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MARCOS FABIO OLIVEIRA MARQUES
FUNGOS CONIDIAIS ASSOCIADOS À DECOMPOSIÇÃO DE
SUBSTRATOS VEGETAIS EM FRAGMENTO DE MATA
ATLÂNTICA, SERRA DA JIBÓIA, BAHIA
RECIFE 2007
ii
MARCOS FABIO OLIVEIRA MARQUES
FUNGOS CONIDIAIS ASSOCIADOS À DECOMPOSIÇÃO DE
SUBSTRATOS VEGETAIS EM FRAGMENTO DE MATA
ATLÂNTICA, SERRA DA JIBÓIA, BAHIA
Dissertação apresentada ao Programa de Pós Graduação em Biologia de Fungos, Departamento de Micologia da Universidade Federal de Pernambuco, como parte dos requisitos para obtenção do título de Mestre.
Orientadora: Dra. Leonor Costa Maia (UFPE)
Co-Orientador: Dr. Luis Fernando Pascholati Gusmão (UEFS)
Recife 2007
iii
Marques, Marcos Fábio Oliveira Fungos conidiais associados à decomposição de substratos
vegetais em fragmento de Mata Atlântica, Serra da Jibóia , Bahia / Marcos Fábio Oliveira Marques. – Recife: O Autor, 2007. 184 folhas : il., fig.
Dissertação (mestrado) – Biologia de Fungos - Universidade Federal de Pernambuco. CCB. 2007.
Inclui bibliografia e anexo.
1. Fungos 2. Diversidade. 3. Taxonomia I. Título. 582.28 CDU (2.ed.) UFPE 579.5 CDD (22.ed.) CCB – 2007-048
iv
v
E u não devo nada a n inguém , E u não sou do m al nem do bem , Tô no m eio do cam inho Tô fazendo a m inha estrada Sem pedir carona...
F azendo a m inha estrada, F azendo a m inha história, E u faço passo a passo, M inha hum ilde trajetória,
V iver feliz é um a arte, E u faço a m inha parte, E u im proviso, E u sei aonde eu piso...
(Sandra de Sá)(Sandra de Sá)(Sandra de Sá)(Sandra de Sá)
“A L uís F . P . G usm ão, pois sem ele
jam ais saberia o que é trabalhar com
o fascinate m undo dos fungos
conidiais”.
vi
AGRADECIMENTOS
� Aos meus pais Perivaldo Marques e Maria da Conceição Marques, Avó
Minervina Soares, irmãos Luis Marques e Rosane Marques e minha
companheira Ana Paula Lago por todo apoio e exemplo de vida.
� Ao Prof. Dr. Luis Fernando P.Gusmão por toda paciência, dedicação, amizade e
orientação desde a Iniciação Científica, sendo peça fundamental para que eu
realizasse esse Mestrado.
� À Profa. Dra. Leonor Costa Maia pela credibilidade e confiança em mim
depositada, pelos momentos de orientação e constante aprendizagem. E pelo
simples olhar, que me fornecia respostas que palavras jamais expressariam.
� Ao Prof. Dr. Misael Ferreira por todo incentivo e auxílio ao vir para o Recife e
por, desde o início, ter me ensinado a ser paciente e confiar mais no meu
potencial.
� A Emília Valente e André Carneiro por todo apoio, torcida e amizade.
� Aos Professores do Departamento de Micologia e em especial a Laise
Cavalcanti Andrade, Maria Auxiliadora Cavalcanti, Oliane Magalhães e Uided
Maaze Cavalcante, pela possibilidade de compartilhar seus conhecimentos e
enriquecer-me com a sabedoria de cada um de vocês! Muito Obrigado!
� À Aurelice Aurélio, Bruno Tomio Goto, Daniele Patrícia, Eduardo Ricarte,
Fátima Andrade, Michelline Lins Silveiro, Reginaldo Gonçalves, Vírginia
Svedese e todos os meus colegas por tornarem mais fácil a estadia em Recife,
pelos momentos de alegria e por dividiram também, os meus fardos. Grato a
todos vocês!
� Aos professores, alunos e funcionários do Laboratório de Micorrizas (UFPE),
pelas inestimáveis contribuições.
vii
� À Giovana Guterrez (Secretária da Pós) por dividir comigo minhas agonias, tirar
minhas dúvidas e pelas incansáveis palavras de ânimo.
� Aos velhos companheiros do antigo LAPEM hoje LAMIC, Alisson Cruz, Flávia
Barbosa e Jorge Dias pelos momentos vividos da iniciação até o mestrado.
� Aos novos, mas velhos amigos do LAMIC Aline Barreto, Carolina Oliveira,
Eliane dos Santos, Sheila Leão Santos, Tasciano Isabel e Venício Moraes-
Júnior pelos momentos de incentivo, descontração, aprendizado e ajuda na
identificação dos fungos.
� Aos professores e alunos da UNEB Campus VII – Senhor do Bonfim, Bahia
pela torcida. Especialmente aos Professores José Bites, Maria Elisa dos Santos,
Hilder Magalhães, Valdira de Jesus e Andréa Mariano pelo apoio e cooperação.
� Aos estagiários do Laboratório de Microbiologia da UNEB: Cláudia Fernanda,
Crismaria Almeida, Davi Augusto Almeida, Edemir Barbosa, Marcos Brito,
Mariana de Jesus pelo apoio, por serem tão solícitos nas horas que precisei, por
aturarem minhas reclamações, pela cooperação e companherismo.
� Ao pesquisador Dr. Raphael Castañeda (INFAT-Cuba) pela confirmação da
identificação de algumas espécies e incentivo.
� Aos pesquisadores Dr. Adauto Ivo Milanez, Dra. Iracema Schoenlein-Crusius e
Dra. Rosely A. P. Grandi (IBt – São Paulo), Dr. Eduardo Piontelli (Universidad
de Valparaíso– Chile), Dr. Francisco Freire (EMBRAPA- Ceára) e Dr. Kevin D.
Hyde (Fungal Diversity- Hong Kong) pela gentileza e rapidez com que me
enviaram artigos científicos de sua autoria ou de outros pesquisadores, os quais
foram de fundamental importância para o trabalho. Meus sinceros
agradecimentos!
� Ao Professor Paulo Prado (USP) pela atenção e dicas sobre ecologia.
� À Coordenação de Aperfeiçoamento do Ensino Supeior (CAPES) pela
concessão da bolsa.
viii
SUMÁRIO
LISTA DE FIGURAS……………………………………..……………….........……..xi
LISTA DE QUADROS E TABELAS……………………....………………..…...…xiii
RESUMO……………………………………..………..........................……………..xiv
ABSTRACT…………………………..............................................................…….…xv
1. INTRODUÇÃO………………………………………..…………………….......….16
2. REVISÃO DA LITERATURA……………………………….…….…………...…18
2.1. Fragmentos de Mata Atlântica no semi-árido nordestino: reservatórios de
fungos conidiais …….…….……...........……......................................................…17
2.2. Fungos conidiais no nordeste: situação atual.......................................................…20
2.3. A Serra da Jibóia...................................................................................................…21
2.4. Caracteres morfológicos utilizados na identificação dos fungos conidiais..........…24
2.4.1. Breve histórico da classificação dos fungos conidiais............................................…..24
2.4.2. Conidióforos e Conidiomas........................................................................................27
2.4.3. Ontogenia conidial e Células conidiogênicas............................................…...............29
2.4.4. Conídios...............................................................................................................…33
2.5. Estudos ecológicos em comunidades de fungos conidiais: panorama geral.........…34
3. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS.....................................................................37
CAPÍTULO I: FUNGOS CONIDIAIS ASSOCIADOS À DECOMPOSIÇÃO DE FOLHAS E
PECÍOLOS EM FRAGMENTO DE MATA ATLÂNTICA, SERRA DA JIBÓIA, BAHIA,
BRASIL......................................................................................................…...................52
RESUMO…………………………………………………………………….…...53
ABSTRACT............................................................................................................53
INTRODUÇÃO……..……….....…………………………………………….........54
ix
MATERIAL E MÉTODOS…….……………………………………….……..…….55
RESULTADOS E DISCUSSÃO……….……………………………………….…….57
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS….……………………………………….…......86
CAPÍTULO II: FUNGOS CONIDIAIS LIGNÍCOLAS EM FRAGMENTO DE MATA
ATLÂNTICA,SERRA DA JIBÓIA, BAHIA, BRASIL…............................................................93
RESUMO……..……………….………………………………………………….94
ABSTRACT….……………….………………………………………..................94
INTRODUÇÃO….……………….…………………………….………………….95
MATERIAL E MÉTODOS……….…..…....……………………….………...……..96
RESULTADOS E DISCUSSÃO……….……………………..……………...…….…97
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS….………………………………………..…...128
CAPÍTULO III: ESPÉCIES DE VERMICULARIOPSIELLA (HYPHOMYCETES) ASSOCIADAS A
SUBSTRATOS VEGETAIS EM FRAGMENTO DE MATA ATLÂNTICA, SERRA DA JIBÓIA,
ESTADO DA BAHIA, BRASIL.......…................................................................................135
RESUMO……..……………….…………...……………………………………136
ABSTRACT….……………….………………………………………................136
INTRODUÇÃO….……………….………...………………….…………………137
MATERIAL E MÉTODOS……….…..…....……………………….………...…….139
RESULTADOS E DISCUSSÃO……….………..……………..……………...…….140
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS….………………………………………..……144
CAPÍTULO IV: RIQUEZA DE ESPÉCIES DE FUNGOS CONIDIAIS EM DUAS ÁREAS DE
MATA ATLÂNTICA NO MORRO DA PIONEIRA, SERRA DA JIBÓIA, BAHIA,
BRASIL..........................................................................................................151
RESUMO……..……………….………………………………………..……….152
ABSTRACT….……………….………………………………………................152
INTRODUÇÃO….……………….…………………………….………...………153
x
MATERIAL E MÉTODOS……….…..…....……………………….………........…154
RESULTADOS E DISCUSSÃO……….……………………..……………......……156
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS….………………………………………......…167
5. CONCLUSÕES…......................……...……..….…………………………..……..171
ANEXOS……..…………………………………………………....……..…….…......172
xi
LISTA DE FIGURA
REVISÃO DE LITERATURA
FIGURA 1. Localização da área prioritária (MA 613), Serra da Jibóia, BA ................22
FIGURA 2. Conidióforos e conidiomas.........................................................................28
FIGURA 3. Desenvolvimento conidial .........................................................................32
FIGURA 4. Proliferações das células conidiogênicas e aspectos relacionados à
liberação dos conídios.....................................................................................................32
FIGURA 5. Conídios segundo terminologia de Saccardo..............................................33
FIGURA 6. Fungos conidiais em substrato natural....................................................... 35
CAPÍTULO I
FIGURAS 1-4. Beltrania africana S. Hughes.................................................................63
FIGURAS 5-6. Ceratosporella compacta R.F. Castañeda, Gurro & Cano........................63
FIGURAS 7-9. Cubasina albofusca R.F. Castañeda........................................................63
FIGURAS 10-12. Endophragmiella quadrilocularis Matsush. ......................................63
FIGURAS 13-14. Idriella ramosa Matsush. ...................................................................63
FIGURAS 15-17. Kionochaeta spisssa P.M. Kirk & B. Sutton........................................63
FIGURAS 18-20. Phragmocephala elegans R.F. Castañeda...........................................70
FIGURAS 21-23. Phragmocephala stemphylioides (Corda) S. Hughes..........................70
FIGURAS 24-26. Pseudoacrodictys deightonii (M.B. Ellis) W. A. Baker & Morgan-Jones..
.........................................................................................................................................70
FIGURAS 27-29. Sporidesmiella vignalensis W. B. Kendr. & R. F. Castañeda..............70
FIGURAS 30-32. Stachybotrys bisbyi (Sriniv.) G. L. Barron...........................................70
FIGURAS 33-35. Stachybotrys kampalensis Hansf. ......................................................70
CAPÍTULO II
FIGURAS 1-3. Acrogenospora gigantospora S. Hughes..............................................104
FIGURAS 4-6. Acrogenospora sphaerocephala (Berk. & Broome) M.B. Ellis .............104
FIGURAS 7-9. Actinocladium rhodosporum Ehrenb...................................................104
FIGURAS 10-13. Cacumisporium sigmoideum Mercado & R.F. Castañeda..................104
FIGURAS 14-15. Canalisporium caribense (Hol.-Jech. & Mercado) Nawawi &
Kuthub........................................................................................................................................104
FIGURAS 16-18. Dactylaria botulispora R.F. Castañeda & W.B. Kendr......................104
xii
FIGURAS 19-22. Dendryphyopsis atra (Corda) S. Hughes...........................................111
FIGURAS 23-27. Dictyochaeta pluriguttulata Kuthub. & Nawawi...............................111
FIGURAS 28-29. Dictyosporium digitatum J.L. Chen, C.H. Hwang & Tzean................111
FIGURAS 30-32. Gangliostilbe costaricensis Mercado, Gene & Guarro.......................111
FIGURAS 33-35. Kionochaeta pughii Kuthub. & Nawawi...........................................111
FIGURAS 36-39. Kionochaeta nanophora Kuthub. & Nawawi....................................111
FIGURAS 40-42. Melanocephala australiensis (G.W. Beaton & M.B. Ellis) S.
Hughes............................................................................................................................111
FIGURAS 43-44. Monotosporella setosa var. setosa (Berk. & M.A. Curtis) S.
Hughes………………………………………………………………………………....119
FIGURAS 45-47. Pleurothecium recurvatum (Morgan) Hohn. ....................................119
FIGURAS 48-51. Sporidesmiella parva (M.B. Ellis) P. M. Kirk...................................119
FIGURAS 52-53. Sporidesmium tropicale M.B. Ellis..................................................119
FIGURAS 54-56. Virgaria nigra (Link) Nees...............................................................119
FIGURAS 57-59. Zanclospora novae-zelandiae S. Hughes & W.B. Kendr. .................119
FIGURAS 60-63. Yinmingella mitriformis Goh, K.M. Tsui & K.D. Hyde......................119
CAPÍTULO III
FIGURAS 1-5. Vermiculariopsiella cornuta (V. Rao & De Hoog) Nawawi, Kuthub. & B.
Sutton..............................................................................................................................142
FIGURAS 6-11. Vermiculariopsiella cubensis (Castañeda) Nawawi, Kuthub. & B.
Sutton..............................................................................................................................142
FIGURAS 12-15. Vermiculariopsiella falcata Nawawi, Kuthub. & B. Sutton ..............146
FIGURAS 16-19. Vermiculariopsiella immersa (Desm.) Bender .................................146
CAPÍTULO IV
FIGURA 1. Número de espécies de fungos conidiais exclusivas e comuns às parcelas
estudadas (P1,P2, P3) nas áreas A e B, associadas a folhas, pecíolos, galhos e cascas da
serapilheira, na Serra da Jibóia, Bahia...........................................................................161
FIGURA 2. Número de espécies, considerando as categorias de constância em
diferentes substratos em área de Mata Atlântica na Serra da Jibóia, Bahia. Fs = Folhas,
Ps = Pecíolos, Gs = Galhos, Cs = Cascas......................................................................163
xiii
LISTA DE QUADROS E TABELA
REVISÃO DE LITERATURA
QUADRO 1. Principais eventos de ontogenia conidial..................................................30
CAPÍTULO IV
TABELA 1. Fungos Conidiais encontrados em duas áreas do Morro da Pioneira, Serra
da Jibóia, município de Santa Terezinha, Bahia, com os respectivos dados em relação ao
substrato e categorias de constância..............................................................................157
TABELA 2. Riqueza de gêneros e espécies de Fungos Conidiais registrados em
fragmento de Mata Atlântica, Serra da Jibóia, Bahia....................................................162
TABELA 3. Matriz de semelhança a partir do índice de Sorensen, entre populações de
fungos conidiais, nos substratos investigados...............................................................165
xiv
RESUMO
Foi realizado o levantamento de fungos conidiais associados a substratos vegetais em
duas áreas do fragmento de Mata Atlântica, Bahia. Em cada área (A e B) foram
realizadas coletas no período de outubro/2005 a junho/2006, recolhendo-se amostras de
folhas, pecíolos, galhos e cascas em parcelas de 10 x 10m. Utilizou-se a técnica de
lavagem em água corrente e incubação em câmara-úmida para isolamento dos fungos e
montagem de lâminas permanentes. O material estudado foi depositado nos Herbários
da Universidade Estadual de Feira de Santana (HUEFS) e Universidade Federal de
Pernambuco (URM). Os resultados estão descritos em quatro seções. Na primeira são
apresentados 64 táxons de fungos associados ao folhedo, 11 novas referências para a
América do Sul e uma para o Brasil. Na segunda seção foram catalogados 47 táxons
associadas a galhos e cascas, sendo 17 novos para a América do Sul e três para o Brasil.
A terceira seção descreve quatro espécies esporodoquiais de Vermiculariopsiella, que
constituem um novo registro para a Bahia e dois novos registros para a América do Sul.
São apresentados descrições, comentários, distribuição geográfica e ilustrações,
principalmente das novas citações para o Brasil. Na quarta seção é comparada a
similaridade das espécies de fungos entre as áreas estudadas. No total foram
identificados 106 táxons, distribuídos entre folhas, pecíolos, galhos e cascas. Embora
apresentando número equivalente de espécies, houve baixa similaridade (25%) entre as
comunidades de fungos conidiais das duas áreas. Os resultados indicam que o
fragmento de Mata Atlântica investigado é propício ao desenvolvimento de fungos.
PALAVRAS-CHAVE: Diversidade, Fungos conidiais, Taxonomia
xv
ABSTRACT
A survey of conidial fungi associated a plant debris was performed in two áreas of
Atlantic Forest fragment, Bahia State. In each area (A and B) collections were done in
october/2005 to june/2006 of leaves, petioles, twigs and barks in parcels of 10 x 10m.
The material was washed in tap water, incubated in most chamber and the fungal
mounted in glass slides. For species identification the studied specimens are preserved
at the HUEFS and URM, herbaria (Universidade Estadual de Feira de Santana) and
(Universidade Federal de Pernambuco). The results are described in four sections. In the
first study, 64 taxa of fungi associated to leaf litter are presented, from which 11 taxa
are new references to South America and one to Brazil.. In the second section, 47 taxa
associated to branches and bark are presented: 17 of them are new references to South
America and three to Brazil. In the third section four sporodochial species of
Vermiculariopsiella were described: one constitute a new record for the State of Bahia
and two are new records for South America. Descriptions, comments, geographical
distribution and illustrations are presented mainly of the new Brazilian registers. In the
fourth section, the similarity of fungi in the two studied areas is compared. In the total,
106 species distributed among leaves, petioles, twigs and barks were identified.
Although with similar number of species, there was low similarity (25%) between the
communities of conidial fungi of the two areas.The results indicate that the investigated
fragment of Atlantic Forest is suitable for development of fungi.
KEY WORDS: Diversity, Conidial Fungi, taxonomy
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
16
1. INTRODUÇÃO
Os fungos são organismos eucarióticos, heterotróficos (sapróbios, parasitas ou
simbiontes), que geralmente formam micélio filamentoso, cujas paredes contêm
essencialmente quitina, se reproduzem por esporos de origem assexual e/ou sexual,
armazenam glicogênio como substância de reserva, apresentam nutrição absortiva e os
mais evoluídos uma dicariofase (Cavalier-Smith 2001, Guerrero & Silveira 2003). São
cosmopolitas e vivem associados a plantas e animais vivos ou mortos, incluindo o
homem, em ambientes terrestres e aquáticos.
Os microfungos, distribuídos praticamente em todos os grupos (Chytridiomycota,
Zygomycota, Glomeromycota, Ascomycota e Basidiomycota), possuem estruturas
reprodutivas microscópicas a diminutas. Os fungos conidiais, também incluídos entre os
microfungos, representam a fase anamorfa de Ascomycota e Basidiomycota e têm
aproximadamente 15.000 espécies descritas mundialmente (Kirk et al. 2001). Lewinsohn
& Prado (2002) estimam entre 1.280 a 1.730 o número de espécies de fungos conidiais
descritas no país. Um número inexpressivo, considerando a variedade de biomas e
ecossistemas do território brasileiro.
Mundialmente o estudo taxonômico do grupo apresenta-se vasto e disperso,
tendo sido abordado por diversos autores em vários países. No Brasil, grande parte dos
trabalhos foram realizados na região Sul-Sudeste (Grandi 1991a,b, 1992, 1998, 1999a,
2004, Grandi & Attili 1996, Grandi & Gusmão 1995, 1996, 2002, Grandi & Silva 2003,
2006, Gusmão & Grandi 1996, 1997, Gusmão et al. 2001). Entre os trabalhos realizados
no Nordeste destacam-se os de Batista, sumarizados em Silva e Minter (1995), Braun &
Freire (2002, 2004), Braun et al. (1999), Maia & Gibertoni (2002), Maia et al. (2002),
Gusmão et al. (2005b), Castañeda-Ruiz et al. (2006), Gusmão & Marques (2006).
Apesar dos levantamentos realizados, esses ainda são pontuais, necessitando de um
esforço de investigação para se conhecer um número mais significante de espécies, que
representem os ecossistemas estudados.
A Mata Atlântica é um dos maiores reservatórios de biodiversidade, sendo
considerada um dos mais importantes e ameaçados biomas do mundo (Whitmore 1997;
Brasil - MMA 2002). Nos fragmentos de Mata encontra-se grande quantidade de matéria
orgânica, constituída por plantas em decomposição que representam um importante
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
17
recurso para atuação dos microfungos. A Serra da Jibóia, fragmento de mata situado no
semi-árido da Bahia está incluída como área prioritária para conservação desse bioma,
sendo referida como de extrema importância biológica. Inventários biológicos
constituem uma das recomendações mais sugeridas para as áreas definidas como
prioritárias, dessa forma complementando as coleções existentes e estimulando
instituições a criá-las nas diversas regiões (Brasil - MMA 2002).
Este trabalho foi realizado com o objetivo de inventariar os fungos conidiais
associados a substratos vegetais em decomposição (pecíolos, folhas, galhos e cascas),
relacionanando aspectos ecológicos da comunidade desses organismos em fragmento de
Mata Atlântica no Morro da Pioneira, Serra da Jibóia, município de Santa Terezinha,
Bahia.
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
18
2. REVISÃO DE LITERATURA
2.1 Fragmentos de Mata Atlântica no semi-árido nordestino: reservatórios de
fungos conidiais
As florestais tropicais cobrem extensas áreas do globo e contribuem ativamente para
o equilíbrio da atmosfera através da evaporação de grandes volumes de água pela
superfície das folhas. Além disso, as suas árvores auxiliam na manutenção das
temperaturas dos trópicos úmidos (Conti & Furlan 2003). O Brasil apresenta uma vasta
diversidade de ecossistemas florestais, dada a sua grande área física, e diversos tipos de
climas e solos (Leitão-Filho 1987). Entre esses, a Mata Atlântica é um dos 25 hotspots
de biodiversidade reconhecidos no mundo. Encontram-se nessa categoria áreas que já
perderam pelo menos 70% de sua cobertura vegetal original, mas que, juntas, abrigam
mais de 60% de todas as espécies terrestres do planeta (Myers et al. 2000, Galindo-Leal
& Câmara 2005).
Originalmente a Mata Atlântica cobria uma extensão de cerca de 1,3 milhão de Km2,
correspondente a 15% da área territorial do Brasil; hoje 90% dessa área foi destruída
(Palhares 2004) com a perda de ecossistemas, populações, variabilidade genética,
espécies e processos ecológicos e evolutivos que mantêm a biodiversidade (Galindo-
Leal & Câmara 2005).
A Mata Atlântica constituía uma formação florestal contínua ao longo de grande
parte da região litorânea, estendendo-se desde o nordeste (Ceará) até o sul (Santa
Catarina), acompanhando a distribuição da umidade trazida pelos ventos alísios de
sudeste. Como todo processo de colonização e ocupação do território brasileiro
desenvolveu-se, pelo menos no início, nas regiões próximas ao litoral, a Mata Atlântica
vem experimentando alguns séculos de contínua devastação (Leitão-Filho 1987, Conti &
Furlan 2003). No entanto, existem fragmentos naturais de mata dispersos pelo país, em
topografias acidentadas, como os brejos de altitude, comuns no Ceará, Paraíba e
Pernambuco (Constantino et al. 2003, Tabarelli & Santos 2004) e outros resultantes do
processo de exploração e ocupação (Young 2005). Os fragmentos de Mata Atlântica no
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
19
nordeste brasileiro representam um abrigo para espécies da fauna, flora e da microbiota
locais.
O estado da Bahia possui os maiores remanescentes de Mata Atlântica no país, mas
atualmente é onde se encontra o maior índice de desmatamento (Palhares 2004). Junto
com o desaparecimento de vários hectares de mata ao longo dos anos, há também uma
enorme perda de diversidade da flora, fauna e principalmente da micota associada, a
qual é pouco conhecida em nosso país. Neste grupo estão incluídos os microfungos,
caracterizados por apresentar estruturas reprodutivas diminutas a microscópicas, com
representantes nos Filos Chytridiomycota, Zygomycota, Glomeromycota Ascomycota,
Basidiomycota, e todos os fungos conidiais, formas anamórficas dos dois últimos filos,
dos quais são conhecidos apenas 10-30% em relação ao número de espécies estimadas,
que varia de 700.000 a 900.000 (Rossman 1997).
O estudo das conseqüências da fragmentação florestal concentra-se em espécies
macroscópicas, principalmente vegetais e animais, particularmente vertebrados
(Malvido-Benitez 1998, Hill & Curran 2003, Maldonado-Coelho & Marini 2004, Mbora
& Meikle 2004, Cox et al. 2004, Tabarelli et al. 1999). Contudo, deve-se dar mais
atenção às espécies microscópicas (bactérias, fungos e microartrópodos), as quais,
muitas vezes, ficam fora dos inventários e pesquisas de biodiversidade. O conhecimento
sobre esses organismos permitiria melhor compreensão das relações que mantêm entre si
e do papel que desempenham nos ecossistemas.
Os fragmentos de Mata Atlântica no Nordeste, por suas características bióticas e
abióticas, sobretudo climatológicas, são espaços que fornecem calor e umidade,
requisitos básicos para o bom desenvolvimento da micota. Nesses ambientes, os restos
vegetais são depositados ao longo do ano, favorecendo a dinâmica populacional dos
fungos, principalmente sapróbios, e atuando como reservatório de espécies. A
composição da serapilheira proveniente de um horizonte superior do solo consta de
diversos detritos provenientes de diferentes espécies vegetais formando um substrato
variado e pouco seletivo, o que permite uma ampla colonização pelos fungos (Mercado
Sierra et al. 1987). Quando esse material é depositado no solo, algumas espécies de
fungos podem desaparecer, sendo substituídas por outras que sobrevivem às novas
condições nutricionais e ambientais prevalecentes no solo (Heredia- Abarca 1994).
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
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Registro sobre espécies de fungos ocorrentes em fragmentos florestais no nordeste
ainda são escassos (Góes-Neto et al. 2003, Maia 1983), indicando a necessidade de
maior esforço para coleta e identificação. Estudos taxonômicos desses organismos vão
permitir a ampliação de conhecimento sobre a diversidade, representatividade e
distribuição dos fungos em fragmentos de Mata Atlântica, fornecendo ainda subsídios
para apoio a políticas públicas de preservação ambiental.
2.2. Fungos conidiais no nordeste: situação atual
O Brasil abriga um mosaico de ecossistemas, em sua ampla extensão territorial,
mas a diversidade de fungos nesses ambientes ainda é pouco conhecida. Com relação
aos fungos foliícolas, os trabalhos mais referidos são os de Batista e colaboradores
(Batista & Peres 1962, Batista et al. 1960a,b, 1961, 1964, 1965a,b,c,d), sumarizados em
Silva & Minter (1995). Por outro lado, estudos sobre fungos conidiais decompositores
associados a substratos vegetais são raros em quase todos os ecossistemas brasileiros e,
segundo Grandi (1991a), tiveram início provavelmente na década de 1970, com o
pesquisador inglês Brain C. Sutton, que descreveu os decompositores de folhas de
Eucalyptus nos estados da Bahia, Espírito Santo, Minas Gerais, Pernambuco, Rio de
Janeiro e São Paulo.
Em trabalho pioneiro, Maia (1983) desenvolveu estudos sobre a sucessão de
fungos decompositores do folhedo de três espécies arbóreas da Mata Atlântica, em
Pernambuco, dos quais a maioria pertencia aos Hyphomycetes. Nos últimos anos, outros
estudos foram efetuados abordando a taxonomia de Hyphomycetes associados ao
folhedo de espécies vegetais da Mata Atlântica, na Região Sul-Sudeste, entre as quais:
Alchornea triplinervia (Spreng) Mull. Arg., Aspidosperma polyneuron Mull.,
Caesalpinia echinata Lam., Cedrela fissilis Vell., Euterpe edulis Mart., Miconia cabussu
Hoehne e Tibouchina pulchra Cogn. (Grandi 1998, 1999a, 2004, Grandi & Attili 1996,
Grandi & Gusmão 1995, 1996, 2002, Grandi & Silva 2003,2006, Gusmão & Grandi
1996, 1997, Gusmão et al. 2001). Segundo Dianese (2000), os microfungos associados a
plantas do cerrado estão entre os grupos de fungos mais estudados no Brasil. Por outro
lado, estimativa menciona que 1.280 a 1.730 espécies de fungos conidiais foram
descritas no país (Lewinsohn & Prado 2002).
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
21
Estudos recentes têm demonstrado a potencialidade dos ecossistemas nordestinos
em abrigar um alto número de fungos. Para o semi-árido foram registradas 451 espécies
e 203 gêneros de fungos; destes, 198 espécies distribuídas em 82 gêneros são conidiais
(Maia & Gibertoni 2002). Recentemente, Gusmão & Marques (2006) relataram a
ocorrência de 951 espécies de fungos, sendo 440 espécies conidiais, representando172
gêneros.
Em levantamento da diversidade de fungos em Pernambuco, Maia et al. (2002)
registraram 2.697 espécies, das quais 42% são anamórficos. No Ceará foram descritas
226 espécies de Hyphomycetes, sendo algumas novas espécies de fungos cercosporóides
para a ciência (Freire 2005, Braun & Freire 2002, 2004, Braun et al. 1999).
Para a Bahia, Batista e cols. registraram, aproximadamente, 128 táxons, sendo 66
espécies de Hyphomycetes (Silva & Minter 1995). Novas investigações sobre a
diversidade de fungos em ecossistemas desse Estado vêm sendo realizadas, com a
descrição de novas espécies de fungos conidiais (Gusmão & Grandi, 2001) e primeiros
registros para o Brasil (Gusmão & Barbosa 2003; Cruz 2004). Além desses, podem ser
mencionadas investigações sobre a diversidade de fungos conidiais realizadas por
Gusmão (2004), com registro de 74 espécies, distribuídas em 55 gêneros, associados à
vegetação de campo rupestre; Gusmão et al. (2005a), este sobre sete espécies de
Curvularia; Gusmão et al. (2005b) com registro de 99 espécies, sendo 57 microfungos,
na Chapada Diamantina e Castañeda-Ruiz et al. (2006), com novos registros de fungos
conidiais para o Brasil.
Apesar dos estudos realizados, os fungos da região nordeste brasileira ainda são
pouco referidos e mantidos em coleções de referência (Maia 2003), com maior registro
de espécies macroscópicas, que não necessitam de técnicas específicas para sua
observação. Mesmo asssim, em alguns estados não existem registros de alguns Filos de
fungos, pois sequer foram coletados (Gusmão & Marques 2006).
2.3. A Serra da Jibóia
A Serra da Jibóia foi indicada como uma das 147 áreas prioritárias para a
conservação do ecossistema Mata Atlântica e classificada como de extrema importância
biológica no quesito vegetação (Brasil-MMA, 2002). Esta área, localizada na região do
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
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Recôncavo Sul, porção leste do estado da Bahia, constitui-se em um complexo de
morros com aproximadamente 5.928 ha e altitude variando entre 750-840 m, situados
entre os municípios de Castro Alves, Elísio Medrado, Laje, Santa Terezinha, São Miguel
das Matas e Varzedo (Tomasoni & Santos 2003, Neves 2005). A temperatura média
anual é de 21ºC com índice pluviométrico anual de 1.200 mm e chuvas concentradas de
abril a julho (Tomasoni & Santos 2003).
Figura 1 - Localização da área prioritária para conservação (MA 613), Serra da Jibóia,
BA (MMA 2003).
Fernandes et al. (2002) construíram uma proposta de zoneamento ambiental para
a região com base em estudos geomorfológicos. A Serra da Jibóia encontra-se sobre uma
estrutura de escudo cristalino com rochas do período Pré-Cambriano Inferior; solos
predominantemente do tipo Latossolo, estando presentes também os Podzólicos, além de
atuar como divisora de águas, separando as sub-bacias dos rios da Dona, Jaguaripe,
Jiquiriçá e Paraguaçu (Tomasoni & Santos 2003).
Pesquisas realizadas nessa área mostraram a alta riqueza biológica desse
geossistema. Em estudo preliminar sobre a flora vascular ocorrente no afloramento
rochoso do Morro da Pioneira, Queiroz et al. (1996) registraram 83 espécies, agrupadas
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
23
em 68 gêneros de 42 famílias, sendo as mais representativas Compositae e Orchidaceae.
Melo (1999) verificou a ocorrência de espécies de Polygonaceae. Carvalho-Sobrinho &
Queiroz (2005) registraram 269 espécies pertencentes a 195 gêneros e 80 famílias de
fanerógamas, no fragmento florestal. Neves (2005) inventariou 353 espécies arbóreas em
cerca de um hectare de mata, às margens do Riacho do Caranguejo. Amorim (2005)
catalogou uma nova espécie de Malpighiaceae, Heteropterys jardimii Amorim,
salientando que esta é provavelmente endêmica das florestas montanas na costa
Atlântica da Bahia. Valente & Pôrto (2006a,b,c) catalogaram 70 espécies de hepáticas
(Marchantiophyta) pertencentes a 41 gêneros e 14 famílias, sendo 21 referidas pela
primeira vez para a Bahia
Inventários faunísticos na região foram realizados por Juncá & Borges (2002) e
Juncá (2006), sendo registradas 150 morfoespécies de anfíbios associados a bromélias
(102 em mata e 48 em campo rupestre) e 22 espécies.
Trabalhos taxonômicos com Dípteros foram efetuados por Bravo (2001a,b),
Bravo & Chagas (2004) e Vieira et al. (2004, 2006), que encontraram um significativo
número de espécies novas para a ciência. Outra abordagem no estudo dos insetos foi
dada por Costa-Neto (2004a,b,c) que investigou junto aos moradores, os insetos da
região, abordando as visões sobre usos e costumes.
Apenas um estudo foi realizado com fungos na Serra da Jibóia com o registro de
26 espécies de Aphyllophorales (Góes-Neto et al. 2003).
Visando identificar os problemas ambientais que afetam a Serra da Jibóia e
consequentemente a vida dos moradores do entorno, e tentando promover soluções
alternativas, Sandes et al. (2003) desenvolveram atividades de Educação Ambiental para
conscientizar a população local sobre a importância da Serra da Jibóia.
Com o intuito de preservar essa área de riqueza paisagística e biológica foi
criada, em 1999 a APA Municipal da Serra da Jibóia, no município de Elísio Medrado.
Todavia, esta abrange uma área considerada pequena, visto que a Serra se estende por
seis municípios (Tomasoni & Santos 2003).
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
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2.4. Caracteres morfológicos utilizados na identificação dos fungos conidiais
2.4.1. Breve histórico da classificação dos fungos conidiais
Inicialmente os fungos foram estudados com as plantas, por serem imóveis
(Cavalier-Smith 2001) e até hoje, devido a esse equívoco, permanecem de certo modo
vinculados à Botânica. Diversas contribuições foram dadas ao estudo desses organismos,
com destaque para Micheli que, em 1729, descreveu aproximadamente 900 táxons de
fungos, incluindo alguns gêneros conidiais até hoje aceitos (Aspergillus e Botrytis).
Utilizando instrumentos rudimentares àquela época, Micheli tentou mostrar detalhes
precisos da morfologia e determinar a origem, a natureza e o papel dos esporos e de
outros propágulos de fungos (Subramanian 1983).
Nos anos de 1790-1791, Tode realizou um importante trabalho, descrevendo os
gêneros Myrothecium, Periconia, Pyrenium, Sclerotium, Tubercularia e Volutella, e
identificando as espécies com base no hábito (Subramanian 1983). No período de 1801-
1885 destacaram-se pesquisadores como Persoon que, na obra intitulada Synopsis
Methodia Fungorum, dividiu os fungos em grupos anatômicos, com base nas
frutificações abertas ou fechadas e introduziu a prática de preservação a seco, utilizando
caracteres diagnósticos observados com uma lupa-de-mão e olhos hábeis. Empregando o
mesmo tipo de separação proposta por Persoon, Link caracterizou vários gêneros de
Hyphomycetes, entre os quais Actinocladium, Alternaria, Circinotrichum, Chloridium,
Cladosporium, Epicoccum, Sporidesmium, Verticillium e Virgaria (Kendrick 1981).
No trabalho Icones Fungorum Hucusque Cognitorum, Corda (1837-1854)
descreveu e ilustrou vários gêneros de fungos comuns e importantes, com base em
características microscópicas, o que resultou em cerca de 80 gêneros propostos de
fungos conidiais, muitos deles dúbios, mas outros válidos até hoje: Arthrobotrys,
Dictyosporium, Gyrothrix, Stachybotrys, Triposporium, entre outros. Contudo, as
ilustrações frequentemente não eram precisas, devido às limitações dos microscópios da
época (Kendrick 1981).
Berkeley, entre os anos de 1836 e 1889, foi o primeiro a consolidar os fungos
acervulares em Melanconiei e o grupo “mononematoso” em conidiomas em
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
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esporodóquio e sinema em Hyphomycetes. Outras contribuições relevantes foram dadas
por Preuss, Bonorden, Cooke, Fresenius e Karsten (Kendrick 1981; Subramanian 1983).
De Bary, em 1854, estabeleceu a conexão de Aspergillus glaucus como anamorfo
de Eurotium herbariorum (Kendrick 1981). Após essa descoberta, os irmãos Tulasne
publicaram, em três volumes, a obra Selecta Fungorum Carpogonia (1861-1865),
produzindo incomparáveis ilustrações e demonstrando que os fungos conidiais
representavam a fase assexual dos Ascomycetes. Essa relação foi feita a partir de estudos
de corpos de frutificação de fungos microscópicos. Dessa forma foi confirmado o
pleomorfismo, ou seja, a capacidade que alguns fungos têm de originar formas diferentes
de esporos representando fases do ciclo de vida, com a produção de estruturas
reprodutivas distintas (Hennebert 1971). Todavia, o conceito de táxon para acomodar os
fungos conidiais é atribuído a Fuckel (1870-1875), que dividiu os fungos em dois
grupos: Perfeitos e Imperfeitos (Seifert 1992).
A utilização mais aprimorada dos caracteres morfológicos dos fungos conidiais
para identificação iniciou-se, entretanto, por Saccardo (1886) com a obra Sylloge
Fungorum (volume IV), servindo como base da classificação o arranjo das estruturas de
reprodução e a pigmentação.
Constantin, em 1888, tentou usar a maneira pela qual os conídios estavam
aderidos na hifa de origem (início da ênfase na ontogenia), entre outras características,
como critério taxonômico, mas seu trabalho não teve muita influência (Kendrick 1981).
Outras propostas para a taxonomia dos fungos conidiais foram feitas por Mason,
Wakefield & Bisby, Ingold e Langeron, entre outros (Kendrick 1981; Subramanian
1983).
Hughes (1953) propôs a organização dos fungos conidiais em seções, baseado
primariamente nos tipos de conidióforos e desenvolvimento dos conídios. A partir dese
trabalho, as características de ontogenia dos fungos conidiais assumiram importância
primária no processo de identificação.
Após várias tentativas de organização para os fungos conidiais, surgiu a idéia,
entre os taxonomistas presentes ao Congresso de Botânica, em Edimburgo/1964, da
realização da I Conferência Micológica, que ocorreu em 1969 e onde foram definidos os
critérios de classificação desse grupo. Assim, no I Workshop-Conference on Criteria
and Terminology in the Classification of Fungi Imperfecti (Kananaskis I), foi enfatizada
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
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a utilização da conidiogênese na classificação, considerando os modos de produção dos
conídios, a célula conidiogênica, os tipos de conídio, os tipos de conidióforo e foram
abolidos termos antigos aplicados ao grupo (Kendrick 1971).
Após oito anos da I Conferência, os micologistas se reuniram novamente em
Kananaskis II, 1977, propondo o abandono dos termos perfeito e imperfeito em favor de
teleomorfo (fase sexual), anamorfo (fase assexual) e holomorfo (fases teleomórfica e
anamórfica juntas, ou seja, o ciclo de vida completo do fungo) (Hennebert & Weresub
1979; Luttrell 1979).
Em 1992, ocorreu a Holomorph Conference, que resultou na publicação do livro
The Fungal Holomorph: Mitotic, Meiotic and Pleomorphic Speciations in Fungal
Systematics, e onde foram abolidos termos morfológicos com significado taxonômico
obsoleto e sem clareza (Reynolds & Taylor 1992). Segundo Seifert (1992), para produzir
uma classificação de fungos anamórficos consistente com a taxonomia dos
teleomórficos, características da fase assexuada (anamorfa) que são indicativas da fase
teleomorfa podem ser usadas. Contudo, a importância de um caráter particular vai variar
de grupo para grupo. Assim, por exemplo, a ênfase na ontogenia dos conídios pode ser
apropriada em alguns casos, e não em outros.
A identificação dos fungos conidiais utilizando caracteres morfológicos e
mensurações das microestruturas ainda hoje é aceita e usada na taxonomia do grupo
pelos micologistas. Kendrick (2003) realizou uma nova análise das estruturas
reprodutivas de Hyphomycetes, propondo a utilização dos caracteres morfológicos em
bancos de dados computacionais. Seifert & Gams (2001) salientaram que algumas
análises moleculares podem auxiliar no processo de conexão anamorfo-teleomorfo e sua
identificação; contudo, para alguns fungos conidiais onde não é observada fase sexuada,
naturalmente ou “in vitro”, torna-se impraticável o uso de tais técnicas moleculares.
Assim, a identificação morfológica torna-se imprescindível e confiável nesses casos. O
uso de técnicas moleculares é bem recente e muitos estudos são baseados na morfologia
de espécies para verificar se realmente pertencem a um grupo molecularmente próximo,
o que na maior parte das vezes é confirmado.
Apesar das diversas propostas de classificação apresentadas, todas são artificiais,
pois não seguem nenhuma ordem filogenética, sendo os nomes propostos para as classes
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
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utilizados principalmente para facilitar as atividades didáticas, não sendo recomendados
nomes para ordens ou famílias (Grandi 1999b).
2.4.2. Conidióforos e Conidiomas
O conidióforo constituído por hifas simples ou ramificadas com função
específica de produção de conídios foi considerado importante para identificação dos
fungos conidiais (Talbolt 1971). Saccardo (1886) havia definido a morfologia do
conidióforo em micronemaea (= micronematoso) (Fig. 2a), para agrupar indivíduos que
apresentam o conidióforo similar à hifa somática e macronemaea (= macronematoso)
(Fig. 2b), para o conidióforo morfologicamente distinto da hifa somática, sendo
monematosos os conidióforos livres ou cespitosos (Kirk et al. 2001). Contudo, há casos
onde os conidióforos diferem apenas levemente da hifa, com freqüência ascendem do
substrato, mas raramente são eretos, sendo considerados semi-macronematosos (Ellis
1971). Essas categorias, definidas de acordo com o grau de diferenciação entre a
estrutura do conidióforo e o micélio somático, foram utilizados por Carmichael et al.
(1980) no livro Genera of Hyphomycetes, onde ilustrações primorosas desse grupo de
fungos foram apresentadas.
Outras vezes forma-se conidiomas do tipo esporodóquio (Fig. 2c), caracterizado
por uma massa de conídios sobre um aglomerado de conidióforos curtos (estroma
pulvinado), formando um pseudoparênquima (Kirk et al. 2001). Em substratos naturais,
os conidióforos erguem-se através do córtex ou epiderme das plantas de maneira que a
parte estromática do esporodóquio, que pode ser escassa ou muito extensa, encontra-se
imersa, com a parte fértil exposta (Herrera & Ulloa 1998).
O conidioma em sinema (Fig. 2d) representa o agrupamento de conidióforos
eretos, geralmente unidos na base e em seu comprimento. Em algumas espécies, o
crescimento do sinema é indeterminado e os conídios podem ser produzidos
lateralmente, assim como no ápice; em outras espécies o crescimento é determinado,
sendo o ápice do sinema a parte fértil, com os conídios originando-se das células
conidiogênicas localizadas nas extremidades dos ramos dos conidióforos (Herrera &
Ulloa 1998; Seifert 1985).
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
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O tipo de conidioma era importante no sistema de Saccardo e durante muito
tempo, foram considerados, para identificação, sua morfologia geral, a anatomia e a
morfologia da zona conidiogênica. No entanto, vários gêneros incluem espécies que
apresentam ambos, conidióforos mononematosos e sinematosos, como Penicillium,
Aspergillus e Hirsutella, enquanto outros, como Stilbella e Graphium, incluem apenas
espécies sinematosas (Seifert & Okada 1990). O agrupamento dos conidióforos continua
sendo importante na definição dos gêneros.
Além desses caracteres, são empregados os termos acroáuxicos para os
conidióforos com crescimento apical e basáuxicos quando o crescimento do conidióforo
continua à partir de células da base (Talbot 1971; Tubaki 1971).
Fig.ura 2 – Conidióforos e conidiomas. A - Conidióforo micronematoso (Dictyosporim
digitatum); B - Conidióforo macronematoso (Beltrania africana); C - Conidioma em esporodóquio
(Volutella minima); D - Conidioma em sinema (Gangliostilbe costaricensis). Barras = 20 µm (A, C); 50
µm (B, D).
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
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2.4.3. Ontogenia conidial e células conidiogênicas
No início do século XX (1910-1911), Vuillemin reconheceu que o termo esporo
incluía estruturas de diferentes origens, propondo dois tipos: conidia vera, ou conídio
liberado por mecanismos específicos, rapidamente após formado e thallospores,
conídios que ficam integrados às hifas onde foram formados. Neste caso, foram
considerados cinco tipos: Artrósporos (formados por fragmentação), Blastósporos
(surgindo de brotos em cadeias acrópetas persistentes), clamidósporos (esporos com
paredes espessadas), aleuriósporos (formados por brotamento no ápice da hifa,
lembrando um pequeno clamidósporo) e dictiósporo (esporo multicelular, com septos
transversais e longitudinais). Vuillemin também dividiu os Conidiosporales com
produção de conidia vera em Sporotrichae (conídios formados em hifas
indiferenciadas), Sporophorae (conidióforos diferenciados) e Phialidae (conídios
formados em estruturas com forma de garrafa, delimitada por um septo, denominada
fiálide) (Kendrick 1981).
Hughes (1953) propôs a organização dos fungos conidiais em seções, baseado
primariamente nos tipos de conidióforos e desenvolvimento dos conídios. Em síntese,
dividiu o grupo considerando oito seções que equivalem atualmente à origem blástica,
fialídica e tálica dos conídios.
A partir do trabalho de Hughes (1953), Subramanian (1962), Tubaki (1963), Ellis
(1971), Barron (1972) e Sutton (1980) reconheceram a importância da ontogenia dos
conídios na taxonomia do grupo e fizeram algumas modificações aprimorando as seções
existentes e a identificação dentro do grupo, propondo outros arranjos taxonômicos. No
entanto, muitos foram desconsideradas pelos micológos e caíram em desuso.
Aproveitando as idéias de Hughes (1953) e Tubaki (1963) e aperfeiçoando-as,
Barron (1972) apresentou um breve histórico dos critérios usados para a classificação
dos Hyphomycetes e a mais largamente utilizada e didática classificação dos fungos
conidiais. Sua proposta foi dividida em dez sessões com designações específicas,
considerando o tipo de formação conidial, a qual ele comparou com as classificações
existentes àquela época.
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
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Vários trabalhos de desenvolvimento e ultraestrutura de aspectos relacionados à
conidiogênese contribuíram para o entendimento da ontogenia conidial, com destaque
para os de Carroll & Carroll (1974), Cole (1973a, b, 1975, 1981), Cole & Aldrich
(1971), Cole & Kendrick (1968, 1969a,b, 1971), Dicosmo & Cole (1980), Goos (1969),
Hashmi et al. (1973), Hughes (1971), Kendrick et al. (1968), Shearer & Motta (1973) e
Onofri (1995).
Segundo Kendrick (1971) e Ellis (1971), existem dois tipos principais de
desenvolvimento conidial: o blástico e o tálico. Hennebert & Sutton (1994 apud Seifert
& Gams 2001) descreveram 43 eventos conidiogênicos para fungos conidiais, ficando
estes dentro dos dois tipos principais. Um esquema simplificado dos principais eventos
conidiogênicos estão sintetizados no quadro 1.
Quadro 1. Principais eventos de ontogenia conidial.
O modo blástico é marcado pelo alargamento inicial do conídio antes da
delimitação do septo, sendo subdividido em: holoblástico (Fig. 3a), onde ambas as
paredes (internas e externas) da célula conidiogênica contribuem para a formação dos
conídios e enteroblástico, no qual a(s) camada(s) externa(s) da parede da célula
conidiogênica não participa(m) da formação dos conídios. Este último tipo pode ainda
ser dividido em (a) trético (Fig. 3b), quando há produção de conídios geralmente
solitários, mas por protrusão da parede interna são formados um ou mais canais na
parede externa (poros), após a liberação e (b) fialídico (Fig. 3c) quando o conídio é
originado pela extensão da parede interna da célula conidiogênica com forma definida
(fiálide), podendo formar cadeias ou ficar em grupos (Minter et al. 1982, 1983).
Blástico Tálico
Holoblástico Enteroblástico Holotálico Enterotálico
Monoblástico ou
Poliblástico
Trético Fialídico
Monotrético
ou Politrético
Monofialídico ou
Polifialídico
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No modo tálico de desenvolvimento conidial (Fig. 3d), uma célula ou hifa ou um
segmento do conidióforo convertem-se em um ou vários conídios. Neste caso, pode ser
holotálico quando há participação de todas as camadas da parede da célula conidiogênica
na formação dos conídios, ou enterotálico, quando a parede externa da célula
conidiogênica não está envolvida na formação dos conídios (Ellis 1971; Kendrick 1971,
Minter et al. 1983). Segundo Herrera & Ulloa (1998), os conídios holotálicos são muito
mais comuns que os enterotálicos nos fungos conidiais.
Os termos monoblástica e poliblástica referem-se à célula coniodiogênica com
um ou vários pontos ou locais de produção de conídios, respectivamente (Kirk et al.
2001). As designações monotrética e politrética referem-se, respectivamente, à liberação
do conídio em apenas um ponto, sendo visualisado um poro na célula conidiogênica, ou
em vários pontos, sendo formados vários poros. Na monofialídica é formada apenas uma
fiálide por célula conidiogênica e na polifialídica há várias fiálides (Kirk et al. 2001).
A disposição das células conidiogênicas no conidióforo é uma importante
característica. Nesse sentido, as células são classificadas em: integradas (Fig. 3e),
quando estão incorporadas ao eixo principal do conidióforo ou ramificações, sendo
intercalares ou terminais, e similares às outras células do conidióforo, e evidentes (Fig.
3f) quando têm forma distinta (ampuliforme, lageniforme, esférica, etc) ou seja,
diferente das outras células do conidióforo (Ellis 1971).
As células conidiogênicas podem ser determinadas, quando cessa o crescimento
com a produção de um conídio terminal ou uma cadeia de conídios. No entanto,
freqüentemente, o crescimento continua após a produção do primeiro conídio, ocorrendo
sucessivas formações conidiais podendo então, e nesse caso, a formação ser percurrente
(Fig. 4a) ou simpodial. Na percurrente, a produção sucessiva de conídios no ápice ocorre
através da anterior, com formação de anéis característicos. O tipo simpodial (Fig. 4b) é
“caracterizado pelo crescimento contínuo: após o eixo principal ter produzido um esporo
terminal, ocorre o desenvolvimento de uma sucessão de ápices, cada um dos quais
origina abaixo e para um lado do ápice anterior, outros conídios” (Kirk et al. 2001).
O termo esquizolítico (Fig. 4c) é utilizado para caracterizar a liberação do
conídio, onde não há resquícios da parede da célula conidiogênica. Se aplica o termo
rexolítico (Fig. 4d) para liberação do conídio onde parte da parede da célula
conidiogênica permanece a ele fixada (Kendrick 1992).
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Figura 3: Desenvolvimento conidial. A – Holoblástico (Gangliostilbe costaricensis); B –
Enteroblástico trético (Diplococcium stoveri); C – Enteroblástico fialídico (Craspedodidymum sp.); D -
Tálico (Oidiodendron cerealis); E – Células conidiogênicas integradas (Acrogenospora sphaerocephala);
F – Células conidiogênicas evidentes (Zanclospora indica). Barras = 20 µm (A-F).
Figura 4. Proliferações das células conidiogênicas e aspectos relacionados à liberação dos
conídios– A – Proliferação percurrente (Sporidesmiella hyalosperma var. hyalosperma); B- Proliferação
simpodial (Beltrania rhombica); C – Conídio sem resquícios de células conidiogênicas típico da liberação
esquizolítica (Nakataea fusispora). D – Conídio com resquícios da célula conidiogênica típico da
liberação rexolítica (Melanocephala australiensis). Barras = 20 µm (A, B); 10 µm (C, D).
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
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2.4.4. Conídios
Entre os critérios morfológicos utilizados por Saccardo (1886) um importante foi
a septação dos esporos: Amerosporae (asseptados – Fig. 5a); Didymosporae (1-septado –
Fig. 5b); Phragmosporae (multiseptado - Fig. 5c); Dictyosporae (septos transversais e
longitudinais – Fig 5d); Scolecosporae (conídios em forma de agulhas, septados ou não
– Fig. 5e); Staurosporae (estrelado, ramificado, septados – Fig 5f) e Helicosporae
(helicóides, septados – Fig 5g). O autor destacou o papel relevante dos esporos na
identificação dos fungos conidiais.
Figura 5 – Conídios segundo terminologia de Saccardo: A - Amerosporae (Craspedodydimum sp.); B -
Didymosporae (Pseudobotrytis terrestris); C – Phragmosporae (Diplococcium stoveri); D - Dictyosporae
(Junewangia globulosa); E - Scolecosporae (Vermiculariopsiella falcata); F – Staurosporae (Actinocladium
rhodosporum); G – Helicosporae (Helicosporim sp.). Barras = 5 µm (A, B, G); 10 µm (C-F).
Pela variedade de formas, septação e textura (liso, verrucoso, reticulado), os
conídios ainda têm importância primordial na taxonomia (Carmichael et al. 1980).
Podem se apresentar unicelulares ou catenados, quando formados em cadeias simples ou
ramificadas, ou ainda agrupados, em mucilagem ou secos (Ellis 1971; 1976). Quanto à
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
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forma podem ser elípticos, elipsóides, falcados, filiformes, fusiformes, lunados,
obovóides, ovais, piriformes, entre outras. Quanto ao número de células podem ser
septados ou não. Com menor freqüência são muriformes (septos transversais e
longitudinais). Às vezes, fazendo parte dos conídios encontram-se estruturas como
apêndices, apículos, sétulas, e outras, que auxiliam na identificação (Ellis 1971;
Carmichael et al. 1980). Segundo Dix & Webster (1995) a forma e as estruturas dos
conídios possibilitam fazer a correlação do fungo com o seu habitat e o modo de
dispersão.
2.5. Estudos ecológicos em comunidades de fungos conidiais: panorama geral
A maior parte do conhecimento sobre ecologia geral dos fungos foi inicialmente
derivado de estudos de plantas superiores e animais (Muller-Dombois 1981).
Atualmente, técnicas para o rápido acesso à diversidade de fungos em habitats naturais
ameaçados têm sido desenvolvidas, assim como há estudos que visam relacioná-los aos
fatores ecológicos em florestas tropicais (Cannon 1997, Lodge 1997). O entendimento
da estrutura da comunidade de fungos conidiais tem sido lento por dificuldades de
amostragem. Para microfungos do solo e folhedo, o desenvolvimento de métodos
seletivos de isolamento tem facilitado a coleta de componentes das comunidades,
permitindo razoavelmente a quantificação das espécies associadas e a comparação de
padrões de abundância relativa (Lussenhop 1981).
Segundo Carlile & Watson (1996) é bastante discutível a constituição de um
indivíduo micelial, devendo ser levado em consideração dois fatores: identidade genética
e continuidade física. Dessa forma, torna-se difícil contar indivíduos em substratos
naturais. Colônias podem surgir em substratos vegetais por fusão de hifas de micélios
geneticamente diferentes, formando um mosaico genético, sendo então questionável o
reconhecimento deste como um indivíduo (Fig 6 a-b). Maheshwari (2005) considera
como um indivíduo o fungo originado de um simples esporo.
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
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Figura 6. Fungos conidiais em substrato natural. A – Zanclospora novae-zelandiae; B –
Exserticlava vasiformis. Barras = 50 µm (A, B).
Em geral, o número de fungos conidiais aumenta com a progressiva
decomposição do substrato (Hudson 1968). O padrão relativo de abundância desses
fungos simplesmente reflete o amplo número de fatores ambientais independentes, como
por exemplo, temperatura, umidade, salinidade, entre outros (Lussenhop 1981). Por
outro lado, a composição química do substrato é variável e freqüentemente seletiva para
grupos particulares de espécies (States 1981). Segundo Dix & Webster (1995), as folhas
estão entre os substratos mais utilizados e relevantes para a colonização dos fungos.
A grande diversidade de fungos e os poucos trabalhos ecológicos sobre o grupo,
dificultados pela visualização in-situ, demonstram a necessidade de maiores estudos da
micota decompositora presente nos diversos ecossistemas.
A comunidade fúngica do folhedo de Florestas úmidas vem sendo pesquisada em
diversos países. Heredia (1993) identificou a micota associada ao folhedo de Quercus
germana Cham. & Schlrcht, Q. sartorii Liemb. e Liquidambar stryraciflua L.
registrando a freqüência e dominância das espécies durante o processo de decomposição;
Bills & Polishook (1994) estudaram a abundância e diversidade de microfungos na
Costa Rica; Polishook et al. (1996) compararam os microfungos isolados de folhas de
Guarea guidonia (L.) Sleumer (Meliaceae) e Manilkara bidentata (A.D.C.) Chev
(Sapotaceae) em Porto Rico; Hyde & Alias (2000) investigaram a diversidade e
distribuição de fungos associados à decomposição de Nypa fruticans Wurmb.; Piontelli
& Toro (2001) estudaram a diversidade de folhas de diversas espécies vegetais na
Tanzânia; Parungao et al. (2002) investigaram a diversidade do folhedo de treze árvores
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
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na Austrália; Piontelli et al. (2004) e Rambelli et al. (2004) estudaram microfungos
associados a diferentes substratos vegetais na Namíbia e Costa do Marfim,
respectivamente.
Hawsksworth & Colwell (1992) listaram 14 ações para levantamento da
biodiversidade microbiana, entre as quais realização de inventários, estudos ecológicos,
desenvolvimento de técnicas de isolamento, cultura e preservação de microrganismos.
Miller (1995) analisou a diversidade funcional em fungos, relatando problemas inerentes
às estimativas de espécies, conceito de indivíduo e espécie, complexidade de substratos,
sucessão, metodologias de amostragem, entre outros; Lodge & Cantrell (1995) tentaram
entender a variação de populações fúngicas no tempo e espaço, o que é importante
devido a questões da biodiversidade e o papel dos fungos na regulação da população de
outros organismos e processos no ecossistema; Cannon (1997) propôs estratégias para
uma estimativa rápida da diversidade fúngica, devido ao elevado número de espécies em
um pequeno local de estudo; Lodge (1997) levantou fatores relativos à diversidade de
fungos decompositores.
Durante um longo período estudos ecológicos sobre microfungos foram
concentrados no processo de sucessão, entre eles, os de Webster (1956), Hudson (1962),
Frankland (1981), Miller (1995), Hudson & Webster (1958), Webster & Dix (1960),
Macauley & Thrower (1966), Marois & Coleman (1995) e Pasqualetti et al. (1999).
Outras abordagens, como caracterização de grupos ecológicos de fungos,
comportamento em diferentes substratos e interações, foram apresentadas por Mercado
Sierra (1984), Bill & Polishook (1994), Piontelli & Toro (2001), Bradford (2002),
Parungao et al. (2002), Krivtsov et al. (2004), Piontelli et al. (2004), Rambelli et al.
(2004), entre outros.
Para o Brasil, estudos ecológicos também abordaram o processo de sucessão, em
áreas de cerrado (Schoenlein-Crusius & Tauk 1991) e Mata Atlântica (Maia 1983,
Schoenlein-Crusius & Milanez 1989, 1998 e Schoenlein-Crusius et al. 1990, 1992,
1999). Embora vários estudos tenham sido realizados, a necessidade de ampliação do
conhecimento sobre a micota permanece, considerando a diversidade de ambientes num
país com dimensões continentais, como o Brasil.
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CAPÍTULO I
FUNGOS CONIDIAIS ASSOCIADOS À DECOMPOSIÇÃO DE FOLHAS E
PECÍOLOS EM FRAGMENTO DE MATA ATLÂNTICA, SERRA DA JIBÓIA,
BAHIA, BRASIL
(Artigo a ser submetido para publicação na Revista Brasileira de Botânica)
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
53
Fungos Conidiais Associados à Decomposição de Folhas e Pecíolos em Fragmento
de Mata Atlântica, Serra da Jibóia, Bahia, Brasil1
MARCOS FABIO OLIVEIRA MARQUES2, 3, 5, LEONOR COSTA MAIA3
e LUIS FERNANDO PASCHOLATI GUSMÃO4
ABSTRACT – (Conidial Fungi Associated to Leaves and Petioles decomposition in a
Fragment of Atlantic Forest, at the “Serra da Jibóia”, Bahia State, Brazil). The conidial
fungi associated to decomposition of leaves and petioles were investigated in a fragment
of Atlantic Forest at the “Serra da Jibóia”, Bahia State. Samples were taken every two
months from October/2005 to June/2006. Reproduction structures of fungi were
collected from the plant fragments after washing in tap water and incubation in moist
chamber, and mounted in semi-permanent glass slides (polyvyvil alcohol + lactophenol).
Sixty four species were identified: 11 are new references for South America and one for
Brazil. Endophragmiella quadrilocularis Matsush., Phragmocephala elegans R.F.
Castañeda e Sporidesmiella vignalensis W.B. Kendr. & R.F. Castañeda are cited for the
second time in the world. Descriptions, comments, geographical distribution and
illustrations of the species referred for the first time for South America are presented.
Key words – Diversity, Hyphomycetes, taxonomy
RESUMO – (Fungos Conidiais associados à decomposição de folhas e pecíolos em
Fragmento de Mata Atlântica, Serra da Jibóia, Bahia, Brasil). Foram investigados os
fungos conidiais associados à decomposição de folhas e pecíolos em fragmentos de Mata
Atlântica na Serra da Jibóia, Bahia, no período. Amostras foram coletadas a cada dois
meses, de outubro/2005 a junho/2006. Estruturas de reprodução dos fungos foram
coletados dos fragmentos vegetais após lavagem em água corrente e incubação em
câmara-úmida e montadas em lâminas semi-permanentes (álcool polivinílico +
lactofenol). Foram identificadas 64 espécies: 11 constituem novas referências para a
América do Sul e uma para o Brasil. Endophragmiella quadrilocularis Matsush.,
Phragmocephala elegans R.F. Castañeda e Sporidesmiella vignalensis W.B. Kendr. &
R.F. Castañeda estão sendo citadas pela segunda vez no mundo. Descrições,
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
54
comentários, distribuição geográfica e ilustrações foram incluídas para as espécies
referidas pela primeira vez para a América do Sul.
Palavras-chave – Diversidade, Hyphomycetes, taxonomia
____________________________________ 1Parte da dissertação de Mestrado do primeiro autor. 2Bolsista CAPES, Programa de Pós-Graduação em Biologia de Fungos, Universidade
Federal de Pernambuco. 3Universidade Federal de Pernambuco, Centro de Ciências Biológicas, Departamento de
Micologia. Rua Professor Nelson Chaves, s/nº, 50670-420, Recife, PE, Brasil. 4Universidade Estadual de Feira de Santana, Departamento de Ciências Biológicas,
Laboratório de Micologia, Caixa Postal 252, 44031-460, Feira de Santana, BA, Brasil.
5Autor para correspondência ([email protected])
Introdução
A Mata Atlântica é um dos maiores reservatórios de biodiversidade, sendo
considerada um dos mais importantes e ameaçados biomas do mundo (Whitmore 1997;
Brasil - MMA 2002). A Serra da Jibóia representa um fragmento desse bioma situado no
semi-árido da Bahia e incluído como uma área prioritária para conservação, sendo
referida como de extrema importância biológica (Brasil - MMA 2002).
Grande parte dos trabalhos com fungos conidiais no Brasil foram realizados a
partir do exame de detritos foliares (Grandi & Gusmão 1996). As folhas constituem uma
porção significativa da serapilheira, tanto pela biomassa acumulada, como pelos
nutrientes orgânicos e inorgânicos presentes (Meguro et al., 1979), sendo um dos mais
relevantes substratos para colonização por microfungos(Dix & Webster 1995).
Contribuições iniciais ao estudo de fungos decompositores de folhedo no Brasil,
foram realizadas por pesquisadores estrangeiros. Entre essas, destacam-se as de Sutton
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
55
& Hodges Jr. (1975a,b, 1976, 1977 e demais, sumarizados em Sankaran et al. 1995) e
atualmente as de Castañeda-Ruiz et al. (2001, 2003). Nos últimos anos, foram realizados
na região Sul-Sudeste estudos sobre Hyphomycetes associados ao folhedo de várias
espécies vegetais em Mata Atlântica: Alchornea triplinervia (Spreng.) Muell. Arg.,
Caesalpinia echinata Lam. G., Cedrela fissilis Vell., Euterpe edulis Mart., Miconia
cabussu Hoehne e Tibouchina pulchra Cogn. (Grandi 1998, Grandi & Gusmão 2002,
Grandi & Silva 2003, Gusmão & Grandi 1996, Gusmão et al. 2001;).
Para o Nordeste, em trabalho pioneiro, Maia (1983) mencionou os fungos, na
maioria Hyphomycetes, associados à decomposição do folhedo de três espécies arbóreas
[Licania octandra (Hoffmgg. ex R. & S.) Kuntze, L. kunthiana Hook F. e Hortia
arborea Engl.)] da Mata Atlântica, em Pernambuco. Recentemente, Silva et al. (2005)
descreveram Parapyricularia brasiliensis, uma nova espécie para o mesmo Estado.
Considerando a necessidade de melhor conhecer a micota responsável pela
degradação de substratos vegetais, o objetivo deste trabalho foi inventariar espécies de
fungos conidiais atuantes na decomposição de folhas e pecíolos em fragmento de Mata
Atlântica, descrevendo e ilustrando os novos registros para o Brasil.
Material e métodos
Coletas da serapilheira foram realizadas em um fragmento de Mata Atlântica,
Serra da Jibóia (12º51S’ e 39º28’W), município de Santa Terezinha, em meses
alternados, no período de outubro/2005 a junho/2006.
As amostras com material vegetal (folhas e pecíolos) foram recolhidas em saco
de papel Kraft, transportadas ao laboratório e processadas segundo a técnica descrita por
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
56
Castañeda-Ruiz et al. (2006), com modificações. As folhas e pecíolos foram submetidas
a um fluxo d’água, mantid constante por uma hora, em escorredores tipo doméstico
depositados sobre bandejas plásticas (50 x 30 x 9 cm), que eram mantidas inclinadas
cerca de 45º, de modo que o jato d’água não incidisse diretamente sobre os restos
vegetais e a água da lavagem pudesse ser eliminada. Após esse processo os restos
vegetais foram colocados sobre papel toalha por cerca de 20 minutos, para secagem,
sendo posteriormente acondicionados em câmaras-úmidas (placa de Petri + papel filtro).
Estas foram colocadas sobre um suporte, no fundo de uma caixa de isopor (170 L), cujas
paredes e tampa estavam recobertas por papel toalha umedecido. Para manutenção da
umidade foi adicionado 500 mL de água com algumas gotas de glicerina.
Periodicamente a caixa era aberta por cerca de 15 minutos para circulação do ar. Após
72 horas o material incubado foi observado em estereomicroscópio e revisado
periodicamente, durante 30 dias, para isolamento dos fungos.
Os microfungos encontrados foram isolados com auxílio de agulha fina e
colocados em meio de montagem semi-permanente (resina PVL: álcool polivinílico +
lactofenol) (Trappe & Schenck 1982).
A identificação dos fungos foi efetuada utilizando-se a bibliografia especializada.
Exsicatas do material foram depositadas no Herbário da Universidade Estadual de Feira
de Santana (HUEFS) e/ou no Herbário do Departamento de Micologiaa da Universidade
Federal de Pernambuco (URM).
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
57
Resultados e discussão
Foram identificadas 64 espécies, das quais 11 (marcadas com asterisco)
constituem novas referências para a América do Sul e uma para o Brasil, sendo aqui
descritas.
* Beltrania africana S. Hughes, Mycol. Pap. 47:4. 1951.
Figuras 1-3
Setas eretas, septatas, lisas, castanhos-escura, 162,5-250 x 5-7,5 µm; conidióforos
macronematosos, mononematosos, surgindo da célula basal lobada, flexuosos, septados,
lisos, ápice inflado, castanhos, 54-121,5 x 3-7,5 µm; células conidiogênicas
poliblásticas, integradas, denticuladas, lisas; células de separação ovais, hialinas com um
dentículo evidente em cada extremidade, 12-17,4 x 8.4-9 µm; conídios solitários,
surgindo diretamente da célula conidiogênica ou da célula de separação, com uma banda
hialina, bicônicos, 1,8-3,6 µm compr., secos, com citoplasma granular, lisos, castanho-
oliváceos, quando jovem subhialinos, com um curto apículo hialino, 36-46,2 x 16,2-25,2
µm.
A análise morfológica do espécime demonstrou pequenas diferenças, tais como:
seta lisa, com dimensões maiores e conidióforos maiores que os referidos por
Matsushima (1975). No entanto, comparado à descrição original de Hughes (1951) e à
revisão do gênero realizada por Pirozynski (1963), em B. africana apenas as dimensões
da célula de separação são menores. B. africana apresenta dimensões maiores dos
conídios (35-45 x 17-20 µm) diferindo das espécies próximas: B. eremochloae M. Zhang
& T. Y. Zhang, B. circinata Bhat & Kendrick e B. onirica Lunghini.
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
58
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre pecíolos em
decomposição, 11/11/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107188), idem, 11/07/2006,
M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107189), idem, 11/03/2006, M. F. O. Marques s.n.
(URM-78809).
Distribuição Geográfica: Austrália (Matsushima 1989), China (Farr et al. 2007), Gana
(Pirozynski 1963), Japão (Matsushima 1975).
*Ceratosporella compacta R.F. Castañeda, Guarro & Cano, Mycotaxon 60:276. 1996.
Figuras 5-6
Conidióforos macronematosos, mononematosos, septados, retos ou flexuosos, lisos,
negros, 30-64 x 6-11 µm; células conidiogênicas monoblásticas, terminais, integradas,
proliferação percurrente, lisas; conídios solitários, 9-13-septado, secos, lisos, castanho-
escuros com apêndices apicais, 58-79 x 5-6 µm; apêndice cilíndrico com ápice inflado,
retos ou flexuosos, septados, subhialinos a castanho-claros, 22-42 x 2-3 µm.
A espécie foi originalmente descrita associada a folhas de Poaceae em Cuba, e
distingue-se das demais do gênero (18 espécies) pelos conídios compactos, castanho-
escuros a negros, com 4-5 apêndices estreitamente agrupados (Castañeda-Ruiz et al.
1996). No material estudado os conidióforos e conídios apresentaram-se um pouco
maiores em comprimento que os referidos na descrição original. Contudo, não foi
observada a massa mucilaginosa nos apêndices como descrito originalmente. Este
constitui o terceiro registro da espécie para o mundo.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre pecíolos em
decomposição, 15/10/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107190), idem,12/07/2006,
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
59
M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107191), idem, 31/10/2005, M. F. O. Marques s.n.
(URM-78783).
Distribuição Geográfica: China (Wong & Hyde 2001), Cuba (Castañeda-Ruiz et al.
1996).
* Cubasina albofusca R.F. Castañeda, Deuteromycotina de Cuba, Hyphomycetes IV (La
Habana): 6. 1986.
Figuras 7-9
Conidióforos macronematosos, mononematosos, retos ou flexuosos, simples ou
ramificados, ápice levemente verrucoso, hialinos, 175-197,5 x 5 µm; células
conidiogênicas monoblásticas, terminais ou intercalares, integradas, simpodiais, lisas;
conídios solitários, dictiosseptado, com protuberâncias, base truncada, irregulares, secos,
hialinos quando jovens, lisos, castanhos, 17-19 x 10-12,5 µm.
O gênero monotípico Cubasina tem como espécie-tipo C. albofusca, descrita
originalmente associada a ramos mortos de Cissampelos pareirae L. (Menispermaceae)
em Cuba (Castañeda-Ruiz 1986). A espécie apresenta marcadamente conidióforos
hialinos e conídios pigmentados dictiosseptados. O material examinado apresenta
conidióforos maiores em comprimento e conídios com dimensões menores em relação à
descrição original. Além de Cuba, a espécie só havia sido registrada na Hungria
associada a folhas de Fagus sylvatica L. (Fagaceae) e madeira (Révay 1998), sendo este
o terceiro registro mundial.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre pecíolos em
decomposição, 03/07/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-07192).
Distribuição Geográfica: Cuba (Castañeda-Ruiz 1986), Hungria (Révay 1998).
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
60
Endophragmiella quadrilocularis Matsush., Matsushima Mycological Memoirs 7:51.
1993.
Figuras 10-12
Conidióforos macronematosos, mononematosos, retos ou flexuosos, septados,
raramente com 1-2 ramificações, lisos, castanhos, 106,5-142,5 x 4-7 µm; células
conidiogênicas terminais ou laterais, integradas; conídios holoblásticos, solitários, 3-
septados, ovais, com ápice arredondado e base truncada, célula mediana castanho-
escura, secos, lisos, 19,5-24 x 12-16,5 µm.
As espécies incluídas no gênero Endophragmiella originaram-se da segregação
de espécies de Endophragmia (Hughes 1979). Endophragmiella, com 73 espécies, é
caracterizada pela proliferação percurrente das células conidiogênicas e conídios com
liberação rexolítica (Castañeda-Ruiz et al. 1995), bastante variáveis na forma e número
de septos. No material estudado se observou apenas algumas diferenças em relação à
descrição original (Matsushima 1993), como ramificações no conidióforo, raramente
presentes e conídios um pouco mais largos. Esta é a segunda citação da espécie, descrita
originalmente no Equador.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre pecíolos em
decomposição, 03/03/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107193), idem, 12/07/2006,
M. F. O. Marques s.n. (URM-78830).
Distribuição Geográfica: Equador (Matsushima 1993).
*Idriella ramosa Matsush., Bull. Natn. Sc. Mus., Tokio 14(3):466. 1971.
Figuras 13-14
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
61
Conidióforos macronematosos, mononematosos, ramificados, retos ou flexuosos,
septados, lisos, castanhos, com ápice castanho-claro, 40-90 x 4-5 µm; células
conidiogênicas terminais, integradas, simpodiais, denticuladas, ápice inflado; conídios
holoblásticos, solitários, 0-1-septados, falcados com extremidades afiladas, agrupados
em mucilagem, lisos, hialinos, 27-34 x 1-2 µm.
O gênero Idriella foi criado em 1956, com a espécie-tipo I. lunata P. E. Nelson &
S. Wilh associada a raízes de morango (Castañeda-Ruiz et al. 1997). Espécies desse
gênero podem ser encontradas como endofíticas (Rodrigues & Samuels 1992), micófilas
(Castañeda-Ruiz et al. 1997), associadas à decomposição de folhas, raízes e madeira
(Matsushima 1971, 1975), caule (Morgan-Jones 1979), entre outras partes vegetais.
Idriella ramosa é facilmente distinguível das demais espécies pelo padrão de
ramificação dos conidióforos e dimensões (Matsushima 1975). A espécie mais próxima,
I. angustispora Morgan-Jones, apresenta conidióforo estipitado, ápice ramificado com
poucas células conidiogênicas, diferindo de I. ramosa, que apresenta abundantes
ramificações. No material examinado, não foram observados conídios 2-3 septados,
caracterizados como raros (Matsushima 1975).
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
12/12/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-114783).
Distribuição Geográfica: Cuba (Castañeda-Ruiz, dados não publicados), Papua Nova-
Guiné (Matsushima 1975).
*Kionochaeta spissa P.M. Kirk & B. Sutton, Trans. Br. mycol. Soc. 85(4):715. 1986.
Figuras 15-17
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
62
C on id i ó fo ro s setiformes, macronematosos, mononematosos, eretos, retos ou
flexuosos, septados, solitários, lisos, castanho-escuros, 216-270 x 6-7,5 µm; cé l u l as
c o n i d io gê n i ca s evidentes, determinadas, ampuliformes a lageniformes, compactadas
na região mediana, subhialinas, 5,4-8,4 x 2,4-4,2 µm; co n í d io s solitários, 0-septados,
clavados a fusiformes, curvos, ápice a r r e d on dad o , agrupados em mucilagem, lisos,
hialinos, 4,8-6,6 x 0,72-1,2µm.
Kionochaeta spissa foi originalmente descrita sobre folhas de Eucalyptus sp., no
Quênia (Kirk & Sutton 1985), sendo próxima a K. ivoriensis (Rambelli & Lunghini) P.
M. Kirk & B. Sutton e K. virtuosa (Rambelli & Lunghini) P. M. Kirk & B. Sutton. No
entanto, os conídios de K. ivoriensis são cilíndricos e menores que os de K. spissa,
enquanto os de K. virtuosa são falcados e maiores. Os caracteres típicos dos espécimens
examinados estão de acordo com o descrito por Kirk & Sutton (1985) e Mouchacca
(1990), exceto pelos conidióforos e células conidiogênicas que eram maiores.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
10/02/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107194), idem, 24/04/2006, M. F. O.
Marques s.n. (URM-78818).
Distribuição Geográfica: Austrália, Estados Unidos, Quênia. (Kirk & Sutton 1985), Índia
(Farr et al. 2007), Nova Caledônia (Mouchacca 1990).
*Phragmocephala elegans R.F. Castañeda, Deuteromycotina de Cuba, Hyphomycetes
(La Habana) 3:26. 1985.
Figuras 18-20
Conidióforos macronematosos, mononematosos, retos, septados, lisos, castanhos, 13,5-
19,5 x 3 µm; células conidiogênicas integradas, terminais, determinadas, ocasionalmente
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
63
Figuras 1-3. Beltrania africana. 1. Seta. 2. Conidióforo com célula de separação e conídio. 3-4. Conídios. 5-6. Ceratosporella compacta. 5. Aspecto geral. 6. Conídio. 7-9. Cubasina albofusca. 7. Aspecto geral. 8-9. Conídios. 10-12. Endophragmiella quadrilocularis. 10. Aspecto geral. 11. Detalhe da ramificação do conidióforo. 12. Conídio. 13-14. Idriella ramosa. 13. Aspecto geral. 14. Conídio. 15-17. Kionochaeta spissa. 15. Aspecto geral. 16-17. Conídios. Barras = 50 µm (1-2, 7, 10-11, 15); 10 µm (3, 8-9, 12, 14); 20 µm (4-6, 13); 2 µm (16-17).
Figures 1-3. Beltrania africana. 1. Setae. 2. Conidiophore with separating cells and conidium. 3-4. Conidium. 5-6. Ceratosporella compacta. 5. General aspect. 6. Conidium. 7-9. Cubasina albofusca. 7. General aspect. 8-9. Conidia. 10-12. Endophragmiella quadrilocularis. 10. General aspect. 11. Detail in branches of a conidiophore. 12. Conidium. 13-14. Idriella ramosa. 13. General aspect. 14. Conidium. 15-17. Kionochaeta spissa. 15. General aspect. 16-17. Conidia. Bars = 50 µm (1-2, 7, 10-11, 15); 10 µm (3, 8-9, 12, 14); 20 µm (4-6, 13); 2 µm (16-17).
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
64
percurrentes; conídios holoblásticos, solitários, 1-septados, elipsóides, com ápice
arredondado e base truncada, secos, lisos, castanhos, com uma banda negra mediana,
13,5-22,5 x 10,5-13,5 µm.
Phragmocephala elegans foi originalmente descrita associada a folhas de
Gymnanthes lucida Sw. (Euphorbiaceae), em Cuba (Castañeda-Ruiz 1985). Esta espécie
possui como característica marcante uma banda negra extensa mediana no conídio. O
material examinado está de acordo com o descrito por Castañeda-Ruiz (1985), que
observou conídios com menores dimensões (8-21 x 3,5-5,5 µm). Esta constitui a
segunda referência da espécie (Castañeda-Ruiz 1985).
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
28/12/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107195) e pecíolos em decomposição,
04/07/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107196).
Distribuição Geográfica: Cuba (Castañeda-Ruiz 1985).
*Phragmocephala stemphylioides (Corda) S. Hughes, Can. J. Bot. 36: 796.1958.
≡ Helminthosporium stemphylioides Corda [como 'Helmisporium'], Prachtflora: 7. 1839.
= Brachysporium stemphylioides (Corda) Sacc., Syll. 4: 424. 1886.
= Endophragmia stemphylioides (Corda) M.B. Ellis, Mycol. Pap. 72: 25. 1959.
Figuras 21-23
Conidióforos macronematosos, solitários ou agrupados, retos, septados, lisos, castanhos,
45-100 x 5-7,5 µm; células conidiogênicas terminais, integradas, percurrentes; conídios
primários holoblásticos, 4-septados, com uma banda central enegrecida, elipsóides,
secos, lisos, castanhos, demonstrando liberação rexolítica, 22,5 x 10 µm; conídios
secundários globosos a elipsóides, 12,5-15 x 10 µm.
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
65
Phragmocephala stemphylioides e P. prolifera (Sacc., Rouss. & Bomm.) Hughes
são espécies próximas que se distinguem pelas dimensões dos conídios primários e
secundários (Hughes 1979). P. prolifera apresenta conídios predominantemente 4-
septados, com 29-36 x 16-20 µm e conídios secundários subglobosos, 0-septados, 16-21
µm de compr. (Hughes 1979). O espécime estudado apresenta conidióforos com
dimensões menores que as referidas por Cooper (2005) e conídios primários menores
que os mencionados por Hughes (1979).
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
15/101/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107197).
Distribuição Geográfica: Canadá, China (Farr et al. 2007), Checoslováquia, Itália
(Holubová-Jechová 1986), Estados Unidos (Ellis 1971), Nova Zelândia (Cooper 2005).
*Pseudoacrodictys deightonii (M.B. Ellis) W.A. Baker & Morgan-Jones, Mycotaxon
85:378. 2003.
≡ Acrodictys deightonii M.B. Ellis, Mycol. Pap. 79: 17. 1961.
Figuras 24-26
Conidióforos macronematosos, mononematosos, retos, septados, lisos, com 2-4 nódulos
na região apical, 200-250 x 15-25 µm; células conidiogênicas integradas, terminais;
conídios holoblásticos, solitários, irregulares, com septos transversais e longitudinais,
secos, lisos, castanho-escuros, 45-62,5 x 25-53 µm.
Pseudoacrodictys foi proposto por Baker & Morgan-Jones (2003) para acomodar
sete espécies anteriormente dispostas em Acrodictys M.B. Ellis, caracterizado por
possuir conídios grandes, com formas irregulares, numerosas células, pigmentados, com
septos orientados obliquamente, com aspecto de textura angular, além da presença de
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
66
apêndices. P. deightonii é a espécie mais comum e amplamente distribuída. No material
examinado as dimensões dos conidióforos são maiores e dos conídios menores que os
referidos por Ellis (1961) e Baker & Morgan-Jones (2003).
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
11/02/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107198).
Distribuição Geográfica: Cuba, Estados Unidos (Farr et al. 2007), Nova Zelândia
(Hughes 1978), Serra Leoa (Baker & Morgan-Jones 2003).
*Sporidesmiella vignalensis W.B. Kendr. & R.F. Castañeda, University of Waterloo
Biology Series 33:43. 1990.
Figuras 27-29
Setas pontiagudas, numerosas, retas, eretas, verrucosas, castanhas, 56-80 x 2-3 µm;
conidióforos micronematosos; células conidiogênicas monoblásticas, terminais,
integradas, proliferações percurrentes, aneladas, 7-15 x 2-3 µm; conídios solitários, 2-
septados, cilíndricos, com ápice arredondado e base truncada, secos, lisos, subhialinos a
castanho-claros, 17-18 x 2-2,2 µm.
Dentre as 22 espécies de Sporidesmiella apenas três apresentam seta: S. parva
(M.B. Ellis) P.M. Kirk possui conídios 1-2-distosseptados e S. setosa Mckemy & Wang
conídios 4-5-distosseptados diferindo dos de S. vignalensis que apresenta conídios 2-
euseptados. S. vignalensis foi originalmente descrita associada a folha de Byrsonima
crassifolia Steud. (Malphigiaceae) em Cuba (Castañeda-Ruiz & Kendrick 1990). A
divergência que o espécime apresenta em relação à descrição original é a verrucosidade
e dimensões da seta, célula conidiogênica e dos conídios, que no material brasileiro são
um pouco menores. A espécie esta sendo referida pela segunda vez para a ciência.
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
67
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
09/02/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107198).
Distribuição Geográfica: Cuba (Kendrick & Castañeda-Ruiz 1990).
*Stachybotrys bisbyi (Sriniv.) G.L. Barron, Mycologia 56:315. 1964.
≡ Hyalostachybotrys bisbyi Sriniv., J. Indian bot. Soc. 37: 340. 1958.
= Stachybotrys elegans (Pidopl.) W. Gams, Compendium of Soil Fungi (London): 746.
1980.
Figuras 30-32
Conidióforos macronematosos, mononematosos, retos ou flexuosos, solitários ou
agrupados, raramente ramificados, septados, lisos, raramente verrucosos, região mediana
castanho-claro, ápice hialino, 108-315 x 5-9 µm; células conidiogênicas monofialídicas,
arranjadas em verticilo no ápice dos conidióforos, evidentes, determinadas, elipsóides,
lisas, hialinas, 12-15 x 2,4-3 µm; conídios solitários, 0-septados, elípticos, lisos,
gutulados, hialinos, 10-15 x 3-5 µm; agrupados em massa mucilaginosa branca.
O gênero Stachybotrys Corda foi proposto em 1837 com a espécie tipo S. atra,
estando às espécies distribuídas por todo o mundo (Jong & Davis 1976). Atualmente é
constituído por 76 espécies válidas. Apenas S. bisbyi, S. bambusicola Rifai e S.
palmijunci Rifai apresentam conídios hialinos em massa mucilaginosa branca; diferem
entre si pelos conidióforos com proliferação percurrente presente nas duas últimas
espécies. S. bambusicola possui conídios com dimensões menores em comprimento e
maiores em largura em comparação a S. palmijunci (Matsushima 1980; Piontelli et al.
1999). Essas espécies parecem ter habitat restrito a algumas regiões, sendo encontradas
sobre talos, folhas e córtex (Piontelli et al. 1999). Os conidióforos do material estudado
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
68
se apresentaram maiores que os referidos até o momento para a espécie (Jong & Davis
1976, Mercado-Sierra et al. 1997 e Piontelli et al. 1999). A espécie, apesar de uma
distribuição relativamente ampla, ainda não havia sido encontrada na América do Sul.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre pecíolos em
decomposição, 03/11/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-105743).
Distribuição Geográfica: África do Sul, Canadá, Egito, Índia, Moçambique, (Jong &
Davis 1976), China, Filipinas (Whitton et al. 2001), Cuba (Mercado-Sierra et al. 1997),
Estados Unidos (Morgan-Jones 1977), Itália (Piontelli et al. 1999), Japão (Matsushima
1975), Papua Nova-Guiné (Matsushima 1971).
*Stachybotrys kampalensis Hansf., Proc. Linn. Soc. London 155:45. 1943.
Figuras 33-35
Conidióforos macronematosos, mononematosos, retos ou flexuosos, septados, lisos,
subhialinos, 127,5-155 x 7,5-10 µm; células conidiogênicas monofialídicas, arranjadas
em verticilos no ápice dos conidióforos, evidentes, determinadas, elípticas a claviformes,
lisas, hialinas; conídios solitários, 0-septados, elípticos, simples, verrucosos na
maturidade, castanho-oliváceos a negros, 10-12 x 5-7 µm; em massa mucilaginosa
negra.
Sachybotrys kampalensis é encontrada em zonas tropicais e subtropicais,
apresenta conidióforos lisos e conídios verrucosos similares aos de S. microspora
(Mathur & Sankhla) Jong & Davis; contudo nesta última espécie os conidióforos e
conídios globosos são menores (Mercado-Sierra et al. 1997). No material examinado os
conidióforos são menores que os registrados por Matsushima (1971) e Mercado-Sierra et
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
69
al. (1997), e os conídios um pouco menores quando comparados aos descritos por Ellis
(1971) e Mercado-Sierra et al. (1997).
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
09/12/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107200).
Distribuição Geográfica: Austrália, Estados Unidos, Índia, URSS (Farr et al. 2007),
China (Wong & Hyde 2001), Cuba (Mercado-Sierra et al. 1997), Japão (Matsushima
1975), Papua Nova-Guiné (Matsushima 1971).
Outras espécies identificadas neste estudo:
Ardhachandra cristaspora (Matsush.) Subram. & Sudha [como 'critaspora'], Can. J.
Bot. 56(7):731. 1978.
≡ Rhinocladiella cristaspora Matsush., Microfungi of the Solomon Islands and Papua-
New Guinea (Osaka): 49. 1971.
= Pseudobeltrania cristaspora (Matsush.) de Hoog, Stud. Mycol. 15: 199. 1977.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre pecíolos em
decomposição, 14/12/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107201).
Atrosetaphiale flagelliformis Matsush., Matsushima Mycological Memoirs 8:14. 1995.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
14/02/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107202) e pecíolos em decomposição,
03/07/2006, M. F. O. Marques s.n. (URM-78825).
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
70
Figuras 18-20. Phragmocephala elegans. 19-20. Aspecto geral. 20. Conídio. 21-23. P. stemphylioides. 21. Aspecto geral. 22. Conídio primário e secundário. 23. Conídio primário. 24-26. Pseudoacrodictys deightonii. 24. Conidióforo. 25-26. Conídios. 27-29. Sporidesmiella vignalensis. 27. Seta e célula conidiogênica. 28. Célula conidiogêmica com conídio. 29. Conídio. 30-32. Stachybotrys bisbyi. 30. Aspecto geral. 31-32. Conídios. 33-35. S. kampalensis. 33. Conidióforo. 34-35. Conídios. Barras = 10 µm (18-20, 22-23, 28, 32); 20 µm (21, 25-26); 50 µm (24, 30); 15 µm (27); 40 µm (33); 5 µm (29, 31, 33-34).
Figures 18-20. Phragmocephala elegans. 19-20. General aspect. 20. Conidium. 21-23. P. stemphylioides. 21. General aspect. 22. Primary and secondary conidia. 23. Primary conidium. 24-26. Pseudoacrodictys deightonii. 24. Conidiophore. 25-26. Conidia. 27-29. Sporidesmiella vignalensis. 27. Setae and conidiogenous cells. 28. Conidiogenous cells with conidium. 29. Conidium. 30-32. Stachybotrys bisbyi. 30. General aspect. 31-32. Conidia. 33-35. S. kampalensis. 33. Conidiophore. 34-35. Conidia. Bars = 10 µm (18-20, 22-23, 28, 32); 20 µm (21, 25-26); 50 µm (24, 30); 15 µm (27); 40 µm (33); 5 µm (29, 31, 33-34).
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
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Beltrania querna Harkn., Bull. South. Calif. Acad. 1:39. 1884.
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12/12/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107208), idem,19/06/2006, M. F. O.
Marques s.n. (HUEFS-107209) e pecíolos em decomposição, 14/12/2005, M. F. O.
Marques s.n. (HUEFS-107210), idem, 16/02/2006, M. F. O. Marques s.n. (URM-78797).
Beltrania rhombica Penz., Michelia 2(8):474. 1888.
= Beltrania indica Subram., Proc. natn. Acad. Sci. India, Sect. B, Biol. Sci. 36: 45. 1952.
= Beltrania multispora H.J. Swart, Leeuwenhoek ned. Tidjdschr. 24: 221. 1958.
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14/10/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107203), idem, 20/06/2006, M. F. O.
Marques s.n. (HUEFS-107204), idem, 08/12/2005, M. F. O. Marques s.n. (URM-78799),
idem, 09/02/2006 e pecíolos em decomposição, 14/10/2005, M. F. O. Marques s.n.
(HUEFS-107206), idem, 04/07/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107207).
Beltraniella portoricensis (F. Stevens) Piroz. & S. D. Patil, Can. J. Bot. 48:575. 1970.
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= Ellisiellina portoricensis (F. Stevens) Bat., An. Soc. Biol. Pernambuco, 14 (1-2): 19.
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= Ellisiopsis gallesiae Bat. & Nascim., An. Soc. Biol. Pernambuco, 14 (1-2): 21. 1956.
= Ellisiopsis portoricensis (F. Stevens) Piroz., Mycol. Pap. 90: 22. 1963.
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10/12/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107211), idem, 25/04/2006, M. F. O.
Marques s.n. (HUEFS-107212) e pecíolos em decomposição, 02/04/2006, M. F. O.
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Marques s.n. (HUEFS-107213), idem, 15/02/2006, M. F. O. Marques s.n. (URM-78810),
idem, 02/04/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107214).
Beltraniopsis esenbeckiae Bat. & J.L. Bezerra, Publ. Inst. Micol. Recife 296:7. 1960.
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14/10/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107215), idem, 25/04/2006, M. F. O.
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Beltraniopsis ramosa R.F. Castañeda, Revta Jardín bot. Nac., Univ. Habana 6(1):53.
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Chaetopsina fulva Rambelli, Diagn. IV 3:5. 1956.
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13/10/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107217) e pecíolos em decomposição,
04/02/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107218), idem,30/06/2006, M. F. O.
Marques s.n. (URM-78829).
Chalara alabamensis E.B.G. Jones & E.G. Ingram, Mycotaxon 4(2):489. 1976.
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24/04/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107219) e pecíolos em decomposição,
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14/10/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107220), idem, 29/06/2006, M. F. O.
Marques s.n. (URM-78828).
Circinotrichum falcatisporum Piroz., Mycol. Pap. 84:7. 1962.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
11/11/2005, M. F. O. Marques s n. (HUEFS-107226).
Circinotrichum olivaceum (Speg.) Piroz., Mycol. Pap. 84:6. 1962.
= Helicotrichum olivaceum Speg., Boletín de la Academia Nacional de Ciencias de
Córdoba 11(4): 613. 1889.
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10/12/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107227), idem, 10/02/2006, M. F. O.
Marques s.n. (URM-78812).
Cryptophiale guadalcanalensis Matsush. [como 'guadalcanalense'], Microfungi of the
Solomon Islands and Papua-New Guinea (Osaka): 15. 1971.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
08/06/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107223).
Cryptophiale kakombensis Piroz., Can. J. Bot. 46:1124. 1968.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre pecíolos em
decomposição, 17/10/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS107221), idem, 12/04/2006,
M. F. O. Marques s.n. (URM-78786) e folhas em decomposição, 09/02/2006, M. F. O.
Marques s.n. (HUEFS-107222).
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Cryptophiale udagawae Piroz. & Ichinoe, Can. J. Bot. 46: 1126. 1968.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
24/10/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107224), idem, 29/06/2006, M. F. O.
Marques s.n. (URM-78785).
Cryptophialoidea fasciculata Kuthub. & Nawawi, Mycol. Res. 98:686. 1994.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
24/10/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107225), idem, 10/02/2006, M. F. O.
Marques s.n. (URM-78784).
Dictyochaeta fertilis (S. Hughes & W.B. Kendr.) Hol.-Jech., Folia geobot. phytotax.
19(4):434. 1984.
= Codinaea fertilis S. Hughes & W.B. Kendr., N.Z. Jl Bot. 6: 347. 1968.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
09/12/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107228).
Dictyochaeta simplex (S. Hughes & W.B. Kendr.) Hol.-Jech., Folia geobot. phytotax.
19(4):434. 1984.
= Codinaea simplex S. Hughes & W.B. Kendr., N.Z. Jl Bot. 6: 362. 1968.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
19/10/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107229), idem, 19/10/2005, M. F. O.
Marques s.n. (HUEFS-107230) e pecíolos em decomposição, 13/12/2005, M. F. O.
Marques s.n. (URM-78803).
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Diplococcium stoveri (M.B. Ellis) R.C. Sinclair, Eicker & Bhat, Trans. Br. mycol. Soc.
85(4):736. 1986.
≡ Spadicoides stoveri M.B. Ellis, Mycol. Pap. 131: 22. 1972.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre pecíolos em
decomposição, 15/10/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107231), idem, 16/02/2006,
M. F. O. Marques s.n. (URM-78790).
Exserticlava vasiformis (Matsush.) S. Hughes, N.Z. J. Bot. 16(3):332. 1978.
≡ Cordana vasiformis Matsush., Icones microfungorum a Matsushima lectorum (Kobe):
40. 1975.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre pecíolos em
decomposição, 25/10/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107232) e folhas em
decomposição, 25/04/2006, M. F. O. Marques s.n. (URM-78800).
Gyrothrix magica Lunghini & Onofri, Trans. Br. Mycol. Soc. 76(1): 53. 1981.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
13/02/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107233), idem, M. F. O. Marques
s.n.(URM-78814).
Gyrothrix microsperma (Höhn.) Piroz., Mycol. Pap. 84:14. 1962.
= Circinotrichum microspermum Höhn., Sber. Akad. Wiss. Wien, Math.-naturw. Kl.,
Abt. 118: 411. 1909.
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= Vermiculariopsiella microsperma (Höhn.) R.F. Castañeda & W.B. Kendr., University
of Waterloo Biology Series 35: 118. 1991.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
12/12/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107234), idem, 19/06/2006, M. F. O.
Marques s.n. (HUEFS-107235), idem, 11/02/2006, M. F. O. Marques s.n. (URM-78815).
Gyrothrix verticiclada (Goid.) S. Hughes & Piroz., N.Z. J. Bot. 9(1):42. 1971.
= Peglionia verticiclada Goid., Malpighia 34:7. 1935.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
14/10/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107236) e pecíolos em decomposição,
04/07/2006, M. F. O. Marques s.n. (URM-78816).
Helicosporium sp.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
03/11/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107237).
Kionochaeta ramifera (Matsush.) P.M. Kirk & B. Sutton, Trans. Br. mycol. Soc. 85(4):
715. 1986.
= Chaetopsina ramifera Matsush., Microfungi of the Solomon Islands and Papua-New
Guinea (Osaka): 13. 1971.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
28/12/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107238), idem, 11/02/2006, M. F. O.
Marques s.n. (URM-78817).
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77
Kylindria pluriseptata R.F. Castañeda, Fungi Cubenses II (La Habana): 7. 1987.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
04/11/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107239) e pecíolos em decomposição,
14/12/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107240), idem, 19/06/2006, M. F. O.
Marques s.n. (URM-78832).
Lauriomyces heliocephalus (V. Rao & de Hoog) R.F. Castañeda & W.B. Kendr. [como
'heliocephala'], University of Waterloo Biology Series 32:26. 1990.
= Haplographium heliocephalum V. Rao & de Hoog, Stud. Mycol. 28: 56. 1986.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre pecíolos em
decomposição, 03/11/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107241).
Paraceratocladium polysetosum R.F. Castañeda, Fungi Cubenses II (La Habana): 9.
1987.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
14/02/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107246), idem, 08/06/2006, M. F. O.
Marques s.n. (URM-78794) e pecíolos em decomposição, 14/10/2005, M. F. O. Marques
s.n. (HUEFS-107247).
Paraceratocladium silvestre R.F. Castañeda, Fungi Cubenses II (La Habana) 2:9. 1987.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
09/12/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107248), idem, 26/04/2006, M. F. O.
Marques s.n. (URM-78795).
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
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Parapleurotheciopsis inaequiseptata (Matsush.) P.M. Kirk, Trans. Br. mycol. Soc.
78(1):65. 1982.
= Cladosporium inaequiseptatum Matsush. Icones microfungorum a Matsushima
lectorum (Kobe): 35. 1975.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
29/12/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107244) e pecíolos em decomposição,
13/02/2006, M. F. O. Marques s.n. (URM-78833).
Parasympodiella laxa (Subram. & Vittal) Ponnappa, Trans. Br. mycol. Soc. 64(2):344.
1975.
= Sympodiella laxa Subram. & Vittal, Can. J. Bot. 51(6): 1131. 1973.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre pecíolos em
decomposição, 13/02/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107245) e pecíolos em
decomposição, 10/04/2006, M. F. O. Marques s.n. (URM-78834).
Periconia sp.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre pecíolos em
decomposição, 03/07/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107249).
Phaeoisaria infrafertilis B. Sutton & Hodges, Nova Hedwigia 27:219. 1976.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
14/10/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107242), idem, 20/06/2006, M. F. O.
Marques s.n. (HUEFS-107243), idem, 08/12/2005, M. F. O. Marques s.n. (URM-78796).
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
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Pseudobotrytis terrestris (Timonin) Subram., Proc. Indian Natl. Sci. Acad., Part B.
Biological Sciences 43:277. 1956.
= Spicularia terrestris Timonin, Can. J. Res., Section C 18C: 314. 1940.
= Umbellula terrestris (Timonin) E.F. Morris, Mycologia 47: 603. 1955.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre pecíolos em
decomposição, 16/02/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107250).
Repetophragma fasciatum F. Castañeda, Gusmão & Heredia, Mycotaxon 95:269. 2006.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
27/04/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107251).
Repetophragma filiferum (Piroz.) R.F. Castañeda, Gusmão & Heredia, Mycotaxon
95:269. 2006.
≡ Chaetendophragmia fasciata R.F. Castañeda, Deuteromycotina de Cuba,
Hyphomycetes (La Habana) 3: 5. 1985.
= Endophragmiella fasciata (R.F. Castañeda) R.F. Castañeda, Fungi Cubenses III (La
Habana): 20. 1988.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre pecíolos em
decomposição, 11/04/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107252).
Selenosporella curvispora G. Arnaud ex MacGarvie, Scientific Proc. R. Dublin Soc.,
Ser. B 2(16):153. 1969.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
13/02/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107253), idem, 24/04/2006, M. F. O.
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
80
Marques s.n. (URM-78835) e pecíolos em decomposição, 16/02/2006, M. F. O. Marques
s.n. (HUEFS-107254).
Speiropsis scopiformis Kuthub. & Nawawi, Trans. Br. mycol. Soc. 89(4):584. 1987.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
29/12/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107255) e pecíolos em decomposição,
15/12/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107256), idem, 16/02/2006, M. F. O.
Marques s.n. (URM-78836).
Sporidesmiella hyalosperma var. hyalosperma (Corda) P.M. Kirk, Trans. Br. mycol.
Soc. 79(3):481. 1982.
≡ Sporidesmium hyalospermum (Corda) S. Hughes, N.Z. Jl Bot. 16(3): 349. 1978.=
Brachysporium hyalospermum (Corda) Sacc., Syll. fung. (Abellini) 4: 426. 1886.
= Endophragmia hyalosperma (Corda) Morgan-Jones & A.L.J. Cole, Trans. Br. Mycol.
Soc. 47:490. 1964.
= Helmintosporium hyalospermum Corda, Icon. Fung. 1:13. 1837.
= Sporidesmiella hyalosperma (Corda) P.M. Kirk, Trans. Br. mycol. Soc. 79(3): 481.
1982.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre pecíolos em
decomposição, 30/06/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107257).
Stachybotrys chartarum (Ehrenb.) S. Hughes, Can. J. Bot. 36:812. 1958.
≡ Stilbospora chartarum Ehrenb., Sylv. mycol. berol. (Berlin): 9, 21. 1818.
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
81
= Oospora chartarum (Ehrenb.) Wallr., Fl. crypt. Germ. (Nürnberg) 2: 184. 1833.
= Stachybotrys atra Corda, Icon. fung. (Prague) 1: 21. 1837.
= Stachybotrys atrogrisea Ellis & Everh., Journal of Mycology 4 (10):97. 1888.
= Stachybotrys scabra Cooke & Harkn., Grevillea 12: 96, 1884.
= Stachybotrys lobulata Berk., Outl. Brit. Fung. (London): 343. 1860.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
09/12/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107258).
Stachybotrys longispora Matsush., Icones microfungorum a Matsushima lectorum
(Kobe): 145. 1975.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
28/12/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107259) e pecíolos em decomposição,
29/06/2006, M. F. O. Marques s.n. (URM-78837).
Stachybotrys parvispora S. Hughes, Mycol. Pap. 48:74. 1952.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre pecíolos em
decomposição, 10/04/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107260) e pecíolos em
decomposição, 14/02/2006, M. F. O. Marques s.n. (URM-78838).
Stylaspergillus laxus B. Sutton, Alcorn & P.J. Fisher, Trans. Br. mycol. Soc. 79(2):340.
1982.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre pecíolos em
decomposição, 12/04/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107261).
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
82
Subulispora longirostrata Nawawi & Kuthub., Mycotaxon 30:459. 1987.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
13/12/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107262), idem, 28/12/2005, M. F. O.
Marques s.n. (URM-78839).
Thozetella cristata Piroz. & Hodges, Can. J. Bot. 51(1):168. 1973.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
14/10/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107263), idem, 10/12/2006, M. F. O.
Marques s.n. (URM-78808), idem, 14/02/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107264)
idem, 20/06/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107265) e pecíolos em
decomposição, 15/10/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107266) idem, 15/02/2006,
M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107267).
Triposporium sp.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre pecíolos em
decomposição, 13/12/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107268).
Umbellidion radulans B. Sutton & Hodges, Nova Hedwigia 26:532. 1975. Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
24/10/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107269), idem, 13/02/2006, M. F. O.
Marques s.n. (URM-78840) e pecíolos em decomposição, 13/12/2005, M. F. O. Marques
s.n. (HUEFS-107270).
Verticillium sp.
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
83
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre pecíolos em
decomposição, 13/10/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107271).
Volutella minima Höhn., Sber. Akad. Wiss. Wien, Math.-naturw. Kl., Abt. 118: 1543.
1909.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
08/12/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107272) e pecíolos em decomposição,
13/02/2006, M. F. O. Marques s.n. (URM-78787)
Wiesneriomyces laurinus (Tassi) P.M. Kirk, Trans. Br. mycol. Soc. 82(4):7248. 1984.
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Material Examinado: BRASIL: Bahia, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
26/04/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107276) e pecíolos em decomposição,
30/06/2006, M. F. O. Marques s.n. (URM-78824).
Zanclospora indica Subram. & Vittal, Can. J. Bot. 51(6):1132 .1973 Material Examinado: BRASIL: Bahia, Santa Terezinha, sobre pecíolos em
decomposição, 02/01/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107273).
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
84
Zygosporium echinosporum Bunting & E.W. Mason, Mycol. Pap. 5:135. 1941.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
12/12/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107274).
Zygosporium gibbum (Sacc., M. Rousseau & E. Bommer) S. Hughes, Can. J. Bot.
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= Zygosporium parasiticum (Grove) Bunting & E.W. Mason, Mycol. Pap. 5: 137. 1941.
Material Examinado: BRASIL: Bahia, Santa Terezinha, sobre folhas em decomposição,
11/02/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107275).
Dentre os 64 táxons identificados nesse estudo, Beltrania rhombica, Chaetopsina
fulva, Chalara alabamensis, Cryptophiale kakombensis, C. udagwae, Dictyochaeta
simplex, D. fertilis, D. nova-guineensis, Kionochaeta ramifera, Sporidesmiella
hyalosperma var hyalosperma, Thozetella cristata, Volutella minima e Wiesneriomyces
laurinus são espécies frequentemente encontradas associada ao folhedo, decompondo
diversos substratos em diferentes ecossistemas investigados no Brasil (Grandi 1991a,b,
1992, 1998, 1999, 2004, Grandi & Attili 1996, Grandi & Gusmão 1996, Grandi et al.
1995, Gusmão & Grandi 1997, Gusmão et al. 2001, Sutton & Hodges Jr. 1976) e em
outros países (Heredia-Abarca 1994, Pyrozynski 1963, Pyrozynski & Patil 1970,
Matsushima 1971, 1975, 1980, 1993). Estas espécies são também amplamente
distribuídas mundialmente, sendo a maioria cosmopolita.
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
85
Beltraniopsis esenbeckiae, Diplococcium stoveri, Nakataea fusispora,
Sporidesmiella hyalosperma var. hyalosperma, Subulispora longirostrata, Stachybotrys
longispora e Zygosporium gibbum constituem novas referências para o Estado da Bahia.
Alguns dos fungos conidiais identificados neste trabalho foram referidos recentemente
no Brasil: Atrosetaphiale flagelliformis, Nakataea fusispora e Pseudobotrytis terrestris,
em Mata Atlântica, no Rio de Janeiro (Castañeda-Ruiz et al. 2003), Selenosporella
curvispora , em São Paulo (Gusmão et al. 2001), Stylaspergillus laxus na região semi-
árida da Bahia (Castañeda-Ruiz et al. 2006), Kylindria pluriseptata na Serra da Jibóia,
Bahia (F. R. Barbosa, dados não publicados) e Zanclospora indica em campo rupestre,
na Chapada Diamantina, Bahia (L. F. P. Gusmão, dados não publicados). Por outro lado,
na medida em que são investigados diferentes substratos foliares, maior a probabilidade
de se encontrar novos registros para o Brasil ou mesmo para os trópicos (Grandi &
Gusmão 2002).
Inventários micológicos são importantes, pois contribuem para o conhecimento
sobre os organismos estudados e constituem subsídio para estratégias de conservação em
áreas definidas como prioritárias, como a Serra da Jibóia. Os dados apresentados
ampliam de modo significativo o conhecimento sobre os fungos conidiais responsáveis
pelo processo de decomposição da serapilheira na área estudada.
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
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CAPÍTULO II
FUNGOS CONIDIAIS LIGNÍCOLAS EM FRAGMENTO DE MATA ATLÂNTICA,
SERRA DA JIBÓIA, BAHIA, BRASIL
(Artigo a ser submetido para publicação na Revista Brasileira de Botânica)
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
94
Fungos Conidiais Lignícolas em Fragmento de Mata Atlântica, Serra da Jibóia,
Bahia, Brasil1
MARCOS FABIO OLIVEIRA MARQUES2, 3, 5, LEONOR COSTA MAIA3
e LUIS FERNANDO PASCHOLATI GUSMÃO4
ABSTRACT – (Lignicolous Conidial Fungi in a Fragment of Atlantic Forest, “Serra da
Jibóia”, Bahia State, Brasil). The Serra da Jibóia is located in the semiarid region,
Northeast Brazil, and presents different vegetational patters. Among them, there is a
fragment of Atlantic Forest prioritary for conservation. The objective of this work was
to investigate the conidial fungi associated to decomposition of twigs and barks in this
forest fragment. Samples were taken every two months from October/2005 to June/2006,
washed in tap water and incubated in moist chamber. The fungi grown on the plant
materials were transferred to glass slides for identification. Fourty seven species of
conidial fungi were isolated: 17 are new references for South America and three to
Brazil. Dactylaria botulispora R.F. Castañeda & W.B. Kendr., Dictyochaeta
pluriguttulata Kuthub. & Nawawi, Gangliostilbe costaricensis Mercado, Gene &
Guarro, Kionochaeta nanophora Kuthub. & Nawawi and Yinmingella mitriformis Goh,
K.M. Tsui & K.D. Hyde are registered for the second time in the world. Descriptions,
comments, geographical distribution and illustrations of the species referred for the first
time for South America and/or Brazil are given.
Key words – Decomposition, Diversity, Hyphomycetes
RESUMO – (Fungos Conidiais Lignícolas em Fragmento de Mata Atlântica, Serra da
Jibóia, Bahia, Brasil). A Serra da Jibóia está localizada na região semi-árida, Nordeste
do Brasil e apresenta diferentes padrões vegetacionais. Entre esses há um fragmento de
Floresta Atlântica que é prioritário para conservação. O objetivo deste trabalho foi
investigar os fungos conidiais associados à decomposição de galhos e cascas de árvores
nesse fragmento de floresta. Amostras foram coletadas a cada dois meses, de
outubro/2005 a junho/2006, lavadas em água corrente e incubadas em câmara úmida. Os
fungos desenvolvidos no material vegetal foram transferidos para lâminas para
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
95
identificação. Quarenta e sete espécies de fungos conidiais foram isoladas: 17
constituem novas referências para América do Sul e três para o Brasil. Dactylaria
botulispora R.F. Castañeda & W.B. Kendr., Dictyochaeta pluriguttulata Kuthub. &
Nawawi, Gangliostilbe costaricensis Mercado, Gene & Guarro, Kionochaeta nanophora
Kuthub. & Nawawi e Yinmingella mitriformis Goh, K.M. Tsui & K.D. Hyde estão sendo
citadas pela segunda vez para o mundo. Descrição, comentários, distribuição geográfica
e ilustrações para as espécies registradas pela primeira vez para América do Sul e/ou
Brasil são apresentadas.
Palavras-chave – Decomposição, Diversidade, Hyphomycetes
____________________________________ 1Parte da dissertação de Mestrado do Primeiro autor. 2 Bolsista de Mestrado (CAPES), pelo Programa de Pós-Graduação em Biologia de
Fungos da Universidade Federal de Pernambuco. 3Universidade Federal de Pernambuco, Centro de Ciências Biológicas, Departamento de
Micologia. Rua Professor Nelson Chaves, s/nº, 50670-420, Recife, PE, Brasil. 4Universidade Estadual de Feira de Santana, Departamento de Ciências Biológicas,
Laboratório de Micologia, Caixa Postal 252, 44031-460, Feira de Santana, BA, Brasil.
5Autor para correspondência ([email protected])
Introdução
Nas florestas tropicais as condições climáticas, caracterizadas fundamentalmente
por elevada temperatura e alta umidade atmosférica, favorecem o aumento da atividade
microbiana (Mercado-Sierra at al. 1987). Nesses ambientes, a produção da serapilheira é
um processo fundamental, uma ligação essencial entre a produção orgânica e a
decomposição, sendo por isso estimada com bastante freqüência (Domingos et al. 1990).
Galhos e cascas, no entanto, são de difícil degradação por possuírem compostos como
celulose, hemicelulose e lignina. Nesse contexto, os fungos conidiais se destacam por
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
96
possuirem potente “arcabouço” enzimático, capaz de atuar na quebra desses compostos
(Dix & Webster 1995). Segundo Mercado-Sierra (1984) os Hyphomycetes lignícolas
vivem sobre madeira e retiram seus nutrientes das partes deste vegetal em maior ou
menor grau de decomposição.
Apesar do papel relevante que desempenham os fungos conidiais lignícolas são
pouco conhecidos e não há no Brasil trabalho específico sobre o assunto, havendo
apenas registros pontuais na literatura mundial. Algumas contribuições para o Brasil
foram dadas por Batista & Bezerra (1960), Batista & Farr (1960), Batista & Garnier
(1960), Batista et al. (1965a,b,c), Calduch et al. (2002), Castañeda-Ruiz et al. (2003a),
Ellis (1959), Grandi & Gusmão (2001), Muchovej (1980) e Upadhyay (1981), sendo
registrados nesses estudos, esporadicamente, algum fungo associado a ramos, frutos,
galhos e cascas.
Este estudo teve como objetivo inventariar os fungos conidiais associados à
decomposição de galhos e cascas em um fragmento de Mata Atlântica, na Bahia.
Material e métodos
Coletas de galhos e cascas, da serapilheira, foram realizadas (outubro/2005 a
junho/2006) em um fragmento de Mata Atlântica, Serra da Jibóia (12º51’S e 39º28’W),
município de Santa Terezinha.
As amostras com material vegetal (galhos e cascas) foram recolhidas em saco de
papel Kraft, transportadas ao laboratório e processadas de acordo com Castañeda-Ruiz et
al. (2006), modificado. Os galhos e cascas foram submetidas a um fluxo d’água,
mantido constante por uma hora, em escorredores tipo doméstico depositados sobre
bandejas plásticas (50 x 30 x 9 cm), que eram mantidas inclinadas (45º), de modo que o
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
97
jato d’água não incidia diretamente sobre os restos vegetais e a água da lavagem pudesse
ser eliminada. Após esse processo o material foi colocado sobre papel toalha por cerca
de 20 minutos, para secagem, sendo posteriormente acondicionados em câmaras-úmidas
(placa de Petri + papel filtro). Estas foram colocadas sobre um suporte no fundo de uma
caixa de isopor (170 L) cujas paredes e tampa estavam recobertas por papel toalha
umedecido. Para manutenção da umidade foi adicionado 500 mL de água com algumas
gotas de glicerina. Periodicamente a caixa era aberta por cerca de 15 minutos para
circulação do ar. Após 72 horas e durante 30 dias, o material incubado foi observado em
estereomicroscópio e revisado periodicamente, para isolamento dos fungos.
Os microfungos observados no material foram isolados com auxílio de agulha
fina e colocados em meio de montagem semi-permanente (resina PVL: álcool
polivinílico + lactofenol) (Trappe & Schenck 1982).
A identificação dos fungos foi efetuada utilizando-se a bibliografia especializada.
O material foi depositado no Herbário da Universidade Estadual de Feira de Santana
(HUEFS) e/ou no Herbário do Departamento de Micologia da Universidade Federal de
Pernambuco (URM). As espécies referidas pela primeira vez para a América do Sul
estão indicadas por um asterisco.
Resultados e discussão
O exame do material coletado (galhos e cascas) propiciou o assinalamento de 47
espécies de fungos conidiais (Hyphomycetes), abaixo relacionadas. Dezessete espécies
descritas constituem primeira referência para América do Sul e três para o Brasil.
* Acrogenospora gigantospora S. Hughes, N.Z. J. Bot. 16(3):314. 1978.
Figuras 1-3
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
98
Conidióforos macronematosos, mononematosos, solitários ou em grupos, retos ou
flexuosos, subulados, septados, lisos, castanho-escuros, ápice castanho, 261-684 x 7,5-
12 µm; células conidiogênicas integradas, com múltiplas proliferações percurrentes;
conídios holoblásticos, solitários, obovóides a esféricos, 0-septados, secos, lisos,
castanho-escuros a negros, 25,5-30 x 24-25,5 µm.
O gênero Acrogesnospora foi estabelecido por Ellis (1971) para acomodar
espécies de Monotosporella Hughes, sendo estas distinguíveis pela forma, tamanho e
coloração do conídio e grau de pigmentação dos conidióforos (Hughes 1978).
Acrogesnospora gigantospora possui como características marcantes a forma obovóide
dos conídios, coloração castanho-escura a opaca na maturidade, além de conidióforos
geralmente muito pigmentados e opacos, com o septo só podendo ser observado na
porção apical (Goh et al. 1998a). No material estudado, os conídios apresentaram-se um
pouco menores em comprimento que os referidos na descrição original (Hughes 1978).
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre cascas em decomposição,
24/II/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107277), idem, 08/XI/2005, M. F. O.
Marques s.n. (URM-78798).
Distribuição Geográfica: Escócia, Nova Zelândia (Hughes 1978).
*Acrogenospora sphaerocephala (Berk. & Broome) M.B. Ellis, Dematiaceous
Hyphomycetes (Kew): 114. 1971.
≡ Monotosporella sphaerocephala (Berk. & Broome) S. Hughes, Can. J. Bot. 36: 787.
1958.
= Halysium sphaerocephalum (Berk. & Broome) Vuill., Bull. Soc. Sci. Nancy, III, 11,
167. 1911.
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
99
= Monosporella sphaerocephala (Berk. & Broome) S. Hughes, Can. J. Bot. 31: 654.
1953.
= Monotospora sphaerocephala Berk. & Broome, Ann. Mag. nat. Hist., Ser. 3 3: 361.
1859.
Figuras 4-6
Conidióforos macronematosos, mononematosos, solitários ou em grupos, retos ou
flexuosos, subulados, claramente septado, lisos, castanhos a castanho-escuros, ápice
castanho-claro, 250-630 x 10-12 µm; células conidiogênicas, integradas, com múltiplas
proliferações percurrentes; conídios holoblásticos, solitários, subesféricos, 0-septados,
hilos presentes 4-6 larg., simples, secos, lisos, castanhos, 20-29 x 20-25 µm.
As espécies desse gênero são comumente encontradas em madeira morta em
ambientes terrestres e aquáticos (Hong et al. 2005). Acrogenospora sphaerocephala tem
ampla distribuição mundial. Difere das demais espécies do gênero por apresentar
conídios predominantemente subesféricos com um hilo negro, truncado na base e
conidióforos variáveis em tamanho, mas com septação geralmente visível (Goh et al.
1998a). A espécie mais próxima é A. verrucospora Hong Zhu, L. Cai & K. Q. Zhang,
que, no entanto, tem conídio verrucoso e menores dimensões (Hong et al. 2005). Os
exemplares estudados possuem as características típicas da espécie, não apresentando
grandes variações morfológicas.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre cascas em decomposição,
14/X/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107278), idem, 03/XI/2005, M. F. O.
Marques s.n. (HUEFS-107279), idem, 26/X/2005, M. F. O. Marques s.n. (URM-78791).
Distribuição Geográfica: África do Sul, Ilhas Seychelles, Taiwan (Matsushima 1980),
Austrália, Canadá, Nova Zelândia (Hughes 1978), China, México (Farr et al. 2007),
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
100
Japão (Matsushima 1975), Reino Unido (Goh et al. 1998a), Venezuela (Castañeda-Ruiz
et al. 2003b).
*Actinocladium rhodosporum Ehrenb., Mycol. eur., Section 1 (Erlanga): 31. 1819.
= Botrytis rhodospora (Ehrenb.) Sacc., Syll. fung. (Abellini) 4: 121. 1886.
Figuras 7-9
Conidióforos macronematosos, mononematosos, retos ou flexuosos, septados, lisos,
castanho-escuros, 33-52,5 x 6-10 µm; células conidiogênicas monoblásticas, integradas,
terminais, com proliferações percurrentes; conídios solitários, compostos de três
ramificações, fasciculados, raramente dois, septados, secos, lisos, castanho-escuros, 33-
49,5 x 4,5-6,0 µm.
Actinocladium rhodosporum é a espécie-tipo e a mais comumente encontrada
dentre as seis espécies do gênero (Hughes 1978). Foi referida frequentemente
decompondo madeira morta e cascas de vários vegetais na Nova Zelândia (Hughes
1978). As características dos exemplares estudados estão de acordo com as descritas por
Ellis (1971), Révay (1986), Yurchenko (2001); no entanto, as dimensões dos
conidióforos são menores que o referido por Ellis (1971).
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre cascas em decomposição,
27/II/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107280).
Distribuição Geográfica: Alemanha, Portugal (Ellis 1971), China (Wu & Zhuang 2005),
Cuba, Reino Unido, URSS (Farr et al. 2007), Escócia (Kirk & Spooner 1984), Hungria
(Révay 1986), Malawi (Sutton 1993), Nova Zelândia (Hughes 1978), República de
Belarus (Yurchenko 2001), Serra Leoa (Ellis 1971).
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
101
*Cacumisporium sigmoideum Mercado & R. F. Castañeda, Acta Bot. Cubana 50:1.
1987.
Figuras 10-13
Conidióforos macronematosos, monematosos, retos ou flexuosos, septados, lisos, com
uma a três proliferações percurrentes, castanho-escuros na base até acima da região
mediana e castanho-claros a hialinos no ápice 165-285 x 7,5-12 µm; células
conidiogênicas poliblásticas, simpodiais, terminais, integradas, denticuladas; conídios
solitários, 3-septados, falciformes a sigmóides, lisos, com células basal e apical
subhialinas e células centrais castanhas 21-34,5 x 6-9 µm.
A morfologia e a dimensão das estruturas do material examinado estão de acordo
com o descrito por Mercado-Sierra & Castañeda-Ruiz (1987) e Chang (1997), exceto
pelos conídios, menores que os referidos pelos autores mencionados. A espécie mais
próxima é C. curvularioides que difere por apresentar conídios com a célula basal
voltada na direção oposta às outras e com células diferentemente pigmentadas,
dimensões menores e ápice arredondado (Castañeda-Ruiz & Kendrick 1991).
Material Examinado: BRASIL. BAHIA: Santa Terezinha – Serra da Jibóia, sobre galhos
em decomposição, 21/XII/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-105736).
Distribuição Geográfica: Austrália (Farr et al. 2007), China (Chang 1997), Cuba
(Mercado-Sierra & Castañeda-Ruiz 1987).
Canalisporium caribense (Hol.-Jech. & Mercado) Nawawi & Kuthub., Mycotaxon
34(2): 479. 1989.
≡ Berkleasmium caribense Hol.-Jech. & Mercado, Česká Mykol. 38(2): 99. 1984.
Figuras 14-15
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
102
Esporodóquios dispersos no substrato, pulvinados, negros; conidióforos
micronematosos, fasciculados, septados, hialinos; células conidiogênicas integradas,
terminais, determinadas; conídios holoblásticos, solitários, elipsóides a obovóides,
muriformes, com um septo longitudinal levemente curvado e 5-6 septos transversais,
levemente constrictos, células da esquerda e direita ligadas por um canal escuro, lisos,
castanhos, 32-40 x 17-25 µm; célula basal cuneiforme, castanha 4-6 x 3 µm.
As espécies de Canalisporium Nawawi & Kuthub. são sapróbias comuns em
madeira podre e têm distribuição pantropical. A pigmentação escura ao redor do septo
no conídiode C. caribense tende a ser bastante variável, bem como o número de células
e o tamanho, devido ao fato dos conídios possuírem de 3 a 6 fileiras de septos
transversais (Goh et al. 1998b). Os caracteres apresentados pelo espécimen examinado
estão de acordo com Nawawi & Kuthubutheen (1989) e Goh et al. (1998b); no entanto, a
largura dos conídios é um pouco menor do que o descrito por Nawawi & Kuthubutheen
(1989).
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre cascas em decomposição,
24/II/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107281).
Distribuição Geográfica: Brunei, China, Cuba, Equador, Filipinas, Ilhas de Vanuatu,
Quênia, Peru, Uganda (Goh et al. 1998b), Tailândia (Farr et al. 2007), Malásia (Nawawi
& Kuthubutheen 1989), México (Heredia et al. 1997).
*Dactylaria botulispora R.F. Castañeda & W.B. Kendr., University of Waterloo Biology
Series 32:13. 1990.
Figuras 16-18
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
103
Conidióforos macronematosos, mononematosos, retos ou flexuosos, solitários, septados,
lisos, castanho-escuros na base e ápice castanho-claro, 87-150 x 2,5-5 µm; células
conidiogênicass poliblásticas, terminais, integradas, proliferação simpodial, dentículos
cilíndricos conspícuos, lisas, castanho-claras a subhialinas; conídios solitários, 1-
septados, lunados, secos, lisos, gutulados, hialinos, 9-15 x 2 µm.
Dactylaria botulispora assemelha-se a D. curviclavata Matsuh., mas esta
última possui conídios clavados com maiores dimensões (Castañeda-Ruiz & Kendrick
1990). O material examinado difere do mencionado na descrição original apenas pelo
comprimento dos conidióforos, pouco maiores que os referidos para a espécie
(Castañeda-Ruiz & Kendrick 1990).
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre cascas em decomposição,
21/X/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107282) e galhos em decomposição,
21/XII/2005, M. F. O. Marques s.n. (URM-78806).
Distribuição Geográfica: Cuba (Castañeda-Ruiz & Kendrick 1990).
*Dendryphiopsis atra (Corda) S. Hughes, Can. J. Bot. 31:655. 1953.
= Dendryphion atrum Corda, Icon. fung. (Prague) 4: 33. 1840.
Figuras 19-22
Conidióforos macronematosos, mononematosos, solitários ou em grupos, retos ou
flexuosos, ramificados no ápice, septados, verrucosos, castanho-escuros, ápice castanho,
172,5-242,5 x 5-10 µm; células conidiogênicas monotréticas, evidentes ou integradas,
parte como resultado da constricção na delimitação do septo, subglobosas, castanhas,
12,5-27,5 x 5-10 µm; conídios solitários, elipsóides a obovais, 3-septados, raramente 2
ou 4-septados, secos, lisos, castanhos, 37,5-45 x 12,5-20 µm.
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
104
Figuras 1-3. Acrogenospora gigantospora. 1. Aspecto geral do conidióforo. 2. Detalhe do ápice do conidióforo. 3. Conídio. 4-6. Acrogenospora sphaerocephala. 4. Aspecto geral do conidióforo. 5. Detalhe do ápice do conidióforo 6. Conídio. 7-9. Actinocladium rhodosporum. 7-8. Aspecto geral do conidióforo. 9. Conídio. 10-13. Cacumisporium sigmoideum. 10. Aspecto geral do conidióforo. 11. Detalhe do ápice do conidióforo. 12-13. Conídios. 14-15. Canalisporium caribense. 14. Aspecto geral do conidióforo. 15. Conídio. 16-18. Dactylaria botulispora. 16. Conidióforo. 17. Ápice do conidióforo com dentículos. 18. Conídio. Barras = 100 µm (1, 4); 50 µm (10); 20 µm (2, 5, 7-8, 11, 14, 16-17); 10 µm (3, 6, 9, 12-13, 15); 5 µm (18).
Figures 1-3. Acrogenospora gigantospora. 1.General aspect of a conidiophore. 2. Detail of the apex of conidiophore. 3. Conidium. 4-6. Acrogenospora sphaerocephala. 4. General aspect of a conidiophore. 5. Detail of the apex of a conidiophore 6. Conidium. 7-9. Actinocladium rhodosporum. 7-8. General aspect of a conidiophore. 9. Conidium. 10-13. Cacumisporium sigmoideum. 10. Aspect general. 11. Detail of the apex of a conidiophore. 12-13. Conidia. 14-15. Canalisporium caribense. 14. General aspect of a conidiophore. 15. Conidium. 16-18. Dactylaria botulispora. 16. Conidiophore. 17. Apex of a conidiophore with denticles. 18. Conidium. Bars = 100 µm (1, 4); 50 µm (10); 20 µm (2, 5, 7-8, 11, 14, 16-17); 10 µm (3, 6, 9, 12-13, 15); 5 µm (18).
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
105
Dendryphiopsis S. Hughes possui apenas cinco espécies e D. atra é a espécie
tipo. Os conidióforos dos exemplares estudados apresentaram verrucosidade,
característica até então não observada para essa espécie. As dimensões dos conídios são
menores em relação ao referido por Hughes (1978) e Ellis (1971). Dendryphiopsis atra
assemelha-se a D. biseptata pela morfologia do conidióforo, porém difere
particularmente pelo septação dos conídios (Morgan-Jones et al. 1983).
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre galhos em decomposição,
21/XII/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107283).
Distribuição Geográfica: Canadá (Sutton 1973), Estados Unidos, Índia, Quênia (Farr et
al. 2007), Ilhas Salomão (Matsushima 1971), Japão (Matsushima 1975), Nova Zelândia
(Hughes 1978).
*Dictyochaeta pluriguttulata Kuthub. & Nawawi, Mycol. Res. 95(10): 1212. 1991.
Figuras 23-27
Setas esteréis, eretas, retas, septadas, lisas, castanhas, algumas vezes com o ápice negro,
200-300 x 5-10 µm; conidióforos organizados ao redor da seta, macronematosos,
mononematosos, solitários ou em grupos, retos ou flexuosos, septados, lisos, castanhos,
25-35 x 5 µm; células conidiogênicas monofialídicas, integradas, terminais, com
colaretes proeminentes castanhos; conídios solitários, falcados, 0-septados, gutulados,
agrupados em mucilagem, lisos, castanho-claros a subhialinos, 20-25 x 1,2-2,0 µm, com
uma sétula rudimentar em cada extremidade, ou ausente.
Dictyochaeta pluriguttulata assemelha-se a Dictyochaeta anamorfo de
Chaetosphaeria pulchriseta Hughes, Kendrick & Shoemaker, diferindo pela seta com
até 360 µm, conidióforos maiores, células conidiogênicas polifialídicas e conídios
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
106
curvados, simétricos, falcados a fusiformes, com uma curta sétula de cada lado
(Kuthubutheen & Nawawi 1991). As características do material estudado estão de
acordo com as descritas por Kuthubutheen & Nawawi (1991), no entanto as medidas da
seta são maiores que as relatadas por esses autores.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre galhos em decomposição,
02/III/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107284).
Distribuição Geográfica: Malásia (Kuthubutheen & Nawawi 1991).
*Dictyosporium digitatum J.L. Chen, C.H. Hwang & Tzean, Mycol. Res. 95(9):1145.
1991.
Figuras 28-29
Conidióforo e células conidiogênicas não visualizados; conídios solitários, coplanados,
palmados ventralmente e cilíndricos lateralmente, lisos, castanho-escuros, 63-75 x 15-
19,5 µm; conídios com 6-7 fileiras paralelas, não curvadas, septadas, com um apêndice
surgindo no ápice das fileiras, retos ou curvados, hialinos, 5-8 µm compr.
Espécies de Dictyosporium Corda têm sido referida associadas a madeira e folhas
mortas, além de detritos de palmeiras (Goh et al. 1999); Dictyosporium digitatum é
comumente encontrada em madeira submersa (Goh et al. 1999). Distingue-se das demais
espécies do gênero pelo tamanho dos conídios com 6-8 fileiras paralelas e apêndice
hialino sustentado pela célula terminal (Goh et al. 1999). As espécies próximas são D.
bulbosum Tzean & J. L. Chen e D. alatum Van Emden, que diferem por apresentar
apêndices bulbosos ou alantóides, hialinos, surgindo da célula apical ou da fileira
externa do conídio, respectivamente (Chen et al. 1991). As características do material
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
107
examinado estão de acordo com o referido na literatura (Chen et al. 1991, Goh et al.
1999), exceto pelos conídios maiores.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre cascas em decomposição,
24/II/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107285), idem, 24/II/2006, M. F. O.
Marques s.n. (URM-78813).
Distribuição Geográfica: Austrália, Brunei, China, Ilhas Seychelles, Tailândia (Chen et
al. 1991, Goh et al. 1999).
*Gangliostilbe costaricensis Mercado, Gené & Guarro, Nova Hedwigia 64(3-4): 456.
1997.
Figuras 30-32
Conidioma sinematoso, não ramificados, eretos, ápice fértil, castanho-escuros na base e
castanho-claros no ápice, 360-564 x 24-48 µm; conidióforos septados, lisos, castanhos,
divergindo na parte apical do sinema; células conidiogênicas monoblásticas, integradas,
com proliferações percurrentes, 6-15 x 3-4,5 µm; conídios solitários, obovóides,
truncados na base, 3-septados, secos, gutulados, lisos, castanhos, 30-37,5 x 15-22,5 µm.
Gangliostilbe Subram. & Vittal possui atualmente quatro espécies, sendo a
espécie-tipo G. indica Subramanian & Vittal. Gangliostilbe costaricensis difere da
espécie próxima G. verrucosa D. J. Bhat & B. Sutton pelos conídios ovóides a clavados
e verrucosos no ápice (Bhat & Sutton 1985, Mercado-Sierra et al. 1997). Os caracteres
observados estão de acordo com o descrito originalmente por Mercado-Sierra et al.
(1997), com exceção dos conídios, com menores dimensões. Este é o segundo registro
mundial da espécie.
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
108
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre cascas em decomposição,
19/V/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107286), idem, 17/VII/2006, M. F. O.
Marques s.n. (HUEFS-107287), idem, 24/II/2006 M. F. O. Marques s.n. (URM-78793).
Distribuição Geográfica: Costa Rica (Mercado-Sierra et al. 1997).
*Kionochaeta nanophora Kuthub. & Nawawi, Trans. Br. mycol. Soc. 90(3):440. 1988.
Figuras 33-36
Conidióforos macronematosos, mononematosos, eretos, retos ou flexuosos, septados,
solitários, lisos, castanho-escuros, 225-370 x 10-12,5 µm; células conidiogênicas
evidentes, determinadas, ampuliformes a lageniformes, compactadas na região terminal,
castanhas; conídios solitários, 0-septados, fusiformes, curvos, ápice arredondado,
agrupados em mucilagem, lisos, hialinos, 4-5 x 1 µm.
Kionochaeta nanophora difere de outras espécies pela produção do aparato
conidiogênico no ápice do conidióforo (Kuthubutheen & Nawawi 1988). O material
observado apresentou conidióforos com maiores dimensões e os conídios menores do
que o referido na descrição original (Kuthubutheen & Nawawi 1988). Este constitui o
primeiro registro da espécie para o Neotrópico.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre cascas em decomposição,
19/XII/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107288).
Distribuição Geográfica: Malásia (Kuthubutheen & Nawawi 1988).
*Kionochaeta pughii Kuthub. & Nawawi, Trans. Br. mycol. Soc. 90(3): 437. 1988.
Figuras 37-39
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
109
Conidióforos setiformes, macronematosos, mononematosos, com 3-6 ramificações
laterais, eretos, retos ou flexuosos, septados, lisos, castanho-escuros, 160-195 x 7,5-10
µm; células conidiogênicas evidentes, determinadas, ampuliformes a lageniformes,
compactadas na região mediana abaixo das ramificações férteis, castanhas; conídios
solitários, 0-septados, fusiformes, curvos, agrupados em mucilagem, lisos, hialinos, 8-9
x 1 µm.
Quatro espécies em Kionochaeta possuem ramificações laterais no conidióforo.
Kionochaeta pughii difere de K. australiensis Goh & Hyde por possuir a base do
conidióforo larga (15-30 µm), 3-6 ramificações laterais e conídios maiores; de K.
ramifera (Matsush.) Kirk & Sutton e K. keniensis (P.M. Kirk) P.M. Kirk & B. Sutton
por essas duas apresentarem ápice principal e ramificações do conidióforo setiforme
inférteis, como também K. ramifera possui um maior número de ramificações laterais
(Kuthubhuteen & Nawawi 1988, Chang 1990, Goh & Hyde 1997b). As características
morfológicas e as dimensões do material examinado coincidem com as descritas por
Kuthubutheen & Nawawi (1988) e Chang (1990).
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre cascas em decomposição,
21/XII/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107289).
Distribuição Geográfica: Hong Kong (Chang 1990), Malásia (Kuthubutheen & Nawawi
1988).
*Melanocephala australiensis (G.W. Beaton & M.B. Ellis) S. Hughes, N. Z. J. Bot.
17(2):169. 1979.
= Endophragmia australiensis G.W. Beaton & M.B. Ellis, in Ellis, Mycol. Pap. 106: 54.
1966.
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
110
Figura 40-42
Conidióforos macronematosos, mononematosos, base bulbosa, retos ou levemente
flexuosos, septados, lisos, castanho-escuros a castanho-claros, 115-190 x 5-7,5 µm;
células conidiogênicas monoblásticas, integradas, terminais, com proliferações
percurrentes; conídios solitários, 1-3-septados, secos, lisos, castanho-escuros a negros,
liberação rexolítica, 30-35 x 7,5-12 µm.
Melanocephala S. Hughes foi descrita com a espécie-tipo M. cupulifera Hughes
associada a córtex de árvores e abriga atualmente cinco espécies (Kirk 1986). O material
observado apresentou conidióforos com maiores dimensões e os conídios menores do
que o referido por Hughes (1978).
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre cascas em decomposição,
21/X/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107290).
Distribuição Geográfica: China, URSS (Wu & Zhuang 2005), Austrália, Estados Unidos,
Nova Zelândia (Hughes 1978), Cuba, Índia, Inglaterra, Tanzânia (Kirk 1986).
Monotosporella setosa var. setosa (Berk. & M.A. Curtis) S. Hughes, Can. J. Bot.
36:787. 1958.
Figuras 43-44
Conidióforos macronematosos, monematosos, retos ou flexuosos, com múltiplas
proliferações percurrentes, septados, lisos, 275-420 x 7,5-15 µm; células conidiogênicas
monoblásticas, terminais, integradas; conídios solitários, 2-septados, piriformes a
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
111
Figuras 19-22. Dendryphyopsis atra. 19-20. Aspecto geral do conidióforo. 21-22. Conídios. 23-27. Dictyochaeta pluriguttulata. 23. Seta. 24. Conidióforo. 25. Detalhe do colarete. 26-27. Conídios. 28-29. Dictyosporium digitatum. 28-29. Conídios. 30-32. Gangliostilbe costaricensis. 30. Aspecto geral do sinema. 31. Detalhe do ápice do sinema. 32. Conídio. 33-36. Kionochaeta nanophora. 33. Aspecto geral do conidióforo. 34. Ápice com células conidiogênicas. 35-36. Conídios. 37-39. Kionochaeta pughii. 33. Aspecto geral do conidióforo. 34. Ápice fértil das ramificações. 35. Conídio. 40-42. Melanocephala australiensis. 40. Aspecto geral do conidióforo. 41. Ápice do conidióforo. 42. Conídio. Barras = 100 µm (30); 50 µm (19-20, 23, 33, 37); 20 µm (28-29, 31, 40); 10 µm (21-22, 24, 32, 34, 38, 41-42); 5 µm (25-27); 2 µm (35-36, 39).
Figures 19-22. Dendryphyopsis atra. 19-20. General aspect of a conidiophore. 21-22. Conidia. 23-27. Dictyochaeta pluriguttulata. 23. Setae. 24. Conidiophore. 25. Detail of a collarette. 26-27. Conidia. 28-29. Dictyosporium digitatum. 28-29. Conidia. 30-32. Gangliostilbe costaricensis. 30. General aspect of a synnemata. 31. Detail of the apex of a synnemata. 32. Conidium. 33-36. Kionochaeta nanophora. 33. General aspect of a conidiophore. 34. Apex of a conidiophore with conidiogenous cells. 35-36. Conidia. 37-39. Kionochaeta pughii. 37. Aspect general. 38. Apex fertile. 39. Conidium. 40-42. Melanocephala australiensis. 40. General aspect of a conidiophore. 41. Apex of a conidiophore. 42. Conidium. Bars = 100 µm (30); 50 µm (19-20, 23, 33, 37); 20 µm (28-29, 31, 40); 10 µm (21-22, 24, 32, 34, 38, 41-42); 5 µm (25-27); 2 µm (35-36, 39).
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
112
obovóides com uma compacta célula negra distal e células proximais castanhas a negras,
lisos, 35-50 x 22,5-30 µm.
Monotosporella setosa assemelha-se a Endophragmia biseptata (Peck) Hughes,
mas difere pelas proliferações percurrentes que surgem da penúltima célula do
conidióforo e conídios que na liberação levam consigo parte da célula conidiogênica
(Hughes 1979). As características morfológicas e dimensões das estruturas dos
exemplares examinados estão de acordo com as referidas por Hughes (1978).
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre galhos em decomposição,
20/12/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107291) e cascas em decomposição,
05/05/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107292), idem, 18/02/2006, M. F. O.
Marques s.n. (URM-78805).
Distribuição Geográfica: China (Cai et al. 2006), Nova Zelândia (Hughes 1978), Peru
(Matsushima 1993).
*Pleurothecium recurvatum (Morgan) Höhn., Zentbl. Bakt. Parasitkde, Abt. II 60:26.
1923.
= Acrothecium recurvatum Morgan, J. Cincinnati Soc. Nat. Hist. 18: 44. 1895.
Figuras 45-47
Conidióforos macronematosos, monematosos, retos ou flexuosos, septados, lisos, com
uma a duas proliferações percurrentes, castanho-escuros na base e castanho-claros a
hialinos no ápice, 150-600 x 7,5-9 µm; células conidiogênicas poliblásticas, simpodiais,
terminais, integradas, denticuladas; conídios solitários, 3-septados, elipsóides a
oblongos, levemente curvados, com ápice arredondado, lisos, hialinos, 16,5-24 x 4,5-7,5
µm.
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
113
A morfologia peculiar desta espécie permite sua fácil identificação. As
características do material examinado estão em geral de acordo com as descrições de
Goos (1969), Matsushima (1975) e Révay (1988). No entanto, os conidióforos
apresentaram-se maiores do que o mencionado por Goos (1969b) e Révay (1988). O
conídio de Pleurothecium recurvatum é produzido sucessivamente em múltiplos pontos
de crescimento e ocasionalmente o ápice pode se dividir, crescendo simultaneamente em
duas direções (Goos 1969).
Material Examinado: BRASIL. BAHIA: Santa Terezinha, 22/XII/2005, Sobre cascas em
decomposição, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-105737), idem, 22/XII/2005, M. F. O.
Marques s.n. (URM-78821).
Distribuição Geográfica: Austrália (Hyde & Goh 1998), Canadá, México, URSS, (Farr
et al. 2007), China (Cai et al. 2006), Hungria (Révay 1986), Japão (Matsushima 1975),
Venezuela (Castañeda-Ruiz et al. 2003b).
*Sporidesmiella parva (M.B. Ellis) P.M. Kirk, Trans. Br. mycol. Soc. 79(3):486. 1982.
= Endophragmia parva M.B. Ellis, More Dematiaceous Hyphomycetes (Kew): 138.
1976.
= Sporidesmium parvissimum S. Hughes, N.Z. Jl Bot. 17(2): 163. 1979.
Figuras 48-51
Conidióforos macronematosos, mononematosos, retos ou levemente flexuosos, septados,
lisos, castanho-escuros a castanho-claros, 119-325 x 4-5 µm; células conidiogênicas
monoblásticas, integradas, terminais, com proliferações percurrentes, o que propicia uma
aparência rugosa na parte apical; conídios solitários, cilíndricos, 1-euseptados e 1-
distoseptados, secos, lisos, castanhos a subhialinos, 20-30 x 3-5 µm.
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
114
Sporidesmiella foi estabelecido em 1982 por Kirk, a partir da segregação de
espécies de Sporidesmium; posteriormente foi acrescentada à descrição do gênero, a
presença de seta subulada, encontrada em um espécimen identificado como S. parva
(Kirk 1983). O gênero foi revisado por Yanna et al. (2001). No material examinado os
conidióforos e conídios eram maiores do que o registrado na descrição original de Ellis
(1976) como Endophragmia parva Ellis. Esta espécie está sendo citada pela primeira
vez para o Neotrópico.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre galhos em decomposição,
19/12/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107293), idem, 29/12/2005, M. F. O.
Marques s.n. (HUEFS-107294). REINO UNIDO: Chipping Campden, Glos. sobre
folhas de Rubus fruticosus (autor), década de 70, M. C. Clark s.n. (IMI153411) e folhas
de Laurus nobilis (autor), 05/VII/ 1981, B. M. Spooner s.n. (IMI261104, IMI261105).
Distribuição Geográfica: China, URSS, (Farr et al. 2007), Escócia (Kirk & Spooner
1984), Japão (Matsushima 1985), Reino Unido (Kirk 1983).
Sporidesmium tropicale M.B. Ellis, Mycol. Pap. 70:58. 1958.
Figuras 52-53
Conidióforos macronematosos, mononematosos, solitários ou em grupos de 2 ou 3, retos
ou flexuosos, septados, lisos, castanho-avermelhados, 100-187,5 x 5-8 µm; células
conidiogênicas monoblásticas, integradas, terminais, determinadas ou com proliferações
percurrentes; conídios solitários, obclavados, truncados na base, células basal e apical
lisas, células medianas verrucosas, 10-15 septos, secos, lisos, castanhos, 100-182,5 x 14-
17,5 µm.
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
115
A espécie está distribuída em áreas tropicais, geralmente associada a ramos
mortos de arbustos e árvores (Ellis 1971, Matsushima 1971, 1980, Mckenzie 1995). O
material examinado tem características similares ao descrito por Mckenzie (1995).
Contudo, os conidióforos são menores do que o mencionado em Ellis (1971) e
Matsushima (1971).
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, obre galhos em decomposição,
18/X/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107295), idem, 04/VII/2006, M. F. O.
Marques s.n. (HUEFS-107296), idem, 12/VII/2006, M. F. O. Marques s.n. (URM-
78789).
Distribuição Geográfica: Cuba, Estados Unidos, Malásia, URSS (Farr et al. 2007),
Bolívia, Ceilão, Gana, Índia, Jamaica, Nigéria (Ellis 1971), China (Wu & Zhuang 2005),
Papua Nova-Guiné, Serra Leoa (Matsushima 1971), Peru (Matsushima 1993).
*Virgaria nigra (Link) Nees, Nat. Arr. Brit. Pl. (London) 1:553. 1817.
= Botrytis nigra Link, Magazin Ges. naturf. Freunde, Berlin 3(1-2): 14. 1809.
= Sporotrichum fuliginosum Pers., Mycol. eur. (Erlanga) 1: 77. 1822.
= Sporotrichum nigrum (Link) Fr., Syst. mycol. (Lundae) 3(2): 416. 1832.
Figuras 54-56
Conidióforos macronematosos, mononematosos, retos ou flexuosos, ramificados,
septados, lisos, castanho-escuros a castanho-claros, 118-312 x 1,8-3,0 µm; células
conidiogênicas poliblásticas, simpodiais, integradas, terminais, denticuladas; conídios
solitários, reniformes a piriformes estreitos na base, 0-septados, secos, lisos, castanho-
claros, 3,6-4,8 x 1,8-2,4 µm.
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
116
Virgaria nigra é um fungo comum, que se desenvolve com freqüência em restos
de plantas herbáceas e lenhosas e também foi isolado de solo (Heredia et al. 1997). Os
conidióforos do material estudado apresentaram maiores dimensões do que o relatado
por Matsushima (1975) e Heredia et al. (1997) e os conídios eram menores do que o
referido por Heredia et al. (1997).
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre galhos em decomposição,
04/XI/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107297).
Distribuição Geográfica: Austrália (Matsushima 1989), Belize (Morris 1978), China
(Matsushima 1987), Cuba, Estados Unidos, Grécia (Farr et al. 2007), México (Heredia
et al. 1997), Nova Zelândia (Hughes 1978), Serra Leoa, Zâmbia (Ellis 1971).
*Yinmingella mitriformis Goh, K.M. Tsui & K.D. Hyde, Can. J. Bot. 76(10):1693. 1999.
Figuras 57-61
Estromas hemisféricos, castanho-escuros a negros; 99-150 x 58,5-85,5 µm; conidióforos
ausentes; células conidiogênicas arranjadas no esporodóquio, monoblásticas, evidentes,
terminais, determinadas, lageniformes, lisas, castanho-escuras, 9-18 x 3-7,5 µm;
conídios em cadeia curtas (2), 0-septados, mitriformes a limoniformes, secos, lisos,
castanho-escuros a negros, 15-19,5 x 7,5-12 µm.
A espécie foi descrita originalmente associada à madeira submersa, em Hong
Kong (Goh et al. 1998). O gênero Yinmingella Goh, K.M. Tsui & K.D. Hyde é
monotípico com a espécie-tipo Y. mitriformes. Possui uma combinação característica de
conídio, célula conidiogênica, conidióforos e caracteres estruturais como: (i) colônia
esporodoquial, na qual a esporulação ocorre no estroma; (ii) ausência de conidióforos
distintos, onde conídios são produzidos de uma célula conidiogênica não proliferativa,
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
117
evidente, lageniforme, castanho-escura; (iii) conídio holoblástico, unicelular, asseptado,
liso, negro, mitriforme, em cadeias curtas; (iv) liberação conidial esquizolítica (Goh et
al. 1998). A única divergência que o material analisado apresenta em relação à descrição
original (Goh et al. 1998) é a maior dimensão dos estromas.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre galhos em decomposição,
02/III/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107298).
Distribuição Geográfica: China (Goh et al. 1998).
*Zanclospora novae-zelandiae S. Hughes & W.B. Kendr., N. Z. J. Bot. 3: 152. 1965.
Figuras 61-63
Conidióforos setiformes, macronematosos, mononematosos, retos ou flexuosos, simples
ou ramificados, septados, lisos, castanhos, 200-250 x 5-7,5 µm; células conidiogênicas
monofialídicas, evidentes, laterais, 7-10 x 2-3 µm; conídios solitários, falcados, 0-
septados, agrupados em mucilagem, lisos, hialinos, 17-26 x 1,2-2,0 µm.
O gênero Zanclospora foi criado para acomodar duas espécies de Hyphomycetes
lignícolas: Z. novae-zelandiae (espécie-tipo) e Z. brevispora S. Hughes & Kendr. que
diferem pelo arrranjo das células conidiogênicas (Hughes & Kendrick 1965).
Zanclospora congrega atualmente seis espécies e duas variedades. As características
gerais do material estudado estão de acordo com o descrito originalmente por Hughes &
Kendrick (1965), porém conidióforos e conídios apresentaram menores dimensões do
que o referido para a espécie. Esta cosntitui a primeira referência de Z. novae-zelandiae
para o Neotrópico.
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
118
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, Sobre cascas em
decomposição, 19/IV/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107299), idem, 09/V/2006,
M. F. O. Marques s.n. (URM-78844).
Distribuição Geográfica: Japão (Matsushima 1975), Nova Zelândia (Hughes & Kendrick
1965).
Outras espécies identificadas na área de estudo:
Brachysporiella gayana Bat., Bolm Secr. Agric. Ind. Com. Est. Pernambuco 19:109.
1952.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre cascas em decomposição,
19/X/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107300) e galhos em decomposição,
28/II/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107301), idem, 07/III/2006, M. F. O.
Marques s.n. (URM-78811).
Chalara alabamensis E.B.G. Jones & E.G. Ingram, Mycotaxon 4(2):489.1976.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre cascas em decomposição,
30/VI/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107302).
Chloridium lignicola (F. Mangenot) W. Gams & Hol.-Jech., Stud. Mycol. 13:37. 1976.
= Bisporomyces lignicola F. Mangenot, Revue Mycol., Paris 18: 136. 1953.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre galhos em decomposição,
28/II/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107303).
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
119
Figuras 43-44. Monotosporella setosa var. setosa. 43. Aspecto geral. 44. Conídio. 45-47. Pleurothecium recurvatum. 45. Aspecto geral. 46. Ápice do conidióforo. 47. Conídio. 48-51. Sporidesmiella parva. 48. Aspecto geral. 49. Ápice do conidióforo. 50-51. Conídio. 52-53. Sporidesmium tropicale. 52. Aspecto geral. 53. Conídio. 54-56. Virgaria nigra. 54. Aspecto geral. 55. Detalhe dos dentículos no ápice do conidióforo. 56. Conídios. 57-60. Yinmingella mitriformis. 57. Estroma. 58. Célula conidiogênica. 59. Conídio. 60. Conídios em cadeia. 61-63. Zanclospora novae-zelandiae. 61. Aspecto geral. 62. Detalhe das células conidiogênicas. 63. Conídio. Barras = 100 µm (43, 45); 50 µm (54, 61); 40 µm (53, 57); 20 µm (46, 48-49, 52, 62); 10 µm (44, 47, 50-51, 55, 60, 63); 5 µm (58-59); 4 µm (56). Figuras 43-44. Monotosporella setosa var. setosa. 43. General aspect of a conidiophore. 44. Conidium. 45-47. Pleurothecium recurvatum. 45. General aspect of a conidiophore. 46. Apex of a conidiophore. 47. Conidium. 48-51. Sporidesmiella parva. 48. General aspect of a conidiophore. 49. Apex of a conidiophore. 50-51. Conidia. 52-53. Sporidesmium tropicale. 52. General aspect of a conidiophore. 53. Conidium. 54-56. Virgaria nigra. 54. General aspect of a conidiophore. 55. Detail of denticles in the apex of a conidiophore. 56. Conidia. 57-60. Yinmingella mitriformis. 57. Stromata. 58. Conidiogenous cells. 59. Conidium. 60. Catenate conidia. 61-63. Zanclospora novae-zelandiae. 61. Aspect general. 62. Detail of conidiogenous cells. 63. Conidium. Bars = 100 µm (43, 45); 50 µm (54, 61); 40 µm (53, 57); 20 µm (46, 48-49, 52, 62); 10 µm (44, 47, 50-51, 55, 60, 63); 5 µm (58-59); 4 µm (56).
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
120
Cladosporium sp.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre cascas em decomposição,
18/II/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107304).
Cryptophialoidea fasciculata Kuthub. & Nawawi, Mycol. Res. 98:686. 1994.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, Sobre cascas em
decomposição, 18/II/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107305).
Dictyochaeta novae-guineensis (Matsush.) A.I. Romero, Boln Soc. argent. Bot. 22(1-4):
76 1983.
= Codinaea novae-guineensis Matsush., Microfungi of the Solomon Islands and Papua-
New Guinea (Osaka): 14. 1971.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre galhos em decomposição,
12/VII/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107306).
Dictyosporium elegans Corda, Weitenweber's Beitrage zur Nat.: 87. 1838. Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre cascas em decomposição,
12/VII/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107307).
Ellisembia adscendens (Berk.) Subram., Proc. Natl. Acad. Sci. India,, Part B. Biological
Sciences 58(4):183. 1992.
= Sporidesmium adscendens Berk., Ann. Mag. nat. Hist., Ser. 1 4: 291. 1840.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre galhos em decomposição,
21/XII/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107308), idem, 17/IV/2006, M. F. O.
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
121
Marques s.n. (HUEFS-107309) e cascas em decomposição, 27/II/2006, M. F. O.
Marques s.n. (URM-78804).
Exserticlava triseptata (Matsush.) S. Hughes, N.Z. J. Bot. 16(3):333. 1978.
= Cordana triseptata Matsush., Icones microfungorum a Matsushima lectorum (Kobe):
39. 1975.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre cascas em decomposição,
12/VII/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107310), idem, 17/VII/2006, M. F. O.
Marques s.n. (URM-78802).
Exserticlava vasiformis (Matsush.) S. Hughes, N.Z. J. Bot. 16(3):332. 1978.
= Cordana vasiformis Matsush., Icones microfungorum a Matsushima lectorum (Kobe):
40. 1975.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre cascas em decomposição,
21/X/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-107311), idem, 23/XII/2005, M. F. O.
Marques s.n. (HUEFS-107312), idem, 24/II/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-
107313) e galhos em decomposição, 17/X/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-
111667), idem, 20/XII/2005, M. F. O. Marques s.n. (URM-78801), idem, 28/II/2006, M.
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04/VII/2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-111669), idem, 12/VII/2006, M. F. O.
Marques s.n. (URM-78807).
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20/X/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-111677).
Pleurophragmium sp
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre galhos em decomposição,
21/XII/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-111678).
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Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre galhos em decomposição,
27/X/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-111680) e cascas em decomposição,
27/XII/2005, M. F. O. Marques s.n. (URM-78822).
Thozetella cristata Piroz. & Hodges, Can. J. Bot. 51(1):168. 1973.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre galhos em decomposição,
19/X/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-114779).
Thozetella sp.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre cascas em decomposição,
19/X/2005, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-114780).
Triposporium elegans Corda, Icon. fung. (Prague) 1:16. 1837. Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre galhos em decomposição,
28/II//2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-114781).
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Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre galhos em decomposição,
15/II//2006, M. F. O. Marques s.n. (HUEFS-114782), idem, 28/II/2006, M. F. O.
Marques s.n. (URM-78823).
Volutella sp.
Material Examinado: BRASIL: BAHIA, Santa Terezinha, sobre galhos em decomposição,
11/IV/2006, M. F. O. Marques s.n. (URM-78788).
Algumas espécies como Chalara alabamensis, Dictyosporium elegans,
Exserticlava vasiformis, Kionochaeta spissa, K. ramifera, Paraceratocladium
polysetosum, Phaeoisaria clematidis, Pseudobotrytis terrestris e Thozetella cristata não
são restritas ao habitat lignícola, ocorrendo também em folhedo (Grandi & Attili 1996,
Castañeda-Ruiz et al. 2003, Gusmão & Barbosa 2003) e no caso de Chloridium lignicola
e Phialocephala hmicola, em raízes (Grandi 1990, 1991). Espécies de Hyphomycetes
que se desenvolvem sobre folhas ou habitat lignícolas colonizam também substratos
duros e fibrosos como pecíolos e raques (Mercado-Sierra 1984). A celulose é o principal
carboidrato constituinte da parede de células lignificadas em diferentes tipos de
madeiras, no entanto, em alguns casos o conteúdo desta é muito baixo (Dix & Webster
1995), o que pode limitar a colonização por fungos.
Nesse inventário, Brachysporiella gayana, Chloridium lignicola,
Phialocephala humicola e Virgatospora echinofibrosa constituem novos assinalamentos
de fungos conidiais para o estado da Bahia.
A decomposição, na natureza, de galhos e cascas, os quais possuem
compostos lignocelulósicos é bastante variável, pois depende das condições de umidade
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
127
e temperatura às quais os substratos estão expostos, bem como a biodiversidade fúngica
existente no local (Ferraz 2004). Diferenças na distribuição de carboidratos (celulose) e
lignina nas camadas da parede celular de tipos diferentes de madeiras podem conduzir a
diferenças de degradação, produzida por uma mesma espécie de fungo (Dix & Webster
1995).
Acrogenospora sphaerocephala, Actinocladium rhodosporum, Brachysporiella
gayana, Canalisporium caribensis, Chloridium lignicola, Dendryphiopsis atra,
Dictyosporium digitatum, Exserticlava vasiformis, Gangliostilbe costaricensis,
Melanocephala australiensis, Pleurothecium recurvatum, Triposporium elegans e
Virgaria nigra são típicas decompositoras de madeira, galhos, cascas, entre outros
substratos encontrados na serapilheira (Goos 1969, Ellis 1971, Hughes 1978, Kirk 1986,
Nawawi & Kuthubutheen 1988, Chen et al. 1991).
A Serra da Jibóia constitui um ambiente singular no semi-árido baiano,
preservando ainda uma flora característica da Mata Atlântica, extremamente importante
para estudos taxonômicos da micota, considerando o amplo número de espécies
lignícolas identificadas, as quais desempenham papel de destaque na decomposição da
serapilheira.
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MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
135
CAPÍTULO III
ESPÉCIES DE VERMICULARIOPSIELLA (HYPHOMYCETES) ASSOCIADAS A
SUBSTRATOS VEGETAIS EM FRAGMENTO DE MATA ATLÂNTICA, SERRA DA
JIBÓIA, ESTADO DA BAHIA, BRASIL
(Artigo a ser submetido para publicação na Acta Botanica Brasilica)
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
136
Espécies de Vermiculariopsiella (Hyphomycetes) Associadas a Substratos
Vegetais em Fragmento de Mata Atlântica, Serra da Jibóia, Estado da Bahia,
Brasil1
Marcos Fabio Oliveira Marques2, 3, 5, Luis Fernando Pascholati Gusmão4
e Leonor Costa Maia3
RESUMO - (Espécies de Vermiculariopsiella (Hyphomycetes) Associadas a Substratos
Vegetais em Fragmento de Mata Atlântica, Serra da Jibóia, Estado da Bahia, Brasil).
Durante o levantamento dos microfungos associados a substratos vegetais na Serra da
Jibóia, município de Santa Terezinha, Bahia. Amostras foram coletadas a cada dois
meses, de outubro/2005 a junho/2006. Foram encontradas espécies de
Vermiculariopsiella participando da decomposição de folhas, pecíolos e galhos.
Reporta-se a ocorrência de quatro espécies: V. immersa (Desm.) Bender, V. cubensis
(Castañeda) Nawawi, Kuthub. & Sutton, novo registro para o Estado da Bahia, V.
cornuta (Rao & Hoog) Nawawi, Kuthub. & Sutton e V. falcata Nawawi, Kuthub. &
Sutton, que constituem novos registros para a América do Sul. Descrições, comentários,
distribuição geográfica e ilustrações das espécies são apresentadas, bem como uma
chave de identificação para todas as espécies de Vermiculariopsiella.
Palavras-chave: Fungos, Diversidade, Taxonomia
ABSTRACT- (Species of Vermiculariopsiella (Hyphomycetes) associated with plant
debris in a fragment of Atlantic Forest, Serra da Jibóia, Bahia State, Brazil). During a
survey of microfungi associated to plant debris in a fragment of Atlantic Forest, Serra
da Jibóia, Municipally of Santa Terezinha, Bahia State. Samples were taken every two
months from October/2005 to June/2006. Four species that participate on decomposition
of leaves, petioles and twigs in this ecosystem were identified. V. immersa (Desm.)
Bender, V. cubensis (Castañeda) Nawawi, Kuthub. & Sutton (a new record for the State
of Bahia), V. cornuta (Rao & Hoog) Nawawi, Kuthub. & Sutton and V. falcata Nawawi,
Kuthub. & Sutton, which represent new records for South America, are described.
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
137
Descriptions, comments, geographical distribution and illustrations are also presented
and a taxonomic key for all known species of Vermiculariopsiella.
Key words: Fungi, Diversity, Taxonomy
____________________________________ 1Parte da dissertação de Mestrado do Primeiro autor. 2 Bolsista de Mestrado (CAPES), pelo Programa de Pós-Graduação em Biologia de
Fungos da Universidade Federal de Pernambuco. 3Universidade Federal de Pernambuco, Centro de Ciências Biológicas, Departamento de
Micologia. Rua Professor Nelson Chaves, s/nº, 50670-420, Recife, PE, Brasil. 4Universidade Estadual de Feira de Santana, Departamento de Ciências Biológicas,
Laboratório de Micologi), Caixa Postal 252, 44031-460, Feira de Santana, BA, Brasil.
5Autor para correspondência ([email protected])
Introdução
A Mata Atlântica abriga uma grande diversidade de vegetais, sendo estimado que
existam 13.000 espécies de angiospermas, 73% delas endêmicas (Whitmore 1997; Brasil
- MMA 2002). Entre os microfungos destacam-se os que produzem conidioma em
esporodóquios, caracterizados por uma massa de conídios sobre um aglomerado de
conidióforos curtos (estroma pulvinado), formando um pseudoparênquima (Kirk et al.
2001). Cerca de 160 gêneros de fungos conidiais produzem esporodóquio (Herrera &
Ulloa 1998).
O gênero Vermiculariopsiella foi estabelecido por Bender em 1932, com a
espécie-tipo V. immersa (Desm.) Bender., caracterizado por apresentar conidioma em
esporodóquio, setas numerosas, células conidiogênicas fialídicas; conídios cilíndricos, 0-
septados, levemente curvados, agrupados em mucilagem (Nawawi et al. 1990).
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
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Oramasia Urries foi criada em 1956 com a espécie-tipo O. hirsuta e redescrito
por Sutton & Pirozynski (1963) como possuindo conidiogênese holoblástica e simpodial.
Contudo, Sutton (1978) verificou o desenvolvimento fialídico. Nag Raj (1983)
sinonimizou Oramasia com Vermiculariopsiella, considerando duas variedades: V.
immersa (Desm.) Bender var. immersa e V. immersa var. ramosa (Sutton) Nag Raj.
Chaetopsina ludoviciana Crane & Schoknecht foi tranferida para Menisporopsis
ludoviciana (Crane & Schoknecht) Kirk & Sutton por não compartilhar características
com esse gênero (Kirk & Sutton 1985) e depois sinonimizada com V. ludoviciana (J.L.
Crane & Schokn.) R.F. Castañeda, Cano & Guarro, pois segundo Castañeda-Ruiz et al.
(1997), baseados na descrição original e ilustrações, esta não constitui uma espécie de
Menisporopsis. Em revisão do gênero, Nawawi et al. (1990) propuseram combinações
válidas: V. cornuta (Rao & De Hoog) Nawawi, Kuthub. & Sutton (=Gyrothrix cornuta
Rao & De Hoog), V. cubensis (Castañeda) Nawawi, Kuthub. & Sutton (=Oromasia
hirsuta Urries var. cubensis) e elevaram a variedade V. immersa (Desm.) Bender var.
ramosa ao nível de espécie (V. ramosa (Sutton) Nawawi, Kuthub. & Sutton), baseados
na diferença das setas e esporodóquio. Castañeda-Ruiz & Kendrick (1991) propuseram a
combinação de Gyrothrix microsperma (von Hohnel) Piroz. para V. microsperma (von
Hohnel) Castañeda-Ruiz & Kendrick, por possuir conídios com base arredondada e
ápice agudo e fialídes com ápice conidiogênico aberto, no entanto, está combinação não
foi aceita devido ausência do conidioma.
Hoje, o gênero é constituído por oito espécies: V.arcicula Pasqualetti & Zucconi;
V. cornuta (Rao & de Hoog) Nawawi, Kuthub. & Sutton; V. cubensis; V. falcata
Nawawi, Kuthub. & Sutton; V. immersa; V. parvula Nawawi, Kuthub. & Sutton; V.
ramosa; V. spiralis Crous, Wingfield & Kendrick e uma variedade V. immersa var.
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
139
immersa (Kirk & Cooper 2007). Estas espécies diferem quanto à morfologia e
dimensões dos esporodóquios, setas, células conidiogênicas e conídios.
O objetivo deste trabalho foi ampliar o conhecimento e a diversidade do gênero
Vermiculariopsiella ocorrente em Mata Atlântica, na Bahia.
Material e métodos
O material descrito nesse estudo foi originado de coletas (outubro/2005 a
junho/2006) de serapilheira realizadas em um fragmento de Mata Atlântica, Serra da
Jibóia, município de Santa Terezinha (12º51’S e 39º28’W), uma das 147 áreas
prioritárias para conservação desse bioma (Brasil - MMA 2002). As amostras com
material vegetal foram recolhidas em saco de papel Kraft e transportadas ao laboratório,
onde se utilizou a técnica descrita por Castañeda-Ruiz (2006), modificada.
Os microfungos foram isolados com auxílio de agulhas finas e colocados em
meio de montagem permanente com resina PVL (álcool polivinílico + lactofenol)
(Trappe & Schenck 1982). A identificação foi efetuada utilizando a bibliografia
especializada. O material está depositado no Herbário da Universidade Estadual de Feira
de Santana (HUEFS) e/ou no Herbário do Departamento de Micologia da Universidade
Federal de Pernambuco (URM).
Resultados e discussão
Vermiculariopsiella cornuta (V. Rao & de Hoog) Nawawi, Kuthub. & Sutton,
Mycotaxon 37: 181. 1990.
= Gyrothrix cornuta V. Rao & de Hoog, Stud. Mycol. 28: 68. 1986.
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Figs. 1-5
Conidioma em esporodóquio, solitário; setas ramificadas dicotomicamente,
paredes espessas, eretas, retas, septadas, lisas, castanho-escuras a negras, estipes 78-
139,5 x 7,5-15 µm; ápice com 1-4 ramificações dicotômicas, última ramificação
pontiaguda, afinando-se e encurvando-se na maturidade, castanho-escuras, última
ramificação castanha 43,5-72 x 4,5- 7,5 µm; conidióforos curtos, densamente agrupados,
hialinos; célula conidiogênicas polifialídicas, cilíndricas a obclavadas, lisas, hialinas;
conídios solitários, 0-septados, cilíndricos, ápice agudo e levemente curvo e base obtusa,
lisos, agrupados em mucilagem, hialinos, 12,6-16,2 x 1,0- 1,2 µm.
As características morfológicas e as dimensões do material estão de acordo com
o mencionado para a espécie por Rao & De Hoog (1986), exceto pelas menores
dimensões do conídio no material examinado e as ramificações, afinando-se e curvando-
se na maturidade, detalhe não observado na descrição original. Essa espécie foi
originalmente descrita como Gyrothrix cornuta Rao & De Hoog sobre folhas mortas, na
Índia (Rao & De Hoog 1986). No entanto, Gyrothrix (Corda) Corda é caracterizado por
possuir células conidiogênicas poliblásticas, evidentes, solitárias e percurrentes,
anelídica, conídios arranjados no ápice da célula conidiogênica e freqüentemente se
destacando em grupos (Pirozynski 1962; Ellis 1971, 1976). Assim, posteriormente G.
cornuta foi transferida para Vermiculariopsiella por Nawawi et al. (1990), por
apresentar conidioma setoso, fiálides com colaretes e conídios hialinos, com uma curta
papila protuberante na base, marcando o ponto de destacamento, agrupados em
mucilagem. Esta constitui a primeira citação da espécie para o neotrópico.
Material examinado: BRASIL, Bahia: Santa Terezinha, Serra da Jibóia, sobre folhas em
decomposição, 10/XII/2005, Marques, M. F. O. s.n. (HUEFS-105738), pecíolos em
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decomposição, 17/II/2006, Marques, M. F. O. s.n. (URM-78841) e galhos em
decomposição, 27/X/2005, Marques, M. F. O. s.n. (URM-78842).
Distribuição geográfica e substratos: Índia: folhas em decomposição não identificadas
(Rao & De Hoog 1986).
Vermiculariopsiella cubensis (Castañeda) Nawawi, Kuthub. & Sutton, Mycotaxon 37:
180. 1990
≡ Oramasia hirsuta var. cubensis R.F. Castañeda, Fungi Cubenses (La Habana): 11.
1986.
Figs. 6-11
Conidioma em esporodóquio, solitário; setas numerosas, com paredes espessas,
eretas, retas ou flexuosas, septadas, lisas, extremidades com ramificações dicotômicas,
castanho-escuras, 192-425 x 10-20 µm; ápice com 2-4 ramificações primárias e 4-8
secundárias que divergem tricotomicamente; ramificações dicotômicas com células
cônicas, septadas ou não, lisas, às vezes com apêndice filiforme, castanho-claras, 13,5-
33 x 4,5-6 µm; conidióforos curtos, densamente agrupados, hialinos; células
conidiogênicas monofialídicas, hialinas; conídios solitários, 0- septados, cilíndricos, base
arredondada e ápice levemente agudo e curvo, lisos, gutulados, agrupados em
mucilagem, hialinos, 9,6-15 x 1,2-1,8 µm.
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
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Figuras 1-5. Vermiculariopsiella cornuta. 1. Esporodóquio. 2. Seta com três ramificações dicotômicas. 3. Seta com ramificações curvas na maturidade. 4. Células conidiogênicas. 5. Conídios. 6-11. V. cubensis. 6. Esporodóquio. 7. Ápice da seta. 8. Apêndice filiforme. 9. Células conidiogênicas. 10-11. Conídios. Barras = 50 µm (1-3); 10 µm (4, 8, 9); 5 µm (5, 10, 11); 100 µm (6); 25 µm (7).
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
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O material examinado apresenta as características típicas para a espécie
(Castañeda 1986, Mercado-Sierra et al. 1997 e Grandi & Gusmão 2002). Contudo, os
conídios apresentaram menores dimensões do que os referidos por Mercado-Sierra et al.
(1997), assim alterando a amplitude das dimensões dos conídios da espécie. Grandi &
Gusmão (2002) a referiram pela primeira vez para o Brasil, no estado de São Paulo. Esta
espécie difere das demais descritas para o gênero, pelo número de ramificações
dicotômicas ou tricotômicas das setas, apêndices filiformes e conídios gutulados.
Material examinado: BRASIL, Bahia: Santa Terezinha, Serra da Jibóia, sobre pecíolos
em decomposição, 15/X/2005, Marques, M. F. s.n. (HUEFS-10539).
Distribuição geográfica e substratos: Brasil: folhas em decomposição de Tibouchina
pulchra Cogn., Brasil (Grandi & Gusmão 2002), Cuba: folhas em decomposição de
Syzygium jambos (L.) Alston.(Castañeda 1986).
Vermiculariopsiella falcata Nawawi, Kuthub. & B. Sutton, Mycotaxon 37: 175. 1990.
Figs. 12-15
Conidioma em esporodóquio, solitário; setas numerosas, com paredes espessas,
eretas, retas ou flexuosas, septadas, lisas, castanho-escuras, 126-354 x 4,5-9 µm;
conidióforos curtos, densamente agrupados, hialinos; células conidiogênicas
monofialídicas, cilíndricas, com distintos colaretes, lisas, castanhas; conídios solitários,
3-septados, falcados, ápice agudo e levemente curvo e base às vezes truncada ou
arredondada, lisos, gutulados, agrupados em mucilagem, hialinos, 30-39,6 x 1,2-1,3 µm.
As dimensões das estruturas estão de acordo com o referido por Nawawi et al.
(1990), mas os conídios apresentam-se um pouco menores em comparação ao
originalmente descrito (36-47 x 1,5-2 µm). Os conídios falcados, 3-septados, gutulados,
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
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são únicos para essa espécie. Vermiculariopsiella falcata apresenta seta não ramificada
como V. arcicula, V. immersa, V. parvula e V. spiralis, diferindo destas principalmente
pelos conídios falcados, 3-septados (Pasqualetti & Zucconi 1992). A espécie está sendo
referida pela terceira vez para o mundo, sendo esta a primeira citação para a América do
Sul.
Material examinado: BRASIL, Bahia: Santa Terezinha, Serra da Jibóia, sobre folhas em
decomposição, 02/I/2006, Marques, M. F. s.n. (HUEFS-105741).
Distribuição geográfica e substratos: Cuba: folhas em decomposição não identificadas
(Castañeda-Ruiz, dados não publicados), Malásia: galhos submersos em decomposição,
não identificados (Nawawi et al. 1990).
Vermiculariopsiella immersa (Desm.) Bender, Mycologia 24: 412. 1932.
≡ Excipula immersa Desm., Bull. Soc. Bot. Fr. 4: 911, 1857.
= Dinemasporium immersum (Desm.) Sacc., Syll. fung. (Abellini) 10: 439. 1892.
= Vermiculariopsis immersa (Desm.) Höhn., Ber. dt. bot. Ges. 36: 317. 1918.
= Dinemasporium adenatum Petrak, Bot. Jahrb. Syst. Beiblatt 62: 150. 1929.
= Oromasia hirsuta Urries, Na. Inst. Bot. A. J. Cavanilles 14: 168, 1956.
Figs. 16-19
Conidioma em esporodóquio, solitários; setas numerosas, com paredes espessas, eretas,
retas ou flexuosas, septadas, lisas, castanhas, 354-690 x 6-13,5 µm; conidióforos curtos,
densamente agrupados, hialinos; células conidiogênicas monofialídicas, subcilíndricas a
lageniformes, lisas, com colaretes recurvados, hialinas; conídios solitários, 0-septados,
cilíndricos, ápice agudo e base obtusa, lisos, agrupados em mucilagem, hialinos, 13,5-
20,4 x 1,6-1,9 µm.
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
145
Os caracteres do material estudado estão de acordo com o mencionado por Nag
Raj (1983) e Nawawi et al. (1990), exceto pela dimensão das setas e a largura dos
conídios, menores do que o referido por Nawawi et al. (1990). Vermiculariopsiella
immersa assemelha-se a V. arcicula Pasqualetti & Zucconi e V. spiralis pelas células
conidiogêncicas com ápice recurvado, diferindo pelo conídio fusiforme a curvado e a
seta espiralada, respectivamente (Crous et al. 1995). No Brasil, V. immersa foi coletada
por Sutton (1978) ainda com a denominação anterior de Oromasia hirsuta var. hirsuta,
nos estados do Espírito Santo, Minas Gerais e Pernambuco. Para a Bahia foi registrada
associada a folhas em decomposição, na Chapada Diamantina (Gusmão et al., 2005).
Vermiculariopsiella immersa aparenta ser a espécie mais comum, ocorrendo em folhas,
pecíolos e cascas em decomposição de uma variedade de vegetais em habitats
temperados e tropicais (Sutton 1978, 1993, Nawawi et al. 1990, Nag Raj 1983).
Material examinado: BRASIL, Bahia: Santa Terezinha, Serra da Jibóia, sobre folhas em
decomposição, 12/XII/2005, Marques, M. F. s.n. (HUEFS-105740) e pecíolos em
decomposição, 16/II/2006, Marques, M. F. s.n. (URM-78843).
Distribuição geográfica e substratos: Austrália, Grécia, Itália, Espanha, Estados Unidos,
Reino Unido: substratos não descritos (Sutton 1993), Brasil: sobre folhas em
decomposição de Esenbeckia macrocarpa Hub., Eucalyptus grandis W. Hill & Maiden e
E. sp. (Sutton 1978), Caesalpinia echinata Lam. (Grandi & Silva 2006), folhas não
identificadas (Gusmão et al., 2005), Brunei: folhas e galhos submersos, não
identificados, Malásia:
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Figuras 12-15. V. falcata. 12. Esporodóquio. 13. Células conidiogênicas. 14-15. Conídios. 16-19. V. immersa. 16. Esporodóquio. 17. Células conidiogênicas. 18-19. Conídios. Barras = 50 µm (12); 10 µm (13, 17-19); 35 µm (14-15); 200 µm (16).
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
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folhas em decomposição submersas, não identificadas (Nawawi et al. (1990), Cuba:
sobre folhas não identificadas (Castañeda-Ruiz, dados não publicados), França: folhas de
Quercus sp. e Prunus lusitanica L. (Sutton 1993), Índia: folhas de Quercus ilex L., Q.
coccifera L. e Loranthus sp. (Nag Raj 1983), Malawi: sobre folhas não identificadas
(Sutton 1993).
Chave dicotômica para as espécies de Vermiculariopsiella
1. Setas não ramificadas
2. Setas espiraladas com ápice afilado ou arredondado..................................V. spiralis
2. Setas eretas, retas ou flexuosas
3. Células conidiogênicas com ápice reto
4. Conídio falcado, 3-septado, ápice curvo e pontudo..............................V. falcata
4. Conídio cilíndrico, 0-septado, ápice levemente curvo e pontudo.......V. parvula
3. Células conidiogênicas com ápice recurvado
5. Conídio fusiforme, geralmente curvo, 15-19.5 x 2,5-38 µm..............V. arcicula
5. Conídio cilíndrico, 13,5-20,4 x 1,6-1,9 µm........................................V. immersa
1.Setas ramificadas
6. Setas com ramificações primárias e secundárias curtas; células terminais com um
apêndice filiforme.........................................................................................V. cubensis
6. Setas com ramificações dicotômicas
7. Seta com uma ramificação dicotômica..................................................V. ramosa
7. Seta com três ramificações dicotômicas............................................... V. cornuta
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CAPÍTULO IV
RIQUEZA DE ESPÉCIES DE FUNGOS CONIDIAIS EM DUAS ÁREAS DE MATA
ATLÂNTICA NO MORRO DA PIONEIRA, SERRA DA JIBÓIA, BAHIA, BRASIL
(Artigo a ser submetido para publicação na Acta Botanica Brasilica)
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Riqueza de Espécies de Fungos Conidiais em Duas Áreas de Mata Atlântica
no Morro da Pioneira, Serra da Jibóia, Bahia, Brasil1
Marcos Fabio Oliveira Marques2, 3, 5, Luis Fernando Pascholati Gusmão4
e Leonor Costa Maia3
RESUMO - (Riqueza de Espécies de Fungos Conidiais em Duas Áreas de Mata
Atlântica no Morro da Pioneira, Serra da Jibóia, Bahia, Brasil). A Serra da Jibóia,
fragmento de Mata Atlântica situado no município de Santa Terezinha, Bahia, está
incluído entre as áreas prioritárias para conservação. Com o objetivo de conhecer os
fungos conidiais decompositores da serapilheira nesse ecossistema, foram realizadas
cinco expedições a cada dois meses, de outubro/2005 a junho/2006. Trinta amostras de
material vegetal (folhas, pecíolos, galhos e cascas) foram coletadas em três parcelas de
10 m2, eqüidistantes entre si (10m), delimitadas em duas áreas com vegetação e umidade
diferenciadas. As amostras foram lavadas em água corrente e incubadas em câmara-
úmida por um mês; durante esse período as estruturas fúngicas nos substratos foram
retiradas para estudo, sendo identificadas 106 espécies de fungos conidiais. Embora
apresentando número equivalente de espécies, houve baixa similaridade (25%) entre as
comunidades de fungos conidiais das duas áreas. Predominaram as espécies acidentais
(42,5%), seguidas das constantes (31,1%) e acessórias (26,4%). Os dados contribuem
para ampliar o conhecimento sobre a distribuição e a diversidade de fungos conidiais
que colonizam substratos vegetais na Mata Atlântica e mostram a riqueza de espécies
das áreas estudadas.
Palavras-chave: Diversidade, Hyphomycetes, Levantamento
ABSTRACT- (Richness of Species of Conidial Fungi in Two Areas of Atlantic Forest
in the Morro da Pioneira, Serra da Jibóia, Bahia State, Brazil). The fragment of Atlantic
Forest in the “Serra da Jibóia”, municipality of Santa Terezinha, Bahia State, is included
among those prioritaries for conservation. Five expeditions were preformed every two
months, from October/2005 to june/2006, in order to investigate the fungi that
participate on leaf litter decomposition in this ecosystem. Thirty samples of plant debris
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(leaves, petioles, twigs and barks) were collected in three parcels of 10m2, 10 m far from
each other, in two areas with different vegetation and humidity. The samples were
washed in tap water and incubated in moist chamber per 30 days; during this period the
fungal structures in the substrates were studied and 106 species of conidial fungi
identified. Although with similar number of species, there was low similarity (25%)
between the communities of conidial fungi of the two areas. The accidental species
predominated (42.5%), followed by the constants (31.1%) and accessories (26.4%). The
data contribute for increasing the knowledge regarding the distribution and diversity of
conidial fungi that colonize plant debris in the Atlantic Forest and show the richness of
species in the studied areas.
Key words: Diversity, Hyphomycetes, Survey
____________________________________ 1Parte da dissertação de Mestrado do Primeiro autor. 2 Bolsista de Mestrado (CAPES), pelo Programa de Pós-Graduação em Biologia de
Fungos da Universidade Federal de Pernambuco. 3Universidade Federal de Pernambuco, Centro de Ciências Biológicas, Departamento de
Micologia. Rua Professor Nelson Chaves, s/nº, 50670-420, Recife, PE, Brasil. 4Universidade Estadual de Feira de Santana, Departamento de Ciências Biológicas,
Laboratório de Micologia, Caixa Postal 252, 44031-460, Feira de Santana, BA, Brasil. 5Autor para correspondência ([email protected])
Introdução
A Floresta Atlântica guarda, apesar de séculos de destruição, a maior
biodiversidade por hectare entre as Florestas Tropicais (Conti & Furlan 2003). A
fragmentação desse ecossistema tem conseqüências sobre a estrutura e os processos das
comunidades vegetais, e as respostas dessas comunidades e de cada espécie variam de
acordo com fatores como histórico, tamanho e forma do fragmento, impacto das ações
humanas atuais, entre outras (Scariot et al. 2003). Nesses fragmentos de Mata Atlântica
a grande quantidade de matéria orgânica produzida garante fertilidade suficiente para
suprir a vegetação (Conti & Furlan 2003). Associados à matéria orgânica encontram-se
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fungos que garantem, junto com outros organismos, a ciclagem de nutrientes
disponibilizando-os aos vegetais e promovendo a manutenção desse ecossistema. Tais
fungos exibem uma grande variedade morfológica e adaptativa a esse tipo de ambiente,
favorecidas pelas condições adequadas de temperatura e umidade, mas o conhecimento
sobre esses organismos ainda é escasso. Heredia et al. (1997) acreditam que pela ampla
diversidade de espécies que habitam os ecossistemas tropicais, é de se esperar que exista
uma considerável riqueza de fungos conidiais, característicos das espécies assexuadas.
A Serra da Jibóia representa um fragmento de Mata Atlântica, sendo uma área
reconhecida como de extrema importância biológica no quesito vegetação (Brasil –
MMA 2002). Investigando fungos macroscópicos nesse fragmento, Góes-Neto et al.
(2003) registraram 26 espécies distribuídas em 18 gêneros, o que indica a riqueza desses
organismos no ambiente.
Neste trabalho são apresentados aspectos relacionados à comunidade de fungos
conidiais associados à decomposição da serapilheira em duas áreas de mata na Serra da
Jibóia, Bahia.
Material e métodos
A Serra da Jibóia, no município de Santa Terezinha, Bahia, é constituída por um
complexo de morros com aproximadamente 5.928 ha, altitude variando entre 750-840 m,
temperatura média anual de 21ºC, índice pluviométrico de 1.200 mm/ano e chuvas
concentradas de abril a julho (Tomasoni & Santos 2003).
Foram realizadas cinco expedições, nos meses de outubro/dezembro/2005 e
fevereiro/abril/junho/2006, em duas áreas do Morro da Pioneira (12º 51’S e 39º28’W),
na mencionada Serra: Área A: Mata fechada com serapilheira profunda, 20-40 cm, na
vertente posterior de campo rupestre, umidade e temperatura variando de 70-95% e 19 a
24oC, respectivamente; Área B: Mata com árvores esparsas e solo com Bromeliaceae e
serapilheira, com até 15 cm de profundidade, que antecede a formação do campo
rupestre no topo da Serra, umidade e temperatura variando de 63-78% e 23-28oC,
respectivamente.
Amostragem e processamento - Para estudo dos fungos conidiais foi realizada
amostragem em três parcelas de 10 m2 em cada área. As parcelas foram definidas a partir
da borda com 10 m de distância entre si, e em cada uma foram coletados aleatoriamente
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pecíolos, folhas, galhos e cascas (quatro subamostra de cada tipo de substrato) em vários
estágios de decomposição, compondo uma amostra mista. No total foram coletadas, em
cada expedição, 24 amostras (12 por área), contendo pecíolos, folhas, galhos e cascas
nas diferentes áreas, as quais foram analisadas separadamente, para fins de comparação
entre os substratos e áreas pesquisadas. As espécies de fungos conidiais foram
registradas pela análise de ocorrência (presença/ausência) nos substratos.
Em laboratório, as amostras foram submetidas à lavagem em água corrente,
secagem sobre papel toalha em temperatura ambiente e posteriormente colocadas em
câmaras-úmidas (placa de Petri + papel filtro), que foram acondicionadas em uma caixa
de isopor (170 L). Periodicamente a caixa era aberta por alguns minutos para circulação
do ar e após 72 horas o material incubado foi observado em estereomicroscópio. Durante
30 dias, as estruturas reprodutivas (conidióforos, conídios etc.) foram isoladas do
material com auxílio de uma agulha fina e transferidas para meio de montagem entre
lâmina e lamínula (modificado de Castañeda-Ruiz et al. 2006).
Para identificação dos fungos foi utilizada a bibliografia especializada. O
material estudado foi depositado no Herbário da Universidade Estadual de Feira de
Santana (HUEFS) e/ou Herbário da Universidade Federal de Pernambuco, Departamento
de Micologia (URM).
As espécies catalogadas foram agrupadas em categorias de constância utilizando-
se o índice C= P/N x 100, onde P= número de coletas contendo a espécie e N= número
total de coletas, sendo considerado como táxon constante (C) aqueles cuja presença foi
≥50% nas amostras, como acessória (A) entre ≥ 25% e < 50% e Acidental (S) quando
< 25% (Dajoz 1983).
A riqueza foi determinada pelo número total de espécies amostradas em cada
área. A similaridade entre as áreas foi obtida a partir do coeficiente de Sorensen (Muller-
Dombois 1981): IS = 2c/A+B x 100, onde A e B representam o número de espécies nas
áreas ou substratos A e B, respectivamente e c, o número de espécies comuns nas duas
áreas ou substratos.
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Resultados e discussão
Foram identificadas 106 espécies de fungos conidiais em 71 gêneros, associadas
a folhas, pecíolos, galhos e cascas. A micota na Área A foi constituída por 75 táxons,
distribuídos em 50 gêneros, enquanto na Área B foram registrados 69 táxons em 54
gêneros; 38 dos táxons foram comuns às duas áreas (Tab. 1).
O elevado número de fungos conidiais registrados no presente estudo, associados
a substratos vegetais, tem sido evidenciados em outros pesquisas dessa natureza.
Utilizando técnicas de observação direta e/ou indireta, várias pesquisas registraram
também uma alta riqueza de fungos conidiais associados a substratos vegetais Bill &
Polishook (1994) por método indireto, onde o folhedo é fragmentado, repetidamente
lavado e as partículas em suspensão plaqueadas em meio de cultura, obtiveram em
floresta úmida na Costa Rica 1.709 isolados, compreendendo grupos comuns de fungos
do folhedo: Hyphomycetes, Coelomycetes, Mycelia Sterilia, endofíticos,
fitopatogênicos, entre outros. Comparando microfungos isolados de folhas de Guarea
guidonia (L.) Sleumer (Meliaceae) e Manilkara bidentata (A.D.C.) Chev. (Sapotaceae)
em Porto Rico, Polishook et al. (1996), por observação direta de câmaras-úmidas e
filtração de partículas, registraram 3.337 isolados, obtendo entre as amostras uma
variação de 134 a 228 espécies/amostra. Nesse estudo, Hyphomycetes e Coelomycetes
foram os mais abundantes, e pelo índice de rarefação foi observado que as amostras de
M. bidentata foram relativamente uniformes na riqueza de espécies. Estudando o
folhedo, na Tanzânia, através de método direto por câmaras-úmidas, Pasqualetti et al.
(2001) encontraram 419 táxons, sendo 368 classificados em 81 gêneros e 1.142 espécies.
Destes, 58,02% eram Hyphomycetes, 22,22% Coelomycetes, 16,04% Ascomycetes e
3,70% Zygomycetes. Em estudos sobre a diversidade de fungos em 13 tipos de folhas
numa floresta, na Austrália, utilizando o método direto, Parungao et al. (2002)
catalogaram 57 táxons: 18 Ascomycetes e 39 fungos conidiais. Investigando o folhedo
de 71 espécies de plantas na Costa do Marfim, pela observação direta de câmaras-
úmidas, Rambelli et al. (2004) identificaram 184 espécies de fungos, grande parte
Hyphomycetes, verificando que 39,7% eram associados com um substrato e 20,1% a
dois substratos, sendo as espécies consideradas: 59,8% especializadas, 12,5% ubíquas e
27,7% comuns.
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Área A Área B
Substratos
Espécies
Fs Ps Gs Cs Fs Ps Gs Cs
Cat
egor
ias
Acrogenospora gigantospora S. Hughes x S A. sphaerocephala (Berk. & Broome) M.B. Ellis
x A
Actinocladium rhodosporum Ehrenb. x A Ardhachandra cristaspora (Matsush.) Subram. & Sudha
x x A
Atrosetaphiale flagelliformis Matsush. x x A Beltrania africana S. Hughes x x A B. querna Harkn. x x x x C B. rhombica Penz. x x x x C Beltraniella portoricensis (F. Stevens) Piroz. & S. D. Patil
x x x x C
Beltraniopsis esenbeckiae Bat. & J.L. Bezerra x A B. ramosa R.F. Castañeda x x x C Brachysporiella gayana Bat. x x x C Cacumisporium sigmoideum Mercado & R. F. Castañeda
x S
Canalisporium caribense (Hol.-Jech. & Mercado) Nawawi & Kuthub.
x x A
Ceratosporella compacta R.F. Castañeda, Guarro & Cano
x x A
Chaetopsina fulva Rambelli, x x x C Chalara alabamensis E.B.G. Jones & E.G. Ingram
x x x C
Chloridium lignicola (F. Mangenot) W. Gams & Hol.-Jech.
x x C
Circinotrichum falcatisporum Piroz. x S C. olivaceum (Speg.) Piroz. x A Cladosporium sp. x S Cryptophiale guadalcanalensis Matsush. x S C. kakombensis Piroz. x x x C C. udagawae Piroz. & Ichinoe x A Cryptophialoidea fasciculata Kuthub. & Nawawi
x x x C
Cubasina albofusca R.F. Castañeda x S Dactylaria botulispora R.F. Castañeda & W.B. Kendr.
x x A
Dendryphiopsis atra (Corda) S. Hughes x S Dictyochaeta fertilis (S. Hughes & W.B. Kendr.) Hol.-Jech.
x A
D. nova-gieneensis (Matsush.) A.I. Romero x A D. plurigutullata Kuthub. & Nawawi x S
Tabela 1. Fungos Conidiais encontrados em duas áreas do Morro da Pioneira, Serra da Jibóia, município de Santa Terezinha, Bahia, com os respectivos dados em relação ao substrato e categorias de constância. Substratos: Fs = Folhas, Ps = Pecíolos, Gs = Galhos, Cs = Cascas; Constância: S = Acidental, A = Acessória, C = constante.
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D. simplex (S. Hughes & W.B. Kendr.) Hol.-Jech.
x x C
Dictyosporium digitatum J.L. Chen, C.H. Hwang & Tzean
x S
D. elegans Corda x S Diplococcium stoveri (M.B. Ellis) R.C. Sinclair, Eicker & Bhat
x x A
Ellisembia adscendens (Berk.) Subram. x x C Endophragmiella quadrilocularis Matsush. x S Exserticlava triseptata (Matsush.) S. Hughes x x S E. vasiformis (Matsush.) S. Hughes x x x x x x x C Gangliostilbe costaricensis Mercado, Gené & Guarro
x C
Gonytrichum macrocladum (Sacc.) Hughes x x x S Gyrothrix magica Lunghini & Onofri x A G. microsperma (Höhn.) Piroz. x x C G. verticiclada (Goid.) S. Hughes & Piroz. x C Helicosporium sp. x x S Idriella ramosa Matsush. x S Juenangia globulosa (Tóth) W.A. Baker & Morgan-Jones
x x C
Kionochaeta nanophora Kuthub. & Nawawi x S K. pughii Kuthub. & Nawawi x S K. ramifera (Matsush.) P.M. Kirk & B. Sutton x x x C K. spissa P.M. Kirk & B. Sutton x x x x C Kylindria pluriseptata R.F. Castañeda x x C Lauriomyces heliocephalus (V. Rao & de Hoog) R.F. Castañeda & W.B. Kendr.
x S
Melanocephala australiensis (G.W. Beaton & M.B. Ellis) S. Hughes
x S
Monotosporella setosa var. setosa (Berk. & M.A. Curtis) S. Hughes
x x C
Nakataea fusispora (Matsush.) Matsush. x x A Oidiodendron cerealis (Thüm.) G.L. Barron x A Paraceratocladium polysetosum R.F. Castañeda x x C P.silvestre R.F. Castañeda x x C Parapleurotheciopsis inaequiseptata (Matsush.) P.M.Kirk
x x x C
Parassympodiella laxa (Subram. & Vittal) Ponnappa
x x x x C
Periconia sp. x S Phaeoisaria clematidis (Fuckel) S. Hughes x x A P. infrafertilis B. Sutton & Hodges x x A Phialocephala humicola S.C. Jong & E.E. Davis
x S
Phragmocephala elegans R.F. Castañeda x x A P. stemphylioides (Corda) S. Hughes x S Pleurophragmium sp. x S Pleurothecium recurvatum (Morgan) Höhn. x S Pseudoacrodictys deightonii (M.B. Ellis) W.A. Baker & Morgan-Jones
x S
Pseudobotrytis terrestris (Timonin) Subram. x x A
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Repetophragma fasciata F. Castañeda, Gusmão & Heredia
x S
R. filiferum (Piroz.) R.F. Castañeda x S Selenosporella curvispora G. Arnaud ex MacGarvie
x x x x A
Speiropsis scopiformis Kuthub. & Nawawi x x C Sporidesmiella hyalosperma var. hyalosperma (Corda) P.M.Kirk
x x x C
S. parva (M.B. Ellis) P.M. Kirk x A S. vignalensis W.B. Kendr. & R.F. Castañeda x S Sporidesmium tropicale M.B. Ellis x x A Stachybotrys bisbyi (Sriniv.) G.L. Barron x S S.chartarum (Ehrenb.) S. Hughes x x A S. kampalensis Hansf. x S S. longispora Matsush. x x A S. parvispora S. Hughes x x A Stylaspergillus laxus B. Sutton, Alcorn & P.J. Fisher
x S
Subulispora longirostrata Nawawi & Kuthub. x S Thozetella cristata Piroz. & Hodges x x x x x C Thozetella sp. x S Triposporium elegans Corda x S Triposporium sp. x S Umbellidion radulans B. Sutton & Hodges x x x C Vermiculariopsiella cornuta (V. Rao & de Hoog) Nawawi, Kuthub. & Sutton
x x x x C
V. cubensis (Castañeda) Nawawi, Kuthub. & B. Sutton
x S
V. falcata Nawawi, Kuthub. & B. Sutton x S V. immersa (Desm.) Bender x x x C Verticillium sp. x S Virgaria nigra (Link) Nees x S Virgatospora echinofibrosa Finley x S Volutella minima Höhn. x x C Volutella sp. x S Wiesneriomyces laurinus (Tassi) P.M. Kirk x x x C Yinmingella mitriformis Goh, K.M. Tsui & K.D. Hyde
x S
Zanclospora indica Subram. & Vittal x S Z. novae-zelandiae S. Hughes & W.B. Kendr. x S Zygosporium echinosporum Bunting & E.W. Mason
x x A
Z. gibbum (Sacc., M. Rousseau & E. Bommer) S. Hughes
x S
Total de ocorrências 34 33 18 19 31 26 16 16 -
Grande parte das espécies encontradas na área de estudo foram também
registradas em inventários realizados em áreas de Mata Atlântica, no sudeste do Brasil
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(Grandi 1998, 1999, 2004, Grandi e Attili 1996, Grandi & Gusmão 2002, Grandi &
Silva 2006, Gusmão & Grandi 1997 e Gusmão et al. 2001).
Segundo Grandi & Silva (2006), apesar dos diversos levantamentos não serem
comparavéis, pois foram realizados em áreas e períodos diferentes, o folhedo de
Caesalpinia echinata Lam. foi um dos que mais contribuiu para o conhecimento de
fungos conidiais no Brasil. Por outro lado, os estudos ainda são incipientes em diversas
áreas, como observado pela considerável riqueza taxonômica encontrada no fragmento
de Mata Atlântica investigado, e que só agora é registrada.
A alta riqueza de espécies vegetais do ambiente tropical é um fator importante
do ponto de vista ecológico. O estudo dessas plantas e do folhedo por elas produzido
permite que sejam encontrados muitos gêneros de fungos conidiais pouco estudados,
monotípicos, além de novos gêneros e espécies com caracteres singulares (Mercado-
Sierra et al. 1987). Exemplos neste trabalho são os gêneros monotípicos Atrosetaphiale,
Cubasina, Stylaspergillus, Umbellidion, Yinmingella e algumas prováveis espécies
novas do complexo Beltrania.
Na Área A, 14 espécies foram comuns às três parcelas amostradas: Beltrania
rhombica, Beltraniella portoricensis, Brachysporiella gayana, Chalara alabamensis,
Chaetopsina fulva, Exserticlava vasiformis, Gangliostilbe costaricensis, Kionochaeta
ramifera, Monotosporella setosa var. setosa, Paraceratocladium silvestre, Speiropsis
scopiformis, Stachybotrys parvispora, Umbellidion radulans e Volutella minima,
enquanto na Área B apenas nove espécies ocorreram nas três parcelas: Beltrania
rhombica, B. querna, Beltraniella portoricensis, Chaetopsina fulva, Cryptophiale
kakombensis, Exserticlava vasiformis, Gyrothrix microsperma, Parassympodiella laxa e
Vermiculariopsiella cornuta. O número de espécies exclusivas e comuns às três parcelas
variou em cada área (Fig. 1). Essas diferenças refletem a heterogeneidade dos
microhabitats nas áreas investigadas, enquanto o baixo número de espécies comuns
presentes nas três parcelas de uma mesma área reflete as particularidades de cada uma
delas.
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Foram mais representativos os gêneros de fungos conidiais associados à
decomposição de folhas e pecíolos. Houve predominância, entre os do folhedo, de
espécies do complexo-Beltrania (6), Stachybotrys (5), Vermiculariopsiella (4) e
Cryptophiale (3). No caso dos associados a galhos e cascas, tiveram destaque
Kionochaeta (4), Acrogenospora e Exserticlava (2) (Tab. 2). O padrão observado pode
ser explicado pelo fato das folhas representarem a parte mais significativa entre os
substratos vegetais da serapilheira, pela biomassa e pelo conteúdo de nutrientes
orgânicos e inorgânicos que possuem (Meguro et al. (1979). Dix & Webster (1995)
destacaram que as folhas são um dos mais relevantes substratos colonizados por
microrganismos, entre eles os fungos conidiais, devido à variedade de espécies e
diversidade morfológica das plantas. Ananda & Sridhar (2004), estudando a diversidade
de fungos filamentosos em mangue, na Índia, evidenciaram pela análise dos substratos
(folhas, madeira e cascas) as preferências fúngicas e a variação durante o processo de
sucessão, registrando uma grande diversidade e riqueza de espécies em madeira podre e
folhedo (65 e 49 táxons, respectivamente). Resultado diferente do registrado no presente
estudo, em área de mata, o que reflete as particularidades de cada ambiente.
Figura 1. Número de espécies de fungos conidiais exclusivas e comuns às parcelas estudadas (P1,P2, P3) nas áreas A e B, associadas a folhas, pecíolos, galhos e cascas da serapilheira, na Serra da Jibóia, Bahia.
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Constância% FUNGOS CONIDIAIS
GÊNEROS
ESPÉCIES S A C
Associados a folhas 14 18 9,4 4,7 2,9 Associados a pecíolos 15 15 11,5 1,9 0,9 Associados a galhos 15 17 9,4 5,7 0,9 Associados a cascas 13 15 10,5 2,9 0,9 Comuns a folhas e pecíolos 22 25 - 9,4 14,2 Comuns a folhas e galhos - - - - - Comuns a folhas e cascas 2 3 - - 2,9 Comuns a pecíolos e galhos 1 1 - 0,9 - Comuns a pecíolos e cascas 1 1 - - - Comuns a galhos e cascas 6 6 0,9 0,9 3,8 Comuns a folhas, pecíolos e galhos 2 2 - - 1,9 Comuns a folhas, pecíolos e cascas 1 1 - - 0,9 Comuns a folhas, galhos e cascas - - - - - Comuns a pecíolos, galhos e cascas 1 1 - - 0,9 Comuns a folhas, pecíolos, galhos e cascas 1 1 - - 0,9 TOTAL 78 106 42,5 26,4 31,1
Fungos conidiais afetam a subseqüente colonização do substrato por outros
microrganismos na madeira, bem como em cascas, gravetos e folhas vivas (Stewart
1979). Segundo Mason (1980), esses fungos são fundamentalmente importantes na
decomposição do material vegetal, devido ao fato da colonização estar associada à
capacidade enzimática de degradação de compostos complexos (lignina, celulose,
hemicelulose, entre outros) presentes nos substratos e a fatores abióticos.
A distribuição das espécies por classes de constância (Tab. 2) revelou a
predominância de espécies acidentais (43,4%), seguidas das constantes (31,1%) e
acessórias (25,5%). Entre os fungos encontrados, apenas Exserticlava vasiformis foi
observado colonizando todos os substratos. Associadas a folhas e pecíolos foram
registradas 15 espécies constantes e 10 acessórias; no entanto, colonizando apenas
pecíolos foram 12 espécies acidentais, com menor incidência de espécies acessórias (2) e
constantes (1), seguidos do registro de espécies acidentais em cascas (11), folhas (10) e
galhos (10) (Fig. 2).
Tabela 2. Riqueza de gêneros e espécies de Fungos Conidiais registrados no fragmento de Mata Atlântica, Serra da Jibóia, Bahia. S = Acidental, A = Acessória e C = Constante.
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Estudando a micota associada a três tipos de folhas em floresta no México,
Heredia (1993) registrou a presença esporádica de muitos fungos durante o processo de
sucessão, sendo poucas espécies constantes (Beltrania rhombica, Beltraniella
portoricensis (como Ellisiopsis gallesiae), Codianea assamica, Chalara alabamensis,
Cryptophiale kakombensis, Cylindrocladium scoparium e Subulispora procurvata)
durante todo o processo. Bill & Polishook (1994) registraram poucas espécies
abundantes e uma alta proporção de espécies raras e fungos característicos da
decomposição de substratos vegetais, dentre os quais: Beltrania rhombica, Cryptophiale
sp., Dictyochaeta sp., Volutella minima, entre outros também registrados nesse estudo.
Em folhedo na Tanzânia, Pasqualetti et al. (2001) registraram 24,34% espécies
dominantes, 22,19% freqüentes e as demais esporádicas (53,47%), entre as quais
Beltrania querna e B. rhombica, catalogadas no presente estudo como constantes.
A similaridade de espécies de fungos conidiais entre as áreas estudadas pode ser
considerada baixa (25%). Esse resultado pode decorrer das diferenças ambientais entre
as duas áreas e segundo Polishook et al. (1996) amostras de folhedo de uma mesma
Figura 2. Número de espécies, considerando as categorias de constância em diferentes substratos em área de Mata Atlântica na Serra da Jibóia, Bahia. Fs = Folhas, Ps = Pecíolos, Gs = Galhos, Cs = Cascas.
0
2
4
6
8
10
12
14
16
Fs
Ps
Gs
Cs
Fs e
Ps
Fs e
Cs
Ps e
Gs
Ps e
Cs
Gs e
Cs
Fs, P
s e
Gs
Fs, P
s e
Cs
Ps,G
s e
Cs
Fs, P
s, G
s e
Cs
Constância
Nú
me
ro d
e e
sp
éc
ies
Acidental Acessória Constante
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espécie tendem a ter alta similaridade, comparada às amostras de diferentes espécies de
uma mesma área. A vegetação do local estudado constitui um mosaico, com diferentes
substratos passíveis de colonização pelos fungos. Na vertente oriental predomina a
Floresta Ombrófila Densa, com remanescentes de Mata Atlântica, influenciada pelas
chuvas orográficas onde os ventos úmidos, oriundos do litoral, ao encontrar a serra,
fazem precipitar grande parte da umidade que contribui para manter sua densidade e
exuberância. A porção ocidental é menos úmida, apresentando Floresta Estacional Semi-
decidual (onde foram realizadas as coletas), Floresta Decidual e Caatinga Arbórea com
palmeiras (Tomasoni & Santos 2003; Sandes et al. 2003).
A comparação das populações de fungos conidiais nos substratos investigados,
mostrou grande variação (Tab. 3). Folhas e pecíolos foram os substratos mais similares
entre si, seguidos de cascas e galhos, enquanto entre os demais substratos foi observada
baixa similaridade.
SUBSTRATOS
Folhas
Pecíolos
Galhos
Cascas
Folhas 100 Pecíolos 30,1 100 Galhos - 3,0 100 Cascas 9,3 3,2 27,2 100
Heredia (1993) comparou a similaridade entre folhas de Quercus germana Cham.
& Schlrcht, Q. sartorii Liemb. e Liquidambar stryraciflua L. observando alta
similaridade entre elas (acima de 70%). No Brasil, Maia (1983) verificou que as
populações fúngicas de Licania octandra (Hoffmgg. Ex R. & S.) Kuntze e L. kunthiana
Hook F. são mais semelhante entre si, que as populações em L. octandra e Hortia
arborea Engl. e em L. kunthiana e H. arborea.
Parungao et al. (2002) acreditam que poucos fungos decompositores são
específicos de um substrato, ao contrário de Polishook et al. (1996), os quais
argumentam que os fungos têm preferência por um determinado substrato, resultando na
riqueza fúngica do folhedo misto florestal. Hyde & Alias (2000) relatam que diferentes
Tabela 3. Matriz de semelhança a partir do índice de Sorensen, entre populações de fungos conidiais, nos substratos investigados.
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
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partes do vegetal (folhas, pecíolos, cascas, etc.) abrigam diferentes fungos, indicando
que alguns deles podem preferencialmente se desenvolver em certos tipos de tecido.
Devido a essas discussões, Lodge (1997) e Lodge & Cantrell (1995) sugerem
comparações entre plantas de uma mesma espécie, considerando variáveis como o local
e distúrbios ambientais, pois estes afetam a distribuição dos fungos conidiais
colonizadores da serapilheira.
Algumas das espécies identificadas apresentam ampla distribuição, tais como:
Actinocladium rhodosporum, Beltrania rhombica, Beltraniella portoricensis,
Canalisporium caribensis, Dictyochaeta simplex, Ellisembia adscendens, Juwenangia
globulosa, Kionochaeta ramifera, Melanocephala australiensis, Pleurothecium
recurvatum, Sporidesmium tropicale, Stachybotrys chartarum, Thozetella cristata,
Triposporium elegans, Vermiculariopsiella immersa e Virgaria nigra (Hughes &
Kendrick 1965, Goos 1969, Hughes 1978, Matsushima 1971, 1975, 1980, 1989, 1993,
1996, Mckenzie 1995, Mercado-Sierra et al. 1997, Heredia et al. 1997). Outras, no
entanto, são escassamente referidas na literatura: Beltrania africana, Ceratosporella
compacta, Dactylaria botulispora, Endophragmiella quadrilocularis, Gangliostilbe
costaricensis, Kionochaeta nanophora, Kionochaeta pughii, Kylindria pluriseptata,
Phragmocephala elegans, Sporidesmiella vignalensis, Vermiculariopsiella cornuta, V.
falcata, Yimingiella mitriformis, Zanclospora novae-zelandiae (Matsushima 1975, 1993,
Castañeda-Ruiz 1985, Kuthubutheen & Nawawi 1988, Castañeda-Ruiz & Kendrick
1990, Castañeda-Ruiz et al. 1996, Goh et al. 1998).
Espécies cosmopolitas e pantropicais como: B. rhombica, B. portoricencis,
Cladosporium cladosporioides, Colletotrichum gloeosporioides, Fusarium solani,
Gliocladium roseum, Idriella lunata, Paecilomyces marquandii, Lasiodiplodia
theobromae, Scolecobasidium constrictum, Mucor hiemalis, Phomopsis spp.
Trichoderma spp., Volutella minima e Wiesneriomyces laurinus são usualmente isoladas
durante estudos de folhedo de florestas tropicais úmidas e os gêneros Chaetopsina,
Chloridium, Clonostachys, Cryptophiale, Dactylaria, Dictyochaeta, Myrothecium,
Scolecobasidium, Stachybotrys e muitos anamorfos de Hypocreales e Xylariales são
ricamente representados na micota do folhedo tropical (Polishook 1996).
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Como destacaram Heredia-Abarca et al. (2004), a importância dos fungos
conidiais não se limita ao papel que desempenham no equilíbrio ecológico como
degradadores de restos orgânicos e reguladores de populações fitopatogênicas. Além
disso, esses organismos têm o potencial de produzir enzimas e metabólitos secundários
importantes nas indústrias farmacológicas e alimentícias, entre outras. O levantamento
de fungos conidiais que colonizam substratos vegetais em decomposição tem sido eficaz
para ampliar o conhecimento sobre a diversidade desses microrganismos, permitindo
que novas espécies sejam conhecidas e novos registros sejam feitos, o que abre a
possibilidade da sua utilização para fins diversos.
Os dados demonstram a elevada diversidade de fungos conidiais nas áreas
estudadas. Considerando que o desmatamento do que ainda resta da Mata Atlântica
continua, entende-se como fundamental conhecer a micota nesse bioma, de modo a
fornecer subsídios para sua conservação da Mata Atlântica.
MARQUES, M.F.O. Fungos conidiais associados à decomposição de substratos...
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CONCLUSÕES
� A micota de fungos conidiais revelou-se rica nas áreas estudadas.
� Acrogenospora gigantospora, A. sphaerocephala, Actinocladium
rhodosporum, Beltrania africana, Cacumisporium sigmoideum,
Canalisporium caribense, Ceratosporella compacta, Cubasina albofusca,
Dactylaria botulispora, Dendryphiopsis atra, D ictyochaeta. Plurigutullata,
Dictyosporium digitatum, Endophragmiella quadrilocularis, Gangliostilbe
costaricensis, Idriella ramosa, Kionochaeta nanophora, K. pughii,
Melanocephala australiensis, Monotosporella setosa var. setosa,
Phragmocephala elegans, P. stemphylioides, Pleurothecium recurvatum,
Pseudoacrodictys deightonii, Sporidesmiella parva, S. parva, Sporidesmium
tropicale, Stachybotrys bisbyi, S. kampalensis, Vermiculariopsiella cornuta,
V. falcata, Virgaria nigra, Yinmingella mitriformis e Z. novae-zelandiae
constiutem novos registros para o Brasil.
� A predominância de fungos conidias associados a substratos vegetais é
altamente evidenciada em levantamentos de microfungos.
� AS comunidades fúngicas das áreas investigadas apresentam baixa
similaridade.
� A maioria das espécies registradas nas áreas estudadas são acidentais.
� As folhas e pecíolos abrigam a maior variedade de fungos conidiais nas áreas
estudadas.
� O local de estudo, devido às condições ambientais e substratos disponíveis,
favorecem o desenvolvimento de fungos conidiais.
ANEXOS
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maiúsculas); nome completo dos autores (em maiúsculas); filiação e endereço completo
como nota de rodapé, indicando autor para correspondência e respectivo e-mail; título
resumido. Auxílios, bolsas recebidas e números de processos, quando for o caso, devem ser
referidos no item Agradecimentos.
Segunda página - ABSTRACT (incluir título do trabalho em inglês), RESUMO (incluir
título do trabalho em português), Key words (até 5, em inglês). O Abstract e o Resumo
devem conter no máximo 250 palavras.
Texto - Iniciar em nova página colocando seqüencialmente: Introdução, Material e
métodos, Resultados/ Discussão, Agradecimentos e Referências bibliográficas.
Citar cada figura e tabela no texto em ordem numérica crescente. Colocar as citações
bibliográficas de acordo com os exemplos: Smith (1960) / (Smith 1960); Smith (1960,
1973); Smith (1960a, b); Smith & Gomez (1979) / (Smith & Gomez 1979); Smith et al.
(1990) / (Smith et al. 1990); (Smith 1989, Liu & Barros 1993, Araujo et al. 1996, Sanches
1997).
Em trabalhos taxonômicos, detalhar as citações de material botânico, incluindo
ordenadamente: local e data de coleta, nome e número do coletor e sigla do herbário,
conforme os modelos a seguir: BRASIL: Mato Grosso: Xavantina, s.d., H.S. Irwin s.n. (HB
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ao longo da BR 156, 8/6/1961, G. Eiten et al. 2215 (SP, US).
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(S.E. Sanchez, dados não publicados)
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ponto nos artigos escritos em inglês (10.5 m).
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Não inserir figuras no arquivo do texto.
Referências bibliográficas - Indicar ao lado da referência, a lápis, a página onde a mesma
foi citada.
Adotar o formato apresentado nos seguintes exemplos:
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of metabolism in vascular plants. Plant Science 154:1-11.
Citar dissertações ou teses somente em caráter excepcional, quando as informações nelas
contidas forem imprescindíveis ao entendimento do trabalho e quando não estiverem
publicadas na forma de artigos científicos. Nesse caso, utilizar o seguinte formato:
SANO, P.T. 1999. Revisão de Actinocephalus (Koern.) Sano - Eriocaulaceae. Tese de
doutorado, Universidade de São Paulo, São Paulo.
Não citar resumos de congressos.
Tabelas
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abreviações (exceto para unidades).
Colocar cada tabela em página separada e o título na parte superior conforme exemplo:
Tabela 1. Produção de flavonóides totais e fenóis totais (% de peso seco) em folhas de
Pyrostegia venusta.
Não inserir linhas verticais; usar linhas horizontais apenas para destacar o cabeçalho e para
fechar a tabela.
Em tabelas que ocupem mais de uma página, acrescentar na(s) página(s) seguinte(s)
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Figuras
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5. O(s) nome(s) do(s) autor(es) deve(m) ser escrito(s) em caixa alta e baixa, todos em
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6. A estrutura do trabalho deve, sempre que possível, obedecer à seguinte seqüência:
- RESUMO e ABSTRACT (em caixa alta e negrito) - texto corrido, sem referências
bibliográficas, em um único parágrafo e com cerca de 200 palavras. Deve ser precedido
pelo título do artigo em Português, entre parênteses. Ao final do resumo, citar até cinco
palavras-chave à escolha do autor, em ordem de importância. A mesma regra se aplica ao
Abstract em Inglês ou Resumen em Espanhol.
- Introdução (em caixa alta e baixa, negrito, deslocado para a esquerda): deve conter uma
visão clara e concisa de: a) conhecimentos atuais no campo específico do assunto tratado;
b) problemas científicos que levou(aram) o(s) autor(es) a desenvolver o trabalho; c)
objetivos.
- Material e métodos (em caixa alta e baixa, negrito, deslocado para a esquerda): deve
conter descrições breves, suficientes à repetição do trabalho; técnicas já publicadas devem
ser apenas citadas e não descritas. Indicar o nome da(s) espécie(s) completo, inclusive com
o autor. Mapas - podem ser incluídos se forem de extrema relevância e devem apresentar
qualidade adequada para impressão. Todo e qualquer comentário de um procedimento
utilizado para a análise de dados em Resultados deve, obrigatoriamente, estar descrito no
item Material e métodos.
- Resultados e discussão (em caixa alta e baixa, negrito, deslocado para a esquerda):
podem conter tabelas e figuras (gráficos, fotografias, desenhos, mapas e pranchas)
estritamente necessárias à compreensão do texto. Dependendo da estrutura do trabalho,
resultados e discussão poderão ser apresentados em um mesmo item ou em itens separados.
As figuras devem ser todas numeradas seqüencialmente, com algarismos arábicos,
colocados no lado inferior direito; as escalas, sempre que possível, devem se situar à
esquerda da figura. As tabelas devem ser seqüencialmente numeradas, em arábico com
numeração independente das figuras.
Tanto as figuras como as tabelas devem ser apresentadas em folhas separadas (uma para
cada figura e/ou tabela) ao final do texto (originais e 3 cópias). Para garantir a boa
qualidade de impressão, as figuras não devem ultrapassar duas vezes a área útil da revista
que é de 17,5?23,5 cm. Tabelas - Nomes das espécies dos táxons devem ser mencionados
acompanhados dos respectivos autores. Devem constar na legenda informações da área de
estudo ou do grupo taxonômico. Itens da tabela, que estejam abreviados, devem ter suas
explicações na legenda.
As ilustrações devem respeitar a área útil da revista, devendo ser inseridas em coluna
simples ou dupla, sem prejuízo da qualidade gráfica. Devem ser apresentadas em tinta
nanquim, sobre papel vegetal ou cartolina ou em versão eletrônica, gravadas em .TIF, com
resolução de pelo menos 300 dpi (ideal em 600 dpi). Para pranchas ou fotografias - usar
números arábicos, do lado direito das figuras ou fotos. Para gráficos - usar letras maiúsculas
do lado direito.
As fotografias devem estar em papel brilhante e em branco e preto. Fotografias coloridas
poderão ser aceitas a critério da Corpo Editorial, que deverá ser previamente
consultada, e se o(s) autor(es) arcar(em) com os custos de impressão.
As figuras e as tabelas devem ser referidas no texto em caixa alta e baixa, de forma
abreviada e sem plural (Fig. e Tab.). Todas as figuras e tabelas apresentadas devem,
obrigatoriamente, ter chamada no texto.
Legendas de pranchas necessitam conter nomes dos táxons com respectivos autores. Todos
os nomes dos gêneros precisam estar por extenso nas figuras e tabelas. Gráficos - enviar os
arquivos em Excel. Se não estiverem em Excel, enviar cópia em papel, com boa qualidade,
para reprodução.
As siglas e abreviaturas, quando utilizadas pela primeira vez, devem ser precedidas do seu
significado por extenso. Ex.: Universidade Federal de Pernambuco (UFPE); Microscopia
Eletrônica de Varredura (MEV).
Usar unidades de medida de modo abreviado (Ex.: 11 cm; 2,4 µm), o número separado da
unidade, com exceção de percentagem (Ex.: 90%).
Escrever por extenso os números de um a dez (não os maiores), a menos que seja medida.
Ex.: quatro árvores; 6,0 mm; 1,0 4,0 mm;125 exsicatas.
Em trabalhos taxonômicos o material botânico examinado deve ser selecionado de maneira
a citarem-se apenas aqueles representativos do táxon em questão e na seguinte ordem:
PAÍS. Estado: Município, data, fenologia, coletor(es) número do(s) coletor(es) (sigla do
Herbário).
Ex.: BRASIL. São Paulo: Santo André, 3/XI/1997, fl. fr., Milanez 435 (SP).
No caso de mais de três coletores, citar o primeiro seguido de et al. Ex.: Silva et al.
(atentar para o que deve ser grafado em CAIXA ALTA, Caixa Alta e Baixa, caixa baixa,
negrito, itálico).
Chaves de identificação devem ser, preferencialmente, indentadas. Nomes de autores de
táxons não devem aparecer. Os táxons da chave, se tratados no texto, devem ser numerados
seguindo a ordem alfabética. Ex.:
1. Plantas terrestres
2. Folhas orbiculares, mais de 10 cm diâm.
................................................ 2. S. orbicularis
2. Folhas sagitadas, menos de 8 cm compr.
.................................................. 4. S. sagittalis
1. Plantas aquáticas
3. Flores brancas .............................. 1. S. albicans
3. Flores vermelhas ......................... 3. S. purpurea
O tratamento taxonômico no texto deve reservar o itálico e o negrito simultâneos apenas
para os nomes de táxons válidos. Basiônimo e sinonímia aparecem apenas em itálico.
Autores de nomes científicos devem ser citados de forma abreviada, de acordo com índice
taxonômico do grupo em pauta (Brummit & Powell 1992 para Fanerógamas). Ex.:
1. Sepulveda albicans L., Sp. pl. 2: 25. 1753.
Pertencia albicans Sw., Fl. bras. 4: 37, t. 23, f. 5. 1870.
Fig. 1-12
Subdivisões dentro de Material e métodos ou de Resultados e/ou discussão devem ser
escritas em caixa alta e baixa, seguida de um traço e o texto segue a mesma linha. Ex.: Área
de estudo - localiza se ...
Resultados e discussão devem estar incluídos em conclusões.
- Agradecimentos (em caixa alta e baixa, negrito, deslocado para a esquerda): devem ser
sucintos; nomes de pessoas e Instituições devem ser por extenso, explicitando o porquê dos
agradecimentos.
- Referências bibliográficas
- Ao longo do texto: seguir esquema autor, data. Ex.:
Silva (1997), Silva & Santos (1997), Silva et al. (1997) ou Silva (1993; 1995), Santos
(1995; 1997) ou (Silva 1975; Santos 1996; Oliveira 1997).
- Ao final do artigo: em caixa alta e baixa, deslocado para a esquerda; seguir ordem
alfabética e cronológica de autor(es); nomes dos periódicos e títulos de livros devem ser
grafados por extenso e em negrito. Exemplos:
Santos, J. 1995. Estudos anatômicos em Juncaceae. Pp. 5-22. In: Anais do XXVIII
Congresso Nacional de Botânica. Aracaju 1992. São Paulo, HUCITEC Ed. v.I.
Santos, J.; Silva, A. & Oliveira, B. 1995. Notas palinológicas. Amaranthaceae. Hoehnea
33(2): 38-45.
Silva, A. & Santos, J. 1997. Rubiaceae. Pp. 27-55. In: F.C. Hoehne (ed.). Flora Brasilica.
São Paulo, Secretaria da Agricultura do Estado de São Paulo.
Para maiores detalhes consulte os últimos fascículos recentes da Revista, ou os links
da mesma na internet: www.botanica.org.br. ou ainda artigos on line por intermédio de
www.scielo.br/abb.
Não serão aceitas Referências bibliográficas de monografias de conclusão de curso de
graduação, de citações resumos simples de Congressos, Simpósios, Workshops e
assemelhados. Citações de Dissertações e Teses devem ser evitadas ao máximo; se
necessário, citar no corpo do texto. Ex.: J. Santos, dados não publicados ou J. Santos,
comunicação pessoal.