 1988; Izawa, 1993; Link, 2003; Dew, 2005; Suarez, 2006; Di Fiore et al.,
2008). São também importantes dispersores de sementes em florestas tropicais,
engolindo sementes que passam intactas por seu trato digestório e são dispersadas bem
longe de suas árvores parentais (Andresen, 1999; Russo, 2005; Dew, 2008).
Embora se presuma que apenas uma comunidade altamente diversa de árvores
frutíferas possa sustentar uma população de macacos-aranha (van Roosmalen, 1985;
Kinzey, 1997). Symington (1988) sugeriu que é na verdade a presença de espécies
chave ao invés da total disponibilidade de árvores frutíferas que determine as diferentes
densidades dessas populações. As espécies chave seriam algumas espécies de plantas
frutíferas que estão disponíveis durante períodos de escassez de alimento e que podem
servir para sustentar as populações de primatas nesses momentos críticos (Terborgh,
1986).
A distribuição geográfica dos macacos-aranha é uma das maiores entre os
primatas neotropicais, e eles são encontrados desde o México até o sul do rio
Amazonas, a sudoeste da Amazônia brasileira (Figura 1) (Kellogg & Goldman, 1944;
Konstant et al., 1985; Martins et al., 1988; van Roosmalen & Klein, 1988; Rylands,
1994; Ravetta, 2001; Urbani et al., 2008).
6
Figura 1: Distribuição geográfica das espécies do gênero Ateles na bacia Amazônica e
Caribe. Adaptado de Ravetta (2001).
Apesar de usarem hábitats temporários, que incluem florestas de igapó e várzea,
florestas decíduas e de mangue (Branch, 1983; Peres, 1994; Chapman, 1988; Eisenberg
& Kuehn, 1966), as espécies desse gênero permanecem majoritariamente em florestas
altas de terra firme (van Roosmalen, 1985; Mendes Pontes, 1997; Cant et al., 2001;
Ramos-Fernández & Ayala-Orozco, 2003). Estes primatas também podem tolerar certo
grau de perda e degradação ambiental, contanto que em tais locais não haja atividades
de caça (Sorensen & Fedigan, 2000; Ramos-Fernández & Ayala-Orozco, 2003).
As áreas de uso dos macacos-aranha são relativamente grandes, geralmente
oscilando entre 150 e 350 hectares (Wallace, 2008), e eles ocupam os estratos
superiores da floresta, acima de 20 metros de altura (van Roosmalen & Klein, 1988;
Campbell et al., 2005). Sua organização social segue o sistema social de fissão-fusão,
no qual os membros da unidade social, chamada de grupo (que varia de 15 a 56
indivíduos), ocasionalmente viajam e se alimentam em subgrupos independentes. Os
7
subgrupos variam em tamanho e composição ao longo de pequenos intervalos espaço-
temporais, de modo a otimizar seu forrageio e reduzir a competição intra-específica
(Symington, 1990; Chapman et al., 1995; Shimooka et al., 2008; Aureli & Schaffner,
2008).
Apesar das informações sobre a composição dos grupos ainda serem escassas
devido ao sistema social de fissão-fusão, que limita as observações a uma parte do
grupo a cada momento, acredita-se que a mesma siga uma tendência, com mais fêmeas
do que machos (Shimooka et al., 2008). As fêmeas distinguem-se principalmente pelo
clitóris hipertrofiado e de formato alongado, cuja função primária sugerida é a de deixar
marcas de urina em galhos de modo a anunciar seu estado reprodutivo (Campbell, 2006;
Shimooka et al., 2008).
Das sete espécies do gênero Ateles, o macaco-aranha-da-cara-branca Ateles
marginatus (É. Geoffroy, 1809) é endêmico ao Brasil, especificamente ao interflúvio
Tapajós-Xingu, região localizada no centro do arco do desmatamento e que vem
sofrendo degradações extensivas, principalmente ao longo das rodovias Transamazônica
e Santarém-Cuiabá (BR-163) (Martins et al., 1988; Mascarenhas & Puorto, 1988;
Ferrari & Lopes, 1990; Bobadilla, 1998; Emídio-Silva, 1998). Michalski & Peres
(2005), estudando comunidades de primatas na margem direta do rio Teles Pires,
sugeriram que a persistência desta espécie depende de áreas de floresta pouco
perturbadas.
Por conta de sua sensibilidade à fragmentação de hábitat (Ravetta, 2001;
Michalski & Peres, 2005; Ravetta & Ferrari, 2009), a manutenção de áreas contínuas é
extremamente importante para a conservação da espécie. Áreas bem conservadas
também oferecem um ambiente propício ao estudo das particularidades
comportamentais e alimentares desses primatas. As ameaças de caça e desmatamento
8
são as principais razões pelas quais essa espécie encontra-se atualmente em risco de
extinção, enquadrada na categoria ‘Em Perigo’, segundo a União Internacional para a
Conservação da Natureza e dos Recursos Naturais (IUCN, 2012).
À exceção de trabalhos básicos sobre ocorrência e distribuição geográfica, há
uma lacuna científica em relação à ecologia e ao comportamento do macaco-aranha-da-
cara-branca em vida livre, sendo as informações extrapoladas pelo que se conhece do
gênero (Nowak et al., 1999; Ravetta, 2001; Ravetta & Ferrari, 2009).
9
OBJETIVOS
Objetivo geral
Caracterizar os padrões comportamentais e a dieta de A. marginatus em uma
área conservada no sul da Amazônia.
Objetivos específicos
(i) Registrar os padrões de uso de tempo e espaço destes animais em ambiente natural e
avaliar a variação desses padrões em períodos distintos;
(ii) Registrar a composição sexo etária dos agrupamentos;
(iii) Estimar o tamanho do grupo de estudo e registrar a formação de subgrupos ao
longo dos períodos;
(iv) Inventariar a dieta dos animais durante o período de estudo e avaliar possíveis
variações em seu comportamento alimentar ao longo dos períodos.
Hipóteses:
(i) Os padrões de atividades variam ao longo dos diferentes períodos, e os primatas
locomovem-se mais no período chuvoso;
(ii) O uso do espaço vertical varia ao longo dos diferentes períodos;
(iii) O comportamento alimentar dos indivíduos varia ao longo dos diferentes períodos,
havendo maior ingestão de frutos maduros no período chuvoso.
10
MATERIAL E MÉTODOS
Área de Estudo
A região do Cristalino diz respeito à porção mato-grossense da bacia do rio
Cristalino, afluente do rio Teles Pires. Essa região, localizada entre os municípios de
Novo Mundo e Alta Floresta, ao norte do estado do Mato Grosso (9o
35' 51"S; 55o 56'
03"W), conta com um complexo de unidades de conservação adjacentes: o Parque
Estadual Cristalino (184.900 ha), as Reservas Particulares do Patrimônio Natural
(RPPNs) Cristalino I, II e III (6.476 ha) e a RPPN Lote Cristalino (670 ha), local do
presente estudo, que também abriga um empreendimento de ecoturismo (Hotel de Selva
Cristalino) de 30 hectares (Figura 2).
Figura 2: Localização da área de estudo.
11
O clima na região é quente e úmido (Köppen, 1948) e as temperaturas médias
anuais variam entre 21°C e 30,5°C. A pluviosidade média anual é de cerca de 2.000 mm
e a área tem uma estação seca bem definida (de maio a setembro), com duração de três a
cinco meses, quando a precipitação média mensal é inferior a 100 mm (Figura 3)
(Nimer, 1989; SEPLAN/MT, 2001).
Figura 3: Precipitação pluviométrica e temperatura média observadas no período de
2006 a 2011 na RPPN do Cristalino.
A região do Cristalino localiza-se no sul do bioma Amazônia, onde predominam
áreas de transição entre floresta ombrófila, floresta estacional e savana (IBGE, 2004). A
transição é caracterizada por algumas poucas áreas genuínas de ecótonos, predominando
manchas de vegetação da Amazônia e do Cerrado, formando um extenso cinturão em
mosaico. Entre as manchas predominam aquelas de floresta ombrófila densa, também
denominada floresta de terra firme, com árvores emergentes de 40 m ou mais de altura
(Ackerly et al., 1989; Zappi et al., 2011).
12
O primeiro inventário botânico detalhado da região, realizado por Zappi et al.
(2011), apontou uma diversidade em nível local (diversidade alfa) relativamente baixa
em comparação a outras regiões da Amazônia, no entanto, sua grande heterogeneidade
de fitofisionomias é refletida numa elevada diversidade entre hábitats (diversidade
beta). Os três gêneros mais diversos foram: Psychotria (Rubiaceae – 25 espécies),
Miconia (Melastomataceae – 21 espécies) e Ficus (Moraceae – 18 espécies), e as
famílias: Leguminosae (128 espécies), Rubiaceae (93 espécies) e Melastomataceae (53
espécies) (Zappi et al., 2011).
Com uma biodiversidade ainda pouco conhecida (Campello et al., 2002) e
localizada na fronteira do “arco do desmatamento da Amazônia”, a região do Cristalino
representa uma das áreas prioritárias para a conservação para o Ministério do Meio
Ambiente (Maury, 2004). Um levantamento da mastofauna local apontou A. marginatus
como o segundo primata mais frequentemente registrado e o sétimo mamífero mais
abundante (Rocha, 2010).
Além dos macacos-aranha-da-cara-branca, a fauna de primatas da RPPN Lote
Cristalino inclui seis espécies: cuxiús-de-nariz-branco, Chiropotes albinasus (I.
Geoffroy & Deville, 1848), macacos-prego, Sapajus apella (Linnaeus, 1758), guaribas-
de-mãos-ruivas, Alouatta discolor (Spix, 1823), macacos-da-noite, Aotus infulatus
(Kuhl, 1820), zogue-zogues, Callicebus moloch (Hoffmannsegg, 1807) e saguis, Mico
emiliae (Thomas, 1920).
Coleta de dados
Um estudo piloto foi realizado durante o mês junho de 2011. Esse mês foi
dedicado à escolha e habituação do grupo de estudo, reconhecimento da área e
aprendizado dos métodos aplicados. O estudo principal, com a coleta sistemática dos
13
dados compreendeu nove meses, de setembro a dezembro de 2011 e janeiro a maio de
2012, e totalizou 25 dias completos, com um a seis dias representando cada mês (Tabela
1).
Tabela 1: Dias completos de monitoramento para cada mês de estudo.
Meses Dias de
monitoramento
Setembro 2011
Outubro 2011
Novembro 2011
Dezembro 2011
Janeiro 2012
Fevereiro 2012
Março 2012
Abril 2012
Maio 2012
TOTAL
1
1
2
4
2
6
3
2
4
25
Procurou-se sempre que possível, acompanhar os subgrupos encontrados ao
longo do período diário de atividades dos mesmos, do amanhecer (entre 06:00-07:00 h)
até o fim do dia (entre 17:00-19:30 h). Entretanto, devido às dificuldades encontradas
em se monitorar ciclos diários por inteiro, considerou-se como um dia completo aqueles
nos quais os indivíduos eram encontrados até às 10:00 h e perdidos não antes que às
16:30 h, compondo assim intervalos de observação de no mínimo seis horas e meia.
O conceito de subgrupo aqui adotado foi o de Abondano & Link(2012), que os
define como “indivíduos que viajam juntos num raio de 100 metros, mantendo contato
14
visual ou vocal ou ambos”. Assim sendo, grupo aqui é a denominação da unidade
maior, totalmente fusionada. Vale ressaltar que os subgrupos acompanhados poderiam
pertencer a grupos distintos e que os indivíduos monitorados ao longo de um dia de
estudo não eram sempre os mesmos, já que a composição e o tamanho dos subgrupos
mudam constantemente ao longo do dia (van Roosmalen, 1985; Chapman, 1990;
Symington, 1988; Wallace, 2001; Aureli & Schaffner, 2008).
Como não foi possível o reconhecimento de cada indivíduo, o método utilizado
para a coleta dos dados comportamentais foi o de varredura instantânea (Altmann,
1974), com registros de um minuto realizados em intervalos de cinco minutos durante
todo o período de atividade, tal como feito por Quevedo et al. (2008) em seu estudo
com A. chamek na Bolívia e por Link et al. (2012), em seu estudo sobre a dieta de A.
hybridus na Colômbia.
Durante cada uma das 2383 varreduras realizadas, o número de indivíduos no
subgrupo foi estimado e todos os indivíduos avistados foram amostrados, registrando-se
as seguintes informações: horário; classe sexo-etária (Apêndice A); altura do indivíduo
em relação ao solo, disposta posteriormente nas classes: de 0-10 m, >10-20 m, >20-30
m e >30 m; e atividade, totalizando 5305 registros.
Cinco atividades básicas, mutuamente exclusivas para o gênero (Nunes, 1992;
Castellanos, 1995; Wallace, 2001; Quevedo et al., 2008; Chaves et al., 2011a;
Abondado & Link, 2012), foram registradas: 1) Descanso; 2) Locomoção; 3)
Alimentação; 4) Interação Social e 5) Outros. Essas categorias encontram-se descritas
no Apêndice B.
No caso de alimentação, as plantas utilizadas, incluindo árvores e cipós, bem
como os outros itens alimentares consumidos, foram marcados, numerados e, sempre
15
que possível, tiveram amostras coletadas para posterior identificação. A maturidade do
item vegetal também era registrada (Tabela 2).
Tabela 2: Classificação dos itens alimentares consumidos pelos subgrupos de Ateles
marginatus estudados na RPPN do Cristalino, Alta Floresta, Mato Grosso.
Código Item Código específico Item específico
FO Folha FOM
FON
Folha madura
Folha nova
P Pecíolo PCI Pecíolo
FL Flor FLR Flor
FR Fruto FRM
FRI
Fruto maduro
Fruto imaturo
S Semente SI Semente imatura
Ar Artrópode LG Lagartas
T Árvore BRK Madeira em
decomposição e
galhos
GEO Terra TC Cupinzeiros
W Água W Água
Os itens vegetais consumidos ao longo de todo o estudo, inclusive fora das
varreduras, foram registrados e incluídos em um inventário geral, visando obter uma
lista completa de itens consumidos. A classificação botânica seguiu o sistema APG III e
foi realizada com o auxílio do parataxonomista Leandro Piva e do Mestre em Botânica
Tropical Wanderson Silva do Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG), utilizando como
referência básica o “Manual de Vegetação e Plantas do Cristalino” (Sasaki et al., 2010).
A identificação do material de origem animal foi realizada pelo zoólogo Dr. Fernando
Filho do MPEG.
16
De modo a examinar seu potencial em dispersar sementes, amostras de fezes dos
indivíduos acompanhados foram examinadas oportunisticamente em campo. Procurou-
se verificar a presença de sementes intactas de frutos maduros consumidos no período,
bem como medir tais sementes.
Tanto no estudo piloto como no principal, trilhas foram abertas à medida que os
subgrupos eram acompanhados, de modo a facilitar a busca e o monitoramento dos
indivíduos, suplementando o sistema de trilhas já existentes provenientes da atividade
de ecoturismo local. Um GPS (Garmin 60CSx) foi utilizado para marcar as coordenadas
geográficas das fontes alimentares, bem como para registrar o trajeto realizado
conforme os subgrupos eram acompanhados, marcando também o momento em que
eram encontrados e o momento em que eram perdidos ou deixados em suas árvores
dormitório.
Análise dos dados
Partes de dias incompletos foram agrupadas em dois momentos nesse estudo, de
forma semelhante a Wallace (2001) em seu estudo com A. chamek na Bolívia, de modo
a representarem um ciclo diário de amostragem. Desta forma, foram obtidos 23 dias de
observação contínua e dois dias formados por fragmentos de dias distintos com períodos
diários complementares, totalizando 25 dias completos.
De modo a avaliar variações entre períodos, o tempo do estudo foi dividido em
períodos caracterizados por distintas quantidades de chuvas (Tabela 3). Assume-se que
a produção de frutos, bem como a de outros itens vegetais importantes como folhas e
flores, varia conforme as chuvas (Borchert et al., 2004; McLaren & McDonald 2005;
Sakai et al., 2006; Brearley et al., 2007).
17
Em florestas sazonais, a época de maior abundância coincide com a de maior
precipitação (Ferrari, 1995; Castro et al., 2000; Egler, 2000) em contrapartida com a
escassez da época seca (Hemingway & Bynum, 2005; Zimmerman et al., 2007; Asensio
et al., 2009). O fato de serem antecedidos por uma estação seca ou uma chuvosa tornam
os períodos de transição entre as estações qualitativamente distintos, embora apresentem
quantidades similares de precipitação.
Tabela 3: Períodos ao longo do estudo definidos conforme a quantidade média mensal
de chuvas, baseados nas médias mensais de precipitação pluviométrica observadas no
período de 2006 a 2011 na RPPN do Cristalino, e dias completos de monitoramento
para cada período.
Período (meses)
Precipitação
média mensal
(mm)
Dias de
monitoramento
Transição seca chuvosa (setembro e outubro de
2011)
De 95 a 145 2
Estação chuvosa, 1 ª fase (novembro e
dezembro de 2011 e janeiro de 2012)
De 270 a 310 8
Estação chuvosa, Pico (fevereiro e março de
2012)
Transição chuvosa seca (abril e maio de 2012)
De 340 a 355
De 45 a 145
9
6
Os dados dos 25 dias completos foram utilizados em todos os cálculos de
frequência relativa do orçamento de atividades, uso do espaço vertical, composição
sexo-etária e dieta, bem como para o cálculo do tamanho médio dos subgrupos
18
monitorados e do máximo e mínimo de indivíduos nos agrupamentos. O cálculo da
frequência relativa segue a seguinte fórmula:
i = ni / N * 100,
onde: ni = número de registros coletados para a categoria ou classe i, N = total de
registros coletados durante o estudo.
Para o cálculo da frequência relativa das diferentes classes sexo-etárias
registradas, as mesmas foram posteriormente categorizadas segundo Shimooka et al.
(2008), que caracteriza adultos e subadultos como machos (M) sexualmente maduros ou
fêmeas sexualmente maduras, carregando filhotes (Ff) ou não (F). Subadultos são
menos robustos, com até 80-90% do tamanho dos adultos, que costumam ter
comprimento corporal em torno de 540 mm (van Roosmalen & Klein, 1988;
Symington, 1988). Juvenis (Jv) foram caracterizados como indivíduos sexualmente
imaturos, com cerca de um quarto a metade do tamanho de um adulto, não mais sendo
carregados pela mãe (Izawa et al., 1979). Indivíduos sexualmente maduros cuja classe
sexo-etária não foi possível identificar, bem como infantes, não foram considerados no
cálculo.
O uso do espaço horizontal incluiu a delimitação da área utilizada pelo grupo
bem como a medida dos trajetos diários executados, e foram calculados a partir das
rotas geradas pelo GPS e transferidas para o programa GPS TrackMaker 13.8. Esses
dados foram trabalhados no programa ArcGis 10.1, onde as rotas diárias foram
calculadas (em metros) e a área utilizada foi obtida através da elaboração de um
polígono de área unindo os pontos mais periféricos de acompanhamento do grupo,
marcados pelo próprio GPS.
No que diz respeito ao cálculo da área de vida para cada período, é importante
ressaltar que o período de transição entre a estação seca e chuvosa não foi considerado,
19
haja vista que ambos os meses que compreendem esse período (setembro e outubro)
tiveram apenas um dia completo de observação cada. O mesmo foi feito para as análises
que serão explicadas a seguir, nas quais se consideraram apenas os 23 dias completos
dos três períodos restantes.
Para responder se existe variação no orçamento de atividades, uso do estrato
vertical e dieta entre os três período foi utilizada a frequência de registro dessas
variáveis para cada dia completo de amostragem. Essas variáveis foram transformadas
utilizando o Log (X + 1) e convertidas em matrizes de distância utilizando o coeficiente
de similaridade de Bray-Curtis. Em seguida, foram realizadas ordenações através do
método de escalonamento não métrico multidimensional (NMDS) para identificar se
essas variáveis agrupavam-se em relação aos três diferentes períodos. Análises de
similaridade (ANOSIM) avaliaram se os períodos diferiam significativamente (p < 0,05)
entre si de modo geral (Global Test) e quando comparados de par em par (Pairwise
Test).
Quando as diferenças foram significativas, análises de percentual de
similaridade (SIMPER) indicaram quais comportamentos, estratos verticais e itens
alimentares consumidos foram os principais responsáveis pelas diferenciações entre os
períodos. Essas três análises (NMDS, ANOSIM e SIMPER) foram realizadas com o
auxílio do programa PRIMER-E v 6.0 (Clarke & Warwick, 1994).
De modo a descrever a diversidade da dieta de frutos maduros para cada período
foi calculado o índice de Fisher (Fisher et al., 1943; Rosenzweig, 1995; Magurran,
2004). Foram incluídos apenas os registros dos 23 dias completos de estudo e o cálculo
do índice foi feito através do programa R (R Development Core Team, 2013) em nível
de espécies (ou morfoespécies, no caso de espécies não identificadas).
20
A frequência de alimentação dessas espécies e/ou morfoespécies também foram
ordenadas (NMDS) e submetidas ao ANOSIM e SIMPER, de modo a examinar a
formação de grupos, diferenciação dos períodos, e que espécies e/ou morfoespécies
mais contribuíram (SIMPER) nessa diferenciação.
RESULTADOS
Orçamento de atividades
De um modo geral, os macacos-aranha passaram mais da metade do tempo entre
locomoção e descanso, dedicando proporções semelhantes de tempo à alimentação e
interação social e uma parcela menor a outras atividades (Figura 4).
Figura 4: Porcentagem do orçamento geral de atividades para os 25 dias de
monitoramento.
De acordo com a frequência relativa das atividades, locomoção foi a atividade
mais registrada em todos os períodos, principalmente no de transição da seca para a
21
chuva (57,4%) (Figura 5). No início das chuvas os primatas descansaram bastante
(32,1%), descansando menos (19,8%) e interagindo bastante (19,8%) no pico das
mesmas. No período de transição da chuva para a seca, os primatas locomoveram-se
menos em relação aos outros períodos (28,0%), descansando quase tanto quanto
(26,9%) e alimentando-se bastante (23,6%).
0
10
20
30
40
50
60
70
Transição
seca chuva
Chuvoso I Pico Transição
chuva seca
Porc
enta
gem
de
regis
tros
Períodos
Locomoção
Descanso
Alimentação
Interação social
Outros
Figura 5: Orçamento de atividades para cada período: transição da estação seca para a
chuvosa (número de registros n = 441), início do período chuvoso (n = 1753), pico de
chuvas (n = 1411) e transição da chuva para a seca (n = 1700).
Uma vez ordenadas as variáveis (Figura 6), confirmou-se a hipótese de que o
padrão de atividades dos primatas varia entre períodos (ANOSIM, R global = 0,15; p <
0,05), sendo diferente no pico das chuvas em comparação ao início das chuvas (p <
0,01), e à transição do período chuvoso para a seca (p < 0,01). Essa diferenciação
ocorreu principalmente pela contribuição relativamente alta (SIMPER) da atividade de
locomoção no pico das chuvas (43,8%), mais que o dobro da frequência das demais
22
atividades. Já no período chuvoso, embora a atividade de locomoção tenha sido a mais
frequente (42,2%), os primatas descansaram mais (33,3%) e interagiram menos (6,3%).
No período de transição, as atividades foram igualmente frequentes, exceto as
interações sociais, que tiveram uma frequência equivalente a cerca de metade das
demais (14,4%). Quando comparado aos outros dois períodos, na transição chuva seca a
atividade de locomoção reduziu e houve um aumento da atividade de descanso e
alimentação (Tabela 4).
PeríodoChuvoso I
Pico
Transição chuva-seca
2D Stress: 0.1
Figura 6: Ordenação (NMDS) das variáveis de comportamento em cada amostra (dia
completo) para os três períodos analisados.
Tabela 4: Análise de SIMPER com as variáveis que mais contribuíram (%) para a
diferenciação dos períodos.
Períodos
Atividades
Locomoção Descanso Alimentação Interação
social
23
Chuvoso I 42,2 33,3 12,5 6,3
Pico 43,8 18,5 17,6 16,0
Transição chuva-seca 28,4 27,2 26,2 14,4
Uso do espaço vertical
De modo geral, os macacos-aranha foram mais avistados na classe de altura
acima de 20 até os 30 metros, onde mais exerciam todas as atividades de seu orçamento.
Embora a segunda classe mais utilizada tenha compreendido alturas mais baixas, de >10
até 20 metros, eles quase nunca eram avistados mais próximos do solo, de 0 até 10
metros de altura (Figura 7).
Figura 7: Porcentagem do total de registros do uso do espaço vertical para os 25 dias de
monitoramento.
A frequência relativa de uso das classes de altura para cada período (Figura 9)
evidenciou que a classe de altura acima de 20 até 30 metros foi relativamente mais
24
utilizada no período de início das chuvas (49,1%) com a classe de altura mais emergente
(>30) vindo em seguida (26,1%). No pico das chuvas, os primatas também foram mais
avistados acima de 20 até 30 metros de altura (59,7%), porém a segunda classe mais
utilizada foi mais baixa (>10 a 20 metros) (34,2%).
Nos períodos de transição, muito embora na transição da seca para a chuva tenha
sido registrada uma alta porcentagem de uso da classe de altura >30 (34,0%), notou-se
que a classe mais utilizada foi uma mais baixa (>10 a 20) (37,4%). O mesmo ocorreu
com a transição das chuvas para a estação seca, quando a classe >10 a 20 metros foi a
mais utilizada (42,5%) (Figura 8).
0
10
20
30
40
50
60
70
Transição seca
chuva
Chuvoso I Pico Transição
chuva seca
Po
rcen
tag
em d
e re
gis
tro
s
Períodos
0 a 10
>10 a 20
>20 a 30
>30
Figura 8: Porcentagem de registros do uso do espaço vertical para cada período:
transição seca chuva (número de registros n = 441), chuvoso I (n = 1753), pico de
chuvas (n = 1411) e transição chuva seca (n = 1700).
A hipótese de que o uso do espaço vertical (Figura 9) varia ao longo do tempo
foi confirmada (ANOSIM, R global = 0,17; p < 0,05), com o período de pico de chuvas
25
distinguindo-se tanto do início das chuvas (p < 0,05), quanto do período de transição
das chuvas para a seca (p < 0,05). A análise de SIMPER (Tabela 5) esclareceu essa
distinção, mostrando que a contribuição da classe de altura de >20 m a 30 m no pico foi
a que mais contribuiu (66,9%) no agrupamento desse período, diferenciando-o dos
demais. No início das chuvas, a classe >20 m a 30 m também contribuiu bastante
(58,1%), porém as outras classes apresentaram-se mais bem distribuídas. No período de
transição, o padrão foi contrário ao que ocorreu no pico e a classe >10 m a 20 m foi a
que mais contribuiu (51,1%) no agrupamento desse período.
PeríodosChuvoso I
Pico
Transição chuva seca
2D Stress: 0.06
Figura 9: Ordenação (NMDS) da frequência de uso diário das classes de altura para os
três períodos analisados.
Tabela 5: Análise de SIMPER com as variáveis que mais contribuíram (%) para a
diferenciação dos períodos.
Períodos
Classes de
altura
26
>10 a 20 >20 a 30 >30
Chuvoso I 19,6 58,1 18,4
Pico 31,1 66,9 -
Transição chuva-seca 51,3 32,5 8,5
Área de vida
O tamanho total da área de vida utilizada durante os 25 dias completos de
observação foi de cerca de 241 hectares (Figura 10). Durante o período chuvoso a área
utilizada foi de cerca de 178 hectares (Figura 11). No pico das chuvas, a área de vida foi
um pouco menor, compreendendo 105 hectares (Figura 12). A área de vida no período
seguinte, de transição da estação chuvosa para a seca, foi ainda menor, com 32 hectares
(Figura 13).
27
Figura 10: Mapa da área de vida dos indivíduos monitorados no período de estudo.
28
Figura 11: Mapa da área de vida dos indivíduos monitorados para o período chuvoso I.
29
Figura 12: Mapa da área de vida dos indivíduos monitorados para o período de pico de
chuvas.
30
Figura 13: Mapa da área de vida dos indivíduos monitorados para o período de
transição chuva seca.
31
Os percursos diários variaram de 1.318 metros em maio até 9.142 metros em
janeiro, com uma média de 4.232 ± 2.360 metros percorridos por dia. A maior média de
percurso diário ocorreu no período de início das chuvas (5.229 ± 2.314) e a menor no
período de transição da estação chuvosa para a seca (2.786 ± 981). No período de pico
de chuvas computou-se uma média de 3.655 ± 1.182 metros percorridos por dia.
Composição sexo-etária
Os indivíduos registrados nos subgrupos eram em sua maioria sexualmente
maduros (adultos e subadultos), com fêmeas sendo avistadas em 76,9% dos registros em
contrapartida aos machos, que totalizaram 20,0% dos registros. Juvenis somaram 3,1%
do total. Em todos os períodos, fêmeas sempre foram as mais frequentemente
registradas (Figura 14). O maior número de registros de machos ocorreu no período de
transição da seca para a chuva (37,5%), seguido pelo período de início das chuvas
(36,2%), perído no qual ocorreram onze das doze cópulas registradas durante o estudo.
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Transição
seca chuva
Chuvoso I Pico Transição
chuva seca
Po
rcen
tag
em d
e re
gis
tro
s
Períodos
Fêmea
Macho
Juvenil
32
Figura 14: Porcentagem das classes sexo-etárias para cada período: transição seca
chuva (número de registros n = 149), início da estação chuvosa (n = 968), pico de
chuvas (n = 761) e transição chuva seca (n = 1390). Em 40,6% dos registros, não foi
possível definir a classe sexo-etária do indivíduo.
Tamanho de grupo e organização social
Os subgrupos acompanhados variavam de dois a 15 indivíduos, mantendo uma
média de 5 ± 2 indivíduos por subgrupo (Tabela 6). Embora apresentem média
semelhante entre períodos, nota-se que agrupamentos maiores foram registrados em
períodos de maior precipitação, principalmente no pico das chuvas, com o tamanho
máximo de agrupamento (15 indivíduos) tendo sido registrado em março. Os períodos
transicionais, em contrapartida, apresentaram agrupamentos de, no máximo, 10
indivíduos.
Tabela 6: Média e desvio padrão e número máximo de indivíduos nos agrupamentos
formados para cada período. O “n” representa o número de varreduras para cada
período.
Períodos Média ± DP Máximo
Transição seca chuva (n = 205)
Chuvoso I (n = 812)
Pico (n = 687)
Transição chuva seca (682)
5 ± 2
5 ± 2
6 ± 2
5 ± 2
10
13
15
10
33
Dieta
Mais da metade da dieta foi composta por frutos maduros, com itens tais como
folhas novas, frutos imaturos e sementes imaturas complementando-a (Figura 15). O
item ‘outros’ englobou eventos de ingestão de recursos pouco representativos, porém
distintos, tais como casca em decomposição e galhos de árvores, flores, folhas maduras,
pecíolos e cupinzeiros. Os eventos de ingestão de água não foram considerados.
61,0
18,015,2
2,8 2,8
0
10
20
30
40
50
60
70
Fruto
maduro
Folha nova Fruto
imaturo
Semente
imatura
Outros
Porc
enta
gem
de
regis
tros
de
ali
men
taçã
o
Itens alimentares
Figura 15: Porcentagem do total de registros de ingestão de itens alimentares dentro
das varreduras para os 25 dias de monitoramento.
O consumo de frutos maduros só não foi o mais expressivo no período de
transição da seca para a chuva, quando os primatas foram mais registrados alimentando-
se de folhas novas (66,6%) (Figura 16). Tanto no período de início das chuvas quanto
no pico das mesmas, frutos maduros compreenderam mais da metade da dieta (65,7%
34
no início das chuvas e 81,5% no pico), sendo que no início das chuvas, a proporção de
frutos imaturos também foi notável (20,8%). Frutos maduros também foram mais
frequentes na transição da chuva para a seca (47,6%), porém nesse período itens
alternativos como folhas novas (31,9%) e frutos imaturos (13,7%) foram mais
registrados nos eventos de alimentação.
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
Transição
seca chuva
Chuvoso I Pico Transição
chuva seca
Po
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em d
e re
gis
tro
s d
e
ali
men
taçã
o
Períodos
Fruto maduro
Folha nova
Fruto imaturo
Semente imatura
Outros
Figura 16: Frequência de itens alimentares consumidos para cada período: transição
seca chuva (número de registros n = 21), início das chuvas (n = 254), pico (n = 238) e
transição chuva seca (n = 401).
Em relação aos períodos, aceitou-se a hipótese de que os itens alimentares
consumidos variaram (Figura 17; ANOSIM, R global = 0,28; p < 0,05), sendo distintos
no período de transição da chuva para a seca, tanto em relação ao início das chuvas (p <
0,05), quanto ao pico das mesmas (p < 0,01). Embora a ingestão de frutos maduros
tenha contribuído mais no agrupamento do período de transição chuva-seca (54,3%), ela
foi menor quando comparada à dos outros períodos. Notou-se também que nesse
35
período a ingestão de folhas novas contribuiu bastante (35,8%), ao contrário dos
períodos chuvosos quando a contribuição de itens alternativos foi relativamente menor
frente à grande contribuição de frutos maduros (Tabela 7).
PeríodoChuvoso I
Pico
Transição chuva seca
2D Stress: 0.08
Figura 17: Ordenação (NMDS) dos itens alimentares ingeridos em cada amostra (dia
completo) para os três períodos analisados.
Tabela 7: Análise de SIMPER com as variáveis que mais contribuíram (%) para a
diferenciação dos períodos.
Períodos
Itens
alimentares
Fruto
maduro
Fruto
imaturo
Folha nova
Chuvoso I 73,4 19,7 -
Pico 96,5 - -
Transição chuva-seca 54,3 - 35,8
36
Em relação ao consumo geral de itens de origem vegetal (frutos, folhas,
sementes, flores, pecíolos, cascas e galhos), das 308 plantas consumidas ao longo de
todo o estudo, 279 foram devidamente identificadas até ao menos o nível de gênero,
restando 29 sem identificação, em sua grande maioria cipós (Tabela 8). Um total de 94
espécies ou morfoespécies e 21 famílias foram registradas.
Tabela 8: Espécies vegetais utilizadas e marcadas, hábito, número de indivíduos
consumidos e porcentagem na dieta.
Táxon Hábito Nº Indivíduos
consumidos
Porcentagem
na dieta
Anacardiaceae Astronium lecontei Ducke Árvore 1 0,07
Spondias mombin L.
Annonaceae
Árvore 4 1,16
Fusaea sp. Árvore 1 0,07
Fusaea longifolia (Aubl.) Saff. Árvore 1 0,07
Unonopsis guatterioides (A. DC.) R.E. Fr.
Apocynaceae
Árvore 2 0,14
Couma macrocarpa Barb.Rodr. Árvore 1 0,14
Geissospermum laeve (Vell.) Miers
Arecaceae
Árvore 2 0,22
Attalea maripa (Aubl.) Mart. Árvore 3 0,65
Euterpe longibracteata Barb.Rodr. Árvore 37 6,08
Socratea exorrhiza (Mart.) H.Wendl.
Burseraceae
Árvore 38 8,25
Protium sp. 1 Árvore 1 0,17
Protium sp. 2 Árvore 1 0,17
Protium sp. 3 Árvore 1 0,17
Tetragastris altissima (Aubl.) Swart Árvore 12 3,11
Trattinnickia sp.1 Árvore 1 0,07
Trattinnickia sp.2
Caricaceae
Árvore 1 0,07
Jacaratia digitata (Poepp. & Endl.) Solms Árvore 4 0,29
Celastraceae Cheiloclinium cognatum (Miers) A.C.Sm.
Cyclantaceae Árvore 1 0,22
Thoracocarpus bissectus (Vell.) Harling
Dilleniaceae
Cipó 2 0,22
Davilla nitida (Vahl) Kubitzki
Ebenaceae
Cipó 1 0,07
Diospyros poeppigiana A. DC.
Lauraceae
Árvore 1 0,14
Ocotea sp. Árvore 1 0,14
Ocotea aciphylla (Nees & Mart.) Mez Árvore 1 0,22
37
Ocotea cujumary Mart.
Fabaceae
Árvore 9 5,64
Dialium guianense (Aubl.) Sandwith Árvore 5 10,0
Dipteryx odorata (Aubl.) Willd. Árvore 1 1,30
Enterolobium schomburgkii (Benth.) Benth. Árvore 1 0,43
Erythrina ulei Harms Árvore 1 0,07
Hymenaea sp. Árvore 1 0,29
Inga sp. Árvore 8 1,45
Inga alba (Sw.) Willd. Árvore 1 0,14
Inga pezizifera Benth. Malvaceae
Árvore 6 2,10
Quararibea ochrocalyx (K.Schum.) Vischer Árvore 2 0,22
Theobroma subincanum Mart. Árvore 2 0,36
Theobroma sylvestre Aubl. ex Mart. in Buchner
Melastomataceae
Árvore 1 0,07
Bellucia grossularioides (L.) Triana Árvore 4 0,36
Miconia sp.
Miconia splendens (Sw.) Griseb.
Moraceae
Árvore
Árvore
1
1
0,07
0,43
Brosimum sp.1 Árvore 1 0,07
Brosimum sp.2 Árvore 1 0,51
Brosimum guianense (Aubl.) Huber ex Ducke Árvore 1 0,07
Brosimum lactescens (S.Moore) C.C.Berg Árvore 1 1,95
Clarisia ilicifolia (Spreng.) Lanj. & Rossberg Árvore 18 7,02
Ficus sp. Árvore 1 0,14
Ficus duckeana C.C.Berg & Ribeiro Árvore 1 4,34
Ficus mathewsii (Miq.) Miq. Cipó 3 0,29
Ficus paraensis (Miq.) Miq.
Ficus pulchella Schott
Ficus trigonata L.
Árvore 1 3,84
Árvore 1 4,41
Árvore 2 3,69
Maquira sp. Árvore 4 2,60
Maquira guianensis Aubl. Árvore 1 0,07
Perebea mollis (Poepp. & Endl.) Huber Árvore 4 1,37
Pseudolmedia sp. Árvore 1 0,22
Pseudolmedia laevigata Trécul Árvore 1 0,07
Pseudolmedia laevis (Ruiz & Pav.) J.F.Macbr.
Pontederiaceae
Árvore 6 6,08
Eichhornia sp.
Rutaceae
Planta
aquática
2 0,07
Zanthoxylum rhoifolium Lam.
Sapotaceae
Árvore 1 0,07
Chrysophyllum lucentifolium Cronquist Árvore 32 8,83
Micropholis guyanensis (A.DC.) Pierre
Manilkara sp.
Árvore
Árvore
1
1
0,51
0,58
Pouteria sp.1 Árvore 1 0,09
Pouteria sp.2 Árvore 1 0,09
Pouteria sp.3 Árvore 1 0,09
Pouteria caimito (Ruiz. & Pav.) Radlk. Árvore 1 0,43
Pradosia brevipes (Pierre) T.D.Penn.
Siparunaceae
Árvore 1 0,22
Siparuna guianensis Aubl.
Urticaceae
Árvore 2 0,36
Cecropia sciadophylla Mart. Árvore 13 1,01
Pourouma cecropiifolia Mart. Árvore 4 0,51
38
A diversidade de espécies e/ou morfoespécies de frutos maduros ingeridos foi
maior no período de início das chuvas, (αFisher = 6,35), decaindo no pico das chuvas
(αFisher = 3,46) e apresentando seu menor valor na transição da chuva para a seca (αFisher
= 1,68). A composição e abundância de espécies/morfoespécies de frutos maduros
diferiram entre períodos (Figura 18; ANOSIM, R global = 0,37; p < 0,05), com todos os
períodos distinguindo um do outro (p < 0,05 para todas as comparações).
No período chuvoso, foram consumidas 21 espécies e/ou morfoespécies de
frutos maduros, com o açaí, Euterpe longibracteata, e a cerejinha Pseudolmedia laevis
contribuindo com mais da metade (56,8%) dos registros de frutos maduros. Já no pico
das chuvas, de 14 espécies consumidas, a laranjinha Ocotea cujumary e a paxiúba
Socratea exorrhiza contribuíram juntas com 66,4% do total. No período de transição,
Pourouma guianensis Aubl.
Violaceae
Árvore 5 0,51
Leonia glycycarpa Ruiz & Pav.
Indeterminada
Árvore 3 0,29
Indeterminada 1 Árvore 1 0,17
Indeterminada 2 Árvore 1 0,17
Indeterminada 3 Árvore 1 0,17
Indeterminada 4 Árvore 1 0,17
Indeterminada 5 Árvore 1 0,17
Indeterminada 6 Árvore 1 0,17
Indeterminada 7 Árvore 1 0,17
Indeterminada 8 Árvore 1 0,17
Indeterminada 9 Árvore 1 0,17
Indeterminada 10 Árvore 1 0,17
Indeterminada 11 Árvore 1 0,17
Indeterminada 12 Árvore 1 0,17
Indeterminada 13 Árvore 1 0,17
Indeterminada 14 Árvore 1 0,17
Indeterminada 15 Árvore 1 0,17
Indeterminada 16 Cipó 1 0,17
Indeterminada 17 Cipó 1 0,17
Indeterminada 18 Cipó 1 0,17
Indeterminada 19 Cipó 1 0,17
Indeterminada 20 Cipó 1 0,17
Indeterminada 21 Cipó 6 0,63
Indeterminada 22 Indeterminada 23
Cipó Cipó
1 1
0,17 0,17
Indeterminada 24 Cipó 1 0,17
39
com oito espécies e/ou morfoespécies de frutos maduros sendo consumidas, as que mais
contribuíram foram figos das espécies Ficus pulchella (29,3%) e Ficus paraensis
(27,2%) (Figura 19).
PeríodoChuvoso I
Pico
Transição chuva seca
2D Stress: 0.03
Figura 18: Ordenação (NMDS) do consumo diário de frutos maduros para os três
períodos analisados.
40
Figura 19: Representantes das espécies cujo fruto maduro foi mais ingerido pelos
primatas. No período chuvoso: (a) açaí, Euterpe longibracteata, no pico das chuvas: (b)
laranjinha, Ocotea cujumary e (c) paxiúba, Socratea exorrhiza, e na transição da chuva
para a seca: um dos figos (d) Ficus pulchella.
Em 95% dos registros de ingestão de frutos (n = 1.044), tanto maduros quanto
imaturos, esses itens foram consumidos por inteiro, juntamente com as sementes. Nos
36 eventos restantes, as sementes não foram ingeridas, sendo que 30 registros ocorreram
com representantes do gênero Inga, quatro com o cajá, Spondias mombin L., e dois com
uma espécie de Pseudolmedia (Figura 20).
a b
c
d
41
Figura 20: Representantes dos frutos que tiveram suas sementes descartadas pelos
indivíduos monitorados: (a) Inga sp., (b) Cajá Spondias mombin e (c) Pseudolmedia sp.
Nesses eventos de não ingestão das sementes, os indivíduos ingeriam a polpa
dos frutos e cuspiam as sementes, descartando-as perto da planta-mãe. Vale ressaltar
que houve também o registro de consumo de Inga com ingestão de sementes (17
registros). As dimensões das sementes não ingeridas variaram de uma média de 10 mm
de diâmetro para Inga sp. e Pseudolmedia sp. até 30 mm para S. mombin.
Dentre as sementes encontradas nas fezes de indivíduos monitorados, pôde-se
identificar o açaí, Euterpe longibracteata, a paxiúba, Socratea exorrhiza, a Quararibea
ochrocalyx, o abobrão, Leonia glycicarpa, a uvinha, Pourouma guianensis e o uvão, P.
a b
c
42
cecropiifolia. O diâmetro médio dessas sementes variou desde 10 mm para P.
guianensis até 30 mm para S. exorrhiza (Figura 21).
Figura 21: Representantes dos frutos que tiveram suas sementes ingeridas e
potencialmente dispersadas pelos indivíduos monitorados: (a) Uvinha, Pourouma
guianensis e (b) Semente defecada de Paxiúba Socratea exorrhiza.
Compondo o item “outros”, 80 eventos foram registrados unicamente em
novembro e caracterizaram a ingestão de lagartas da família Pyralidae (Insecta) (Figura
a
b b
43
22). Em dez ocasiões os primatas alimentaram-se de madeira: em nove comeram galhos
de árvores nos meses de setembro e outubro, e em uma ocasião em outubro, ingeriram
madeira em decomposição de um tronco. Três registros, um em setembro e dois em
maio, caracterizaram o evento de geofagia.
Figura 22: Indicada pelo círculo vermelho, lagarta da família Pylaridae.
Os meses de menor precipitação também tiveram registros de eventos em que o
pecíolo de plantas foi consumido (um em abril e três em maio). Em fevereiro, dois
registros de todas as ocorrências apontaram o consumo do pecíolo dilatado (ou bulbo)
de uma planta aquática do gênero Eichhornia sp. (Pontederiaceae). Nesse registro, os
indivíduos deslocavam-se até a margem do rio para colher as plantas (Figura 23).
Embora não incluída no cálculo das porcentagens, a ingestão de água acumulada em
forquilhas de árvores foi registrada cinco vezes.
44
Figura 23: Indivíduo adulto de Ateles marginatus alimentando-se de Eichhornia sp.,
logo após ter descido até a margem do rio Cristalino para coletá-la. Foto: Priscilla
Eilert.
45
DISCUSSÃO
Orçamento de atividades
De um modo geral, os primatas estudados descansaram menos que outros
macacos-aranha já estudados (Tabela 9). Supõe-se que esse maior tempo dedicado ao
descanso em outros trabalhos possa ser decorrente do clima. No trabalho de Wallace
(2001) na Bolívia, por exemplo, em épocas de baixas temperaturas (com mínimas de até
6ºC) os subgrupos acompanhados permaneciam imóveis por longos períodos,
deslocando-se apenas quando já se passavam das 13 horas.
A alta frequência de locomoção deve estar associada ao fato de o local do estudo
ser uma floresta contínua extensa, oferecendo assim bastante espaço para o
deslocamento dos primatas. Chaves et al. (2011a) comparou o orçamento de atividades
de A. geoffroyi em florestas fragmentadas e contínuas e notou que de um modo geral, os
habitantes das florestas contínuas passavam mais tempo deslocando-se que aqueles que
viviam nas florestas fragmentadas, onde recursos e espaço eram relativamente
limitados.
Tabela 9: Orçamento geral de atividade para seis estudos com Ateles em vida livre,
mais o presente estudo. A categoria “outros” inclui tanto as interações sociais quanto
atividades fisiológicas.
País
Atividade
(%)
Espécie Referência
Descanso Locomoção Alimentação Outros
Bolívia 45,5 29,7 18,9 5,9 A. chamek Walllace (2001)
Brasil 26,4 37,2 17,3 19,1 A. marginatus Presente estudo
46
Brasil 45,8 36,2 18 - A. belzebuth Nunes (1995)
Colômbia 63 14,8 22,2 - A. belzebuth Klein & Klein (1977)
México 34 12 44 10 A. geoffroyi Chaves et al. (2011a)
Peru 45 26 29 - A. chamek Symington (1988)
Venezuela 23,7 18,1 50,5 7,7 A. belzebuth Castellanos (1995)
Os primatas foram mais ativos no pico das chuvas, locomovendo-se bastante e
dedicando menos tempo ao descanso. Este foi também o período de maior consumo de
frutos maduros. O pico das chuvas costuma ser o período de maior disponibilidade de
frutos maduros em florestas tropicais (Reich & Borchert, 1984; Ferrari, 1995; Castro et
al., 2000; Egler, 2000). Se este padrão geral de frutificação ocorre também na área de
estudo, os macacos-aranha monitorados estariam ajustando seu padrão comportamental
de forma a maximizar a obtenção de energia, buscando e se alimentando de frutos
maduros, item alimentar altamente energético (Strier, 2011) justamente quando a
disponibilidade dos mesmos é maior, como é característico para o gênero (Rosenberger
& Strier, 1989; Strier, 1992; Nunes, 1995).
Embora tenham locomovido bastante também no início das chuvas, os macacos-
aranha descansaram mais e interagiram menos, possivelmente por esse período ainda
não apresentar grande disponibilidade de frutos maduros. Em ambientes onde a estação
seca é bem marcada, como na área de estudo, a produção de frutos maduros costuma
ocorrer apenas após chuvas mais pesadas, haja vista que as chuvas iniciais que seguem
o período seco servem para reverter o estresse hídrico do ambiente durante este período
(Reich & Borchert, 1984).
Já no período de transição da chuva para a seca, os primatas pareceram poupar
energia, assim como muitos primatas tropicais que poupam energia no período seco,
descansando mais e dedicando menos tempo à locomoção e interação social, atividades
47
de maior gasto energético (Stelzner, 1988; Asensio et al., 2009; Dunbar et al., 2009;
Masi et al., 2009; Korstjens et al., 2010). O fato de terem se alimentado mais nesse
período, possivelmente está relacionado com uma ingestão de itens pouco energéticos,
devido a uma provável diminuição da disponibilidade de frutos maduros, comum no fim
do período chuvoso e início do seco em florestas tropicais (Peres, 1994).
Uso do espaço vertical
Macacos-aranha geralmente utilizam os estratos mais altos da floresta (Di Fiore
et al., 2008), ocupando alturas acima dos 20 metros (van Roosmalen & Klein, 1988;
Campbell et al., 2005) para suas atividades, como a alimentação, (van Roosmalen,
1985; Dew, 2001; Suarez, 2003; Pozo Rivera, 2004) e o descanso, em árvores
dormitórios emergentes (van Roosmalen & Klein, 1988; Chapman, 1989). O ato de
descerem até próximo do solo é uma atividade rara em macacos-aranha e foi registrado
ocasionalmente em situações de necessidade de acesso a itens alternativos, tais como
água e terra, que complementam a dieta (Campbell et al., 2005; Blake et al., 2010; Link
et al., 2011).
Entretanto, alguns trabalhos como os de van Roosmalen (1985) com A. paniscus
no Suriname e Mendes Pontes (1997) com A. belzebuth no Brasil registraram esses
primatas passando de 70 a 90% acima de 30 metros de altura, o que difere do padrão
aqui encontrado, no qual o registro para essa classe de altura totalizou apenas 17,0%.
Um possível fator que explique essas diferenças reside na baixíssima pressão antrópica
na RPPN do Cristalino, que pode fazer com que esses primatas utilizem mais os estratos
intermediários, livres do risco de caçadores, por exemplo.
É possível que a maior incidência de chuvas tenha feito com que os macacos-
aranha preferissem os estratos >20 até 30 metros, associado à copa das árvores, para
48
refugiarem-se das chuvas, como foi observado em várias ocasiões em campo, onde os
primatas foram observados subindo para estratos mais elevados assim que as chuvas
começavam. A diferenciação entre o período de pico de chuvas e o início das mesmas
ocorreu principalmente pelo uso da altura acima dos 30 metros no início das chuvas,
muito provavelmente porque dos 808 registros nessa classe, em 328 deles os primatas
estavam descansando, atividade essa de fato bem registrada no período de início das
chuvas e comum para macacos-aranha, que descansam em árvores emergentes (van
Roosmalen & Klein, 1988; Chapman, 1989).
Área de vida
O tamanho total da área de vida registrada encontra-se dentro dos limites de
áreas de vida registradas em outros trabalhos para o gênero realizados em florestas
contínuas, que variam entre 95 e 390 hectares (Wallace, 2008). O fator mais importante
a influenciar a área de vida em primatas, afetando seu tamanho e formato, é a
disponibilidade e distribuição de recursos alimentares (Clutton-Brock, 1977; Harvey &
Clutton-Brock, 1981; Bennett, 1986; Defler, 1996; Olupot et al., 1997), no caso de
macacos-aranha, principalmente a localização de árvores frutíferas (Wallace, 2008).
Árvores frutíferas em florestas tropicais costumam distribuír-se de forma
relativamente dispersa no ambiente (Chapman et al., 1995) e Symington (1988) sugere
que é na verdade a presença de um número particular de espécies-chave ao invés da
disponibilidade total de árvores frutíferas que determina o modo como esses primatas
usam o espaço.
A média total de percurso diário em nosso estudo foi maior em relação a outros
trabalhos para o gênero, nos quais a média oscila entre 1.750 e 3.311 metros percorridos
49
(Wallace, 2008). Esses percursos também costumam variar sazonalmente, com a
distribuição e abundância de frutos maduros, podendo explicar até 81% da variação
mensal na média de percursos diários (Wallace, 2006). A distribuição e abundância de
frutos maduros podem ter influenciado nos maiores percursos encontrados no presente
estudo em geral e em particular nos períodos de chuva, principalmente no início das
mesmas, quando os percursos diários foram maiores, em oposição ao período de
transição para a seca, que obteve a menor média de percursos diários.
Composição sexo-etária
O predomínio de indivíduos maduros do sexo feminino registrado nos subgrupos
assemelha-se à composição característica do gênero Ateles (Carpenter, 1935; Coelho et
al., 1976; Klein & Klein, 1977; Cant, 1978; van Roosmalen, 1985; Symington, 1987;
Chapman, 1990; Nunes & Chapman, 1997; Ramos-Fernández et al., 2003). Machos do
gênero costumam ter um comportamento em que patrulham as bordas da área de vida do
seu grupo, provavelmente para proteger seu território e o acesso às fêmeas (Symington,
1988; Chapman, 1990; Shimooka, 2005; Wallace, 2007).
Além de patrulharem as bordas, os machos costumam ir para o centro da área de
vida do grupo no período reprodutivo, de modo a ter acesso às fêmeas (Symington,
1988; Chapman, 1990; Shimooka, 2005). Provavelmente os machos foram bem
avistados no período de início das chuvas justamente porque os mesmos estavam mais
visíveis, no centro da área de vida do grupo, procurando fêmeas para copular. Muito
embora a maioria dos eventos de cópula registrados em nosso trabalho coincida com um
mês chuvoso da região, é importante salientar que macacos-aranha não são considerados
reprodutores sazonais (Klein, 1971).
50
Tamanho de grupo e organização social
Estudos com primatas cujo padrão de agrupamento é o de fissão-fusão apontam
que o tamanho dos subgrupos relaciona-se positivamente com uma maior abundância de
recursos alimentares (Wrangham, 1977; Chapman et al., 1995; Shimooka, 2003) e
trabalhos com o gênero Ateles tem corroborado tal afirmação (Klein & Klein, 1977;
Symington, 1987; Chapman, 1990; Chapman et al., 1995; Ramos-Fernández, 2001;
Shimooka, 2003). Embora o tamanho dos subgrupos monitorados não tenha variado
muito, o maior subgrupo foi registrado no mês de maior precipitação, possivelmente
quando a disponibilidade de frutos maduros era grande.
Agrupamentos menores, registrados nos meses transicionais, podem estar
relacionados com a precipitação mais baixa desses períodos, que é provavelmente
acompanhada por uma escassez de recursos. A formação de agrupamentos menores
constituem um modo de evitar a competição intra-específica em primatas cuja
organização social segue a dinâmica de fissão-fusão (Symington, 1990; Chapman et al.,
1995; Aureli & Schaffner, 2008; Shimooka et al., 2008).
Dieta
O notável consumo de frutos maduros no geral segue a tendência primeiramente
relatada por Carpenter (1935) e posteriormente corroborada nos estudos com o gênero
que apontam esse item como o preferencial na dieta desses primatas, considerados como
especialistas em frutos maduros (Cant, 1977; Klein & Klein, 1977; van Roosmalen,
1985; van Roosmalen & Klein, 1988; Cant, 1990; Dew, 2005; Wallace, 2005; Di Fiore
& Campbell, 2007). Frutos maduros são alimentos de alta qualidade, ricos em
carboidratos de fácil digestão e/ou lipídeos, essenciais em sua dieta (Di Fiore et al.,
51
2008). O consumo de frutos maduros foi maior no pico das chuvas, provavelmente
coincidindo com o pico da frutificação no Cristalino.
Embora na transição da chuva para a seca, frutos maduros ainda tenham sido
relativamente frequentes na dieta, itens alimentares menos energéticos, como folhas
novas, também foram registrados, não só como provável recurso alternativo frente à
diminuição na disponibilidade dos preferidos frutos maduros, mas como provável fonte
de proteína (van Roosmalen, 1985; Rosenberger & Strier, 1989; Strier, 1992; Nunes,
1995; Lambert, 1998; Wallace, 2001, 2005).
Apesar de a riqueza de espécies e/ou morfoespécies de frutos maduros ingeridos
no início das chuvas ter sido alta (21 espécies de frutíferas), o açaí e a cerejinha
responderam juntos por mais da metade do consumo. Embora o consumo de frutos
maduros tenha sido maior no pico das chuvas, a riqueza de espécies de frutos maduros
foi menor (n = 14), com o consumo concentrado em apenas duas espécies. Este padrão
de concentração do consumo de frutos de um pequeno número de espécies-chave é
comum em macacos-aranha e a composição de espécies costuma mudar acompanhando
os ciclos fenológicos (Symington, 1988; Di Fiore et al., 2008). Na transição da chuva
para a seca, período com a menor diversidade na dieta, das oito espécies
e/morfoespécies de frutos maduros consumidas, as mais frequentes foram duas espécies
de figos. Espécies do gênero Ficus, aparecem como espécies-chave para frugívoros em
períodos de escassez de recursos em outros sítios de florestas neotropicais (Terborgh,
1986).
Os frutos (tanto maduros quanto imaturos) foram na maioria das vezes ingeridos
inteiramente com as sementes, tendência também reportada por van Roosmalen (1985),
Dew (2005) e Link & Di Fiore (2006). O ato de cuspir as sementes, alimentando-se
apenas da polpa, assim como a predação de sementes, não é frequente para macacos-
52
aranha e ocorre apenas com um pequeno número de espécies de plantas das quais esses
primatas se alimentam (Dew, 2005; Russo et al., 2005; Wallace, 2005; Link & Di Fiore,
2006; Di Fiore & Campbell, 2007).
Geralmente, as sementes cuspidas são grandes e podem ser facilmente separadas
da polpa (Link & Di Fiore, 2006; Dew, 2008). As sementes cuspidas em nosso estudo
eram relativamente grandes (até 30 mm), mas bem menores que as registradas por Dew
(2008) que chegavam a até 100 mm. Esse mesmo autor constatou uma correlação
negativa entre tamanho da semente e probabilidade de ser ingerida para macacos-
barrigudo, porém não encontrou a mesma relação para os macacos-aranha.
A paxiúba (Socratea exorrhiza) espécie vegetal mais registrada em nosso estudo
foi consumida inteira, incluindo suas sementes grandes (30 mm). Dew (2008) no Peru e
Link & Di Fiore (2006) no Equador registraram o consumo destes frutos por A.
belzebuth, porém, os animais cuspiram as sementes próximas à planta-mãe. Os
macacos-aranha no presente estudo tanto engoliram como cuspiram sementes de Inga
spp., apesar do tamanho pequeno de suas sementes (em média, nove mm de diâmetro).
Outros estudos têm registrado o consumo de Inga com as sementes sempre engolidas
juntamente com a polpa (Di Fiore et al., 2008).
O tamanho de sementes ingeridas e defecadas intactas pelos macacos-aranha do
Cristalino (10 até 30 mm) variaram dentro dos limites já conhecidos para o gênero, de 1
mm até 30 mm (Dew, 2005; Russo et al., 2005). A importância desses primatas como
dispersores de sementes já está bem estabelecida na literatura (White, 1986; Russo
2003, Russo et al., 2005), tanto no que diz respeito ao número de espécies dispersadas
(van Roosmalen, 1985), como de número de sementes removidas (Russo, 2003),
variação no tamanho das sementes engolidas (Dew, 2001, 2005; Russo et al., 2005),
53
distâncias de dispersão (Dew, 2001; Link & Di Fiore, 2006) e sobrevivência das
sementes dispersadas (Dew, 2001).
Apesar da principal fonte proteica na dieta desses primatas serem as folhas, os
registros da ingestão de lagartas da família Pyralidae em novembro pode representar
uma fonte alternativa de proteína, tendo em consideração que a ingestão de folhas
requer longos tempos de retenção no processo de digeri-las (Lambert, 1998). Nesse
mês, a frequência de registros de ingestão de folhas novas foi bem menor do que o de
consumo das lagartas (3,6% de folhas novas e 42,6% de lagartas). O consumo de
lagartas pelo gênero já foi reportado na literatura (van Roosmalen, 1985; Chapman,
1987; Link, 2003) sendo eventos limitados a um curto espaço de tempo, em épocas de
massiva reprodução desses artrópodes.
Outros itens alternativos também fizeram parte da dieta dos macacos-aranha nos
meses de menor precipitação, provavelmente devido à redução na disponibilidade de
frutos maduros, como ocorre em outras florestas tropicais (Hemingway & Bynum 2005;
Asensio et al., 2009). Itens alternativos também são fontes de nutrientes escassos nos
itens alimentares mais consumidos, portanto, ajudam a balancear a dieta (Chaves et al.,
2011b). A madeira, item raro na dieta de primatas frugívoros, pode ser um item
importante para algumas populações de Ateles spp., como já reportado por Klein &
Klein (1977), Suarez (2006), Di Fiore et al. (2008), Aldana (2009) e Chaves et al.
(2011b). Seu consumo provavelmente está relacionado às diferenças na concentração de
minerais (principalmente sódio e cálcio) quando comparado com frutos. O consumo de
cupinzeiros também foi registrado por Klein & Klein (1977), Izawa (1993), Castellanos
& Chanin (1996), Link (2003) e Dew (2005) para espécies de Ateles.. Análises da
composição nutricional de cupinzeiros abandonados registraram um alto conteúdo de
fósforo (Dew, 2005).
54
O consumo de plantas aquáticas foi mencionado por Rosenberger (2010) entre
os itens alimentares de Ateles, embora o autor não cite nenhuma em específico. Henry-
Silva & Camargo (2006) relatam grandes concentrações de cálcio, magnésio, manganês,
zinco, ferro e cobre em Eichhornia crassipes. Além de fonte destes minerais, a planta
pode ser também fonte de proteína animal. Carmignotto et al. (2002) e Penatti et al.
(2009) relatam a existência de uma fauna de invertebrados associada aos aerênquimas
dos bulbos de representantes desse gênero.
CONCLUSÃO
Apesar das limitações metodológicas, de modo geral o padrão comportamental
do macaco-aranha-da-cara-branca no Cristalino assemelha-se ao de um maximizador de
energia, como já atribuído ao gênero. No pico das chuvas, quando provavelmente a
disponibilidade de frutos maduros é maior, os primatas locomoveram-se mais para obtê-
los e os consumiram em maior quantidade, restando menos tempo para descanso. Os
percursos diários e a área de vida foram maiores durante o período de início das chuvas,
quando provavelmente a disponibilidade de frutos está aumentando até atingir um
máximo no pico das chuvas. O uso de estratos superiores durante os períodos de maior
precipitação pode ser, pelo menos parcialmente relacionado, à procura de abrigo das
chuvas.
Embora macacos-aranha não sejam considerados reprodutores sazonais, o fato
de praticamente todos os registros de cópula terem ocorrido em dezembro sugere
sazonalidade na reprodução de Ateles no Cristalino. Entretanto, esta hipótese ainda
precisa ser mais bem investigada. O grande número de registros de machos ocupando a
porção mais central da área de vida do grupo reforça a suposição. Possivelmente estes
machos estavam procurando ter acesso às fêmeas.
55
A variação do tamanho médio dos subgrupos também parece estar associada á
disponibilidade de frutos: subgrupos maiores nos meses de maior precipitação e
menores nos de menor precipitação. Neste caso, o tamanho de subgrupos parece uma
parte da estratégia de evitar a competição intraespecífica.
A dieta foi basicamente frugívora, seguindo a tendência do gênero.
Entretanto, a contribuição de folhas novas foi importante, provavelmente como resposta
à diminuição na disponibilidade de frutos na transição das chuvas para a seca, mas
provavelmente também como fonte de proteínas. Apesar da diversidade de espécies, o
consumo de frutos maduros concentrou-se em uma espécie no início das chuvas (açaí),
em duas espécies no pico das chuvas e em duas espécies de Ficus durante a transição
das chuvas para a seca, corroborando o já registrado na literatura que aponta para uma
dieta concentrada em um pequeno número de espécies-chave de plantas frutíferas, que
mudam conforme os ciclos fenológicos. Espécies de Ficus já foram registradas como
espécies-chave em períodos de escassez de recursos para frugívoros em outros estudos.
Sementes ingeridas e defecadas intactas pelos macacos-aranha reforçam seu papel
ecológico na renovação da floresta como dispersores de sementes. O consumo de
lagartas constitui uma fonte alternativa de proteína e, assim como na literatura, parece
ser eventos limitados a um curto espaço de tempo. Os animais consomem itens
alternativos, como madeira em decomposição e terra de cupinzeiros, como
complementação da dieta e também como fonte de nutrientes, como sódio, cálcio e
fósforo, pouco presentes em seus itens preferidos. O consumo de Eichhornia sp. que
exige que os animais desçam ao solo, comportamento que não costumam ter, sugere que
essas plantas aquáticas tenham conteúdo nutricional importante na dieta desses
primatas.
56
A alta frugivoria dos macacos-aranha e sua capacidade de dispersar sementes
para longe das plantas-mães, associadas com um baixo índice de predação apontam para
sua importância na regeneração das florestas e justificam sua conservação e de seus
habitats. Para um primata cuja abundância parece ser relativamente baixa, mesmo em
florestas contínuas, e que parece não ocorrer em fragmentos pequenos (<100 ha),
regiões como a do Cristalino realçam a importância de áreas legalmente protegidas para
a manutenção de suas populações, bem como configuram excelentes ambientes para
estudo de suas características e funções ecológicas.
57
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251.
68
Apêndice A Classes sexo-etárias
Classe
sexo-etária
Código Características
Adulto A, F, Ff, M
Indivíduo de comprimento corporal em torno de
540 mm (van Roosmalen &Klein, 1988). Fêmea
(F) apresentando clitóris proeminente e por
vezes carregando um infante dependente (Ff)
nas costas ou no ventre (Izawa et al., 1979).
Macho com saco escrotal visível (M).
Subadulto Sub, SubF, SubM Indivíduo semelhante ao adulto, porém menor e
menos robusto, com até 80-90% do tamanho do
mesmo (Symington, 1988).
Juvenil Juv, JuvF, JuvM Indivíduo de porte menor quando comparado ao
subadulto e com cerca de um quarto a metade
do tamanho de um adulto (Izawa et al., 1979).
Não é mais carregado pela mãe, mas viaja na
maioria do tempo acompanhado da mesma.
69
Apêndice B Categorias comportamentais.
Categoria Código Descrição do comportamento
Locomoção L Qualquer movimento direcionado,
andando, correndo, braquiando, saltando,
ou escalando na mesma árvore ou entre
árvores diferentes.
Alimentação A Mastigar, lamber, morder, beber e ingerir
itens conhecidos como fonte de alimento.
Descansando D Permanecer inativo, deitado, sentado ou
balançando sem desenvolver nenhuma
outra atividade aparente a uma distância
maior do que um metro do indivíduo
mais próximo.
70
Interação social ISAG
ISBC
ISC
ISH
ISR
ISS
ISSG
ISV
IM
Qualquer forma de agressão direcionada;
atacando, batendo, mordendo, agarrando
ou perseguindo, um ou mais
coespecíficos.
Perseguir, evitar, agarrar, fingir morder
ou escapar de outro(s) indivíduo(s) em
uma sequência de brincadeiras, sem
agressão.
Catação: manipular o pêlo de outro
coespecífico com as mãos ou a boca.
Abraço: colocar um ou ambos os braços
em volta do corpo de outro indivíduo.
Dois ou mais indivíduos inativos
mantendo contato físico ou num raio de
até um metro.
Cópula ou tentativa de cópula.
Sacudindo galhos com os braços
repetidamente.
Qualquer tipo de vocalização direcionada
à um ou mais coespecíficos, sem contato
físico.
Esfregar o peito, as costas ou urinar em
qualquer tipo de substrato.
Outros OAC
OD
OU
Autocatação ou limpeza.
Defecando.
Urinando.