Bol. San. Veg. Plagas, 28:151-161, 2002

Ciclo de vida de Tetrastichus turionum Htg. (Hy.: Eulophidae),un parasitoide de crisálidas de polilla del brote del pino(Rhyacionia buoliana Den. et Schiff. (Lep.: Tortricidae))para el control biológico en Chile

A. HUERTA; J. A. PAJARES, F. ROBREDO

Se estudió el ciclo de vida de Tetrastichus turionum Htg., un endoparasitoide de cri-sálidas de polilla del brote del pino {Rhyacionia buoliana Den. et Schiff.) en Españapara su aplicación en el control biológico en Chile, mediante estudios de laboratorio ycampo. T. turionum presentó dos generaciones anuales sobre la misma generación hos-pedante, una hibernante, con desarrollo detenido en diapausa desde mediados del ve-rano hasta mediados de primavera del año siguiente y otra del año, de desarrollo rápido.Esta última generación corta, emergió y realizó sus puestas en verano, produciendo unaprogenie que hibernó como larva del cuarto estadio dentro del hospedante. Ambas gene-raciones aparecieron fuertemente sincronizadas con la presencia de crisálidas de la po-blación hospedante. Los bioensayos de laboratorio mostraron que T. turionum no realizópuestas sobre larvas de R. buoliana ya parasitadas por O. obscurator. Los resultadosconfirmaron la idoneidad de T. turionum como parasitoide complementario de O. obs-curator para su introducción y aplicación en el control biológico de R. buoliana enChile.

1 Departamento de Silvicultura, Facultad de Ciencias Forestales, Universidad deChile. Avda. Santa Rosa 11.315. La Pintana. Casilla 9206-SANTIAGO-CHILE. E-mail:ahuerta@uchile.cl

2 Departamento de Producción Vegetal y Silvopascicultura, E.T.S de IngenieríasAgrarias, Universidad de Valladolid. Avda. de Madrid, 57. 34004-PALENCIA-ES-PAÑA. E-mail: jpajares@pvs.uva.es

3 José Abascal, 46. 2o C. 28003- MADRID- ESPAÑA.

Palabras claves: Tetrastichus turionum, Rhyacionia buoliana, parasitoide, parasi-tismo, control biológico

INTRODUCCIÓN

La polilla del brote del pino, Rhyacioniabuoliana ha sido una plaga importante enEuropa durante varios siglos. Los daños sue-len ser muy característicos: disminución delcrecimiento y deformaciones en las extremi-dades de las ramas. Estos daños son debidosa las roeduras y galerías que hace la oruga en

las yemas y brotes para procurarse alimento(DAJOZ, 1980; ROMANYK y CADAHÍA, 1992).

R. buoliana se introdujo en Norteaméricaa inicios del siglo pasado, llegando a ser unaplaga importante de las plantaciones depino, y numerosos estudios se han dirigidohacia un control biológico efectivo. Portanto, su complejo de parasitoides ha sidoampliamente investigado y bien documen-

tado (WATSON y ARTHUR, 1959; SYME, 1970)y se han realizado varias evaluaciones de es-pecies como agentes de control en Nortea-mérica (JUILLET, 1959; ARTHUR y JUILLET,1961).

En Chile este insecto se ha convertido enla principal plaga del Pinus radiata D. Don(PAREDES et al., 1998), cuya superficie as-ciende en la actualidad a 1.462.500 ha (IN-FOR, 2000). Al detectarse en 1985 la pre-sencia de R. buoliana se inició una selecciónde posibles entomófagos para ser introduci-dos en el país como parte de un programade control biológico, el cual se concretócon la introducción de Orgilus obscurator(Hy.: Braconidae) (LANFRANCO et al.,1991). Si bien la acción de O. obscuratorsobre R. buoliana en las extensas masas deP. radiata constituye un ejemplo para elcontrol biológico forestal de esta plaga, noes suficiente para combatirla en los distin-tos habitats donde se ha ido desplazandohoy en día. Así, OJEDA y AHUMADA (1999),señalan que este bracónido no registra altosniveles de parasitismo en la VII y Vill Re-gión (sur de Chile), posiblemente debido aproblemas de desadaptación del parasi-toide. Por tanto no es posible comprometerel control biológico de R. buoliana a unúnico regulador, dado que difícilmente serácapaz de actuar eficientemente a lo largo detodos los nichos ecológico donde está pre-sente en Chile. Una solución potencial aeste problema puede ser la introducción deuna segunda especie de parasitoide que ata-que a un estado diferente del hospedante(DEBACH, 1977).

El complejo de parasitoides de R. buo-liana de los últimos estados de desarrollo dela plaga se estudió en España (HUERTA,2000). El análisis de las distintas caracterís-ticas de cada parasitoide, tales como especi-ficidad del hospedante, fecundidad, habili-dad para localizar hospedantes, adaptaciónecológica, etc, condujo a seleccionar al pa-rasitoide de crisálidas Tetrastichus turionumHtg. (Hy.: Eulophidae) como el candidatomás promisorio, compatible con O. obscura-tor, para ser introducido en Chile.

T. turionum fue especialmente impor-tante en Alemania, Austria y Bélgica (ART-HUR y JUILLET, 1961). No obstante, en unestudio realizado en el norte de Alemaniaapareció como una especie moderadamenteconstante y muy rara dentro del complejode R. buoliana (SCHRODER, 1974). En otroestudio más reciente, también en el paísgermano, se señaló a Pimpla turionellae(Hy., Pimplinae) y a T. turionum como losparasitoides responsables de la mortalidadde las crisálidas de R. buoliana (HÀUBLER,1990).

Aunque algunas características biológicasde T. turionum han sido estudiadas en labo-ratorio, ningún detalle se ha publicadoacerca de su ciclo de vida bajo condicionesde campo. Por tanto, este estudio se diseñópara conocer su ciclo de vida y estudiar suhabilidad como biocontrolador y fortalecerel programa de control biológico de R. buo-liana abordado en Chile, compatible con lapresencia de O. obscurator.

MATERIAL Y MÉTODOS

El estudio de campo se desarrolló en unarepoblación joven de Pinus pinea L. injer-tados, localizada en Tordesillas en la Pro-vincia de Valladolid (Comunidad de Casti-lla y León). Esta parcela albergó una altadensidad de población de R. buoliana. Éstase convirtió en la zona de seguimiento in-tensivo y permanente a lo largo de los tresaños de estudio. Durante las temporadas deprimavera -verano de 1997-1999 se realiza-ron una serie de muéstreos periódicos queconsistieron en el examen de los brotes ata-cados en los que se recolectaron orugas delos últimos estadios y principalmente crisá-lidas de la plaga que pudieran haber estadoparasitadas. En la temporada de 1999 estainvestigación se centró en Tordesillas, conalgunos muéstreos en la zona próxima deCampaspero (Valladolid). Parte del mate-rial colectado fue usado en los ensayos delaboratorio y el resto en los experimentosde campo.

Se hizo un seguimiento diario de lasemergencias de T. turionum en laboratoriodurante 1998-1999. En 1998, las crisálidasparasitadas fueron colocadas individual-mente dentro de bolsas pequeñas ( 3 x 2cm), construidas con una malla plástica detrama muy fina y fueron dejadas sobre losárboles en el campo. Un total de 15 bolsasfueron distribuidas en el campo, cinco porárbol, y se registró semanalmente la emer-gencia de los adultos parasitoides. Losmuéstreos se iniciaron a mediados de ju-nio, y se continuaron hasta finales de julio,y posteriormente se reanudaron en la pri-mavera siguiente (mayo) con el segui-miento de las crisálidas que pasaron pordiapausa.

Durante 1999 se llevaron a cabo dos se-ries de embolsamientos en Tordesillas. Estematerial parasitado se introdujo dentro de tu-bos eppendorf. En la primera de ellas se re-cogieron en Campaspero (Valladolid) du-rante la segunda semana de mayo, 15crisálidas de R. buoliana con individuos delparasitoide que habían invernado en dia-pausa (cuarto estadio larvario). Las crisáli-das parasitadas fueron transportadas a Tor-desillas y colocadas en los tubos en los quese procedió al seguimiento semanal de lasemergencias hasta su término, a fines de ju-nio. La segunda serie de embolsamientos serealizó a partir de crisálidas de R. buolianaparasitadas durante ese año, recolectadas en-tre junio y julio. De forma similar a la ante-rior, el seguimiento se realizó semanalmentehasta el término de la emergencia (mediadosde agosto).

La sincronización entre T. turionum y suestado hospedante se estudió en 1999 com-parando la información procedente de losmuéstreos semanales de 100 brotes atacadosen cada ocasión, cada uno proveniente de unárbol distinto. En cada uno de estos brotes seobservó la presencia de orugas de último es-tadio y de crisálidas sanas y parasitadas y/oemergencias de adultos de R. buoliana (exu-viasj.

Para estudiar la interacción entre T. tu-rionum y O. obscurator en 1999 se realizó

un seguimiento de las emergencias del pa-rasitoide O. obscurator en Tordesillas. Paraello, se introdujeron orugas de los últimosestadios de R. buoliana aparentemente pa-rasitadas (escasa movilidad) en tubos ep-pendorf en los que se había incorporado unpequeño brote. La emergencia de O. obscu-rator fue evaluada cada semana. De estemodo fue posible conocer la evolución encampo de adultos de este bracónido, y com-parando con el periodo de actividad de losadultos de T. turionum se pudo analizar elsolapamiento entre ambos parasitoides encampo y deducir la posibilidad de cleptopa-rasitismo.

Por último, para conocer la discrimina-ción que pudiese ejercer T. turionum entrehospedantes intactos o previamente parasi-tados por O. obscurator se realizó un bio-ensayo, utilizando distintos hospedantes deR. buoliana. Para ello se utilizaron cápsu-las petri de 9 cm de diámetro, preparadascomo arena de ensayo, en cuyo interior seintrodujo papel filtro humedecido periódi-camente con agua destilada y en cuyas ta-pas superiores se realizó un orificio de 1cm de diámetro que se cubrió con una ma-lla de trama muy fina. Se mantuvieron con-diciones de humedad entre 50-60%, y detemperatura entre 20-25 °C, en el interiorde una cámara de cría de insectos. Estebioensayo consistió en tres ensayos, cadauno de los cuales contenían tres orugas del5o estadio de R. buoliana, parasitadas pre-viamente por O. obscurator. Además detres orugas del 5o estadio sanas para el pri-mer ensayo; tres crisálidas sanas para el se-gundo ensayo y tres crisálidas sanas mástres orugas del 5o estadio sanas para el ter-cero. Dentro de cada una de estas cápsulasse introdujeron seis hembras y seis machosde T. turionum. Al cabo de cuatro días seretiraron los adultos del parasitoide ytranscurrido un mes, se procedió a la disec-ción del material, con el fin de observar lapresencia o ausencia de larvas del parasi-toide, es decir, de oviposición efectiva.Cada uno de estos ensayos se repitió tresveces.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Emergencia de los adultos de T. turionum

El seguimiento de las crisálidas de /?.buoliana parasitadas en Tordesillas durante1998, mostró que el periodo de emergenciade los adultos de T. turionum en campo seinició en la primera semana de julio y se pro-longó a lo largo de todo este mes (Fig. 1).Del total de crisálidas embolsadas (n = 15)emergieron el 80%, quedando el resto en

diapausa durante el verano e invierno si-guientes y emergiendo a mediados de mayode 1999.

En laboratorio, las crisálidas parasitadasrecogidas en Tordesillas durante 1997 y1998 mostraron una curva de emergenciasque comenzó desde principios de julio y seprolongó hasta fines de ese mes, con un má-ximo de emergencias en la tercera semana(Fig. 2). En ambos años la emergencia re-sultó similar y únicamente se produjo laemergencia en el 60% (1997, n = 15) y 50%

Fig. 1.—Emergencia acumulada (%) de T. turionum en 1998 provenientes de crisálidas de R. buoliana parasitadas.

Figura 2. Emergencia acumulada (%) de T. turionum en laboratorio en 1997 y 1998provenientes de crisálidas de R. buoliana parasitadas.

Fig. 3.—Emergencia acumulada (%) de T. turionum en laboratorio en 1998 y 1999 provenientede crisálidas de R. buoliana parasitadas en 1997 y 1998 que entraron en diapausa.

(1998, n = 28) de los individuos recolecta-dos, quedando las restantes crisálidas con T.turionum en diapausa prolongada hasta laprimavera siguiente. La emergencia de estosindividuos diapausantes en laboratorio, unaño más tarde a partir de su colecta, man-tuvo una tendencia parecida en ambos años.La aparición de los adultos comenzó desdela primera semana de mayo hasta mediadosde junio, es decir, siete semanas más tarde(Fig. 3).

Durante 1999, se estudió el desarrollodel vuelo de T. turionum en el campo, a tra-vés de la emergencia de las crisálidas de R.buoliana parasitadas en 1998 (como larvasde cuarto estadio hibernantes) y a través decrisálidas parasitadas del año (Fig. 4). Laemergencia de la generación hibernante co-menzó desde la tercera semana de mayo ycontinuó hasta la tercera de junio. Estosadultos realizaron sus puestas sobre las cri-sálidas de R. buoliana disponibles, dandoorigen a una segunda generación en el año.La aparición de los adultos provenientes decrisálidas parasitadas en el año, comenzóen la segunda semana de junio y se exten-dió por cinco semanas, hasta la mitad de ju-lio (aunque la emergencia de una crisálidaocurrió un mes más tarde), con la mayoríadel vuelo concentrado en 10 días (fines de

junio/principios de julio) (Fig. 4. A). Delconjunto, cerca del 70% de las crisálidasdel año produjeron adultos en ese verano,con el remanente quedando en diapausahasta el año próximo. Así, ambas genera-ciones, hibernantes y del año, mostraronvuelos consecutivos, aunque superpuestosdurante la segunda y tercera semana de ju-nio, siguiendo la presencia de puestas delas hembras de T. turionum por un periodode al menos ocho semanas (desde mediadosde mayo hasta mediados de julio).

En la Fig. 4.B puede observarse la sin-cronización entre la emergencia de losadultos de las crisálidas del año y la presen-cia del estadio de crisálida en la poblacióndel hospedante. En Tordesillas, R. buolianamostró un periodo muy extendido de ocu-rrencia del estado de crisálida de la pobla-ción, desde mediados/finales de la prima-vera hasta mediados del verano, el cual fuecubierto completamente por ambos vuelosde T. turionum. Más aún, la máxima emer-gencia de T. turionum coincidió con unapresencia de crisálidas muy elevada en lapoblación y la mayoría de los adultos delaño aparecieron cuando la presencia del es-tado de crisálida en el hospedante fue lamás alta, más de la mitad de la poblaciónde R. buoliana.

Fig. 4. A. Emergencia semanal de T. turionum en 1999 provenientes de crisálidas de R. buoliana parasitadasen 1998 (diapausa) y desde crisálidas parasitadas del año. B. Emergencia acumulada {%) de T. turionum

provenientes de ambas series de crisálidas parasitadas y porcentaje de pupas de R. buoliana en la población.

Ciclo vital

Se indicó con anterioridad (JUILLET,1959) que T. turionum hiberna como larvadel cuarto estadio en diapausa dentro de su

hospedante. Nuestras observaciones sobrecrisálidas parasitadas hibernantes en 1998 y1999, confirmaron esto en todos los indivi-duos estudiados. Esta generación hibernantereanudó su desarrollo en primavera y conti-

nuó la aparición de los adultos, los cuales enTordesillas se desarrollaron e hicieron suspuestas sobre las crisálidas de R. buolianadurante cinco semanas, desde la tercera se-mana de mayo hasta aproximadamente latercera de junio. De esta manera los adultosprocedentes de la generación hibernante pa-rasitaron las primeras crisálidas de R. buo-liana y dieron lugar a una progenie que sedesarrolló rápidamente (generación del año).

El desarrollo de la generación de ciclocorto pasa a través de cuatro estadios larva-les sucesivos, definidos por el tamaño de sucuerpo y cabeza y por la morfología de lasmandíbulas (descritas en detalle por JUILLET,1959). Las hembras colocan varios huevosen un mismo hospedante resultando la emer-gencia de muchos adultos desde cada crisá-lida parasitada. Nuestros resultados obteni-dos a partir de 45 crisálidas parasitadasmostraron un promedio de 41,4 (1, 82) adul-tos de T. turionum por hospedante, con unarazón sexual de 1:2,6, fuertemente sesgada

hacia la producción de hembras. Otras cifrasproporcionadas por ARTHUR y JUILLET(1961), son de 23 y 1:7, respectivamente. Laduración del desarrollo desde el estado dehuevo hasta el adulto fue bastante corta,cerca de tres semanas. Así, en Tordesillas losprimeros adultos del año aparecieron en lasegunda semana de junio, tres semanas mástarde que la emergencia de los primerosadultos de la generación hibernante. El desa-rrollo y oviposición de los adultos del añocontinuó por cinco semanas (hasta mediadosde julio), parasitando crisálidas de R. buo-liana aún disponibles en gran cantidad. Laprogenie producida por estos adultos se de-sarrolló en pocos días, hasta el cuarto esta-dio larval que entró en diapausa y no ter-minó su desarrollo hasta la primaverasiguiente.

Así, T. turionum presentó un ciclo de vidabivoltino (Fig. 5), con dos generacionesanuales, una de desarrollo rápido o ciclocorto y otra, invernante, con desarrollo dete-

Fig. 5.—Ciclo de vida de T. turionum en Tordesillas según las observaciones durante 1998 y 1999.

nido en diapausa desde mediados de veranohasta mediados de primavera. Sin embargo,ARTHUR y JUILLET (1961), indicaron una ge-neración al año para este parasitoide en Nor-teamérica. Las observaciones de estos auto-res sobre 94.000 brotes infestados por R.buoliana provenientes de Austria y de Ale-mania mostraron que cerca del 11% de losindividuos de T. turionum emergieron du-rante el mismo año que fueron recolectados,mientras que el remanente pasó el inviernocomo larva madura dentro de la crisálida delhospedante, pero la mayoría de éstos fueronrecolectados desde brotes infestados por lageneración previa de R. buoliana. En nuestrocaso, T. turionum tuvo claramente dos gene-raciones que actúan sobre la misma genera-ción de R. buoliana. Los resultados de esteestudio mostraron que una parte de la pobla-ción de T. turionum muestreada en veranosufrió diapausa y la emergencia de adultosno tuvo lugar hasta la primavera siguiente.Es destacable la buena adaptación del para-sitoide al hospedante, con una continua pre-sencia de hembras ovipositoras, cubriendocompletamente el largo periodo de disponi-bilidad del estado hospedante. De hecho mu-chos individuos de ambos sexos emergieronal mismo tiempo desde un mismo hospe-dante a la vez. Esto sugiere que es posibleque T. turionum pueda mantenerse aún a ba-jas poblaciones del hospedante por lo que serequeriría de relativamente pocos hospedan-tes. Estas características de bivoltismo, sin-cronismo y productividad por hospedante re-fuerzan su aptitud como un buen candidatopara el control biológico de la polilla delbrote en nuevas áreas.

Interacción con O. obscurator

Un requisito fundamental en la selecciónde un nuevo parasitoide para el control de R.buoliana en Chile es su compatibilidad conlos enemigos naturales existentes, en estecaso con el parasitoide anteriormente intro-ducido, O. obscurator. Las hembras de estebracónido realizan sus puestas sobre los pri-

meros estadios y el parasitoide se desarrollaendoparasíticamente en el interior de lasorugas de R. buoliana hasta que éstas com-pletan su quinto estadio. A través de todo eldesarrollo del parasitoide hay también desa-rrollo de la oruga hospedante. Por último, lamuerte de la oruga hospedante se producedurante su sexto estadio y entonces la larvadel bracónido sale al exterior y teje su capu-llo de pupación.

T. turionum es un parasitoide cuyas hem-bras oviponen preferentemente sobre las cri-sálidas de R. buoliana, aunque también pue-den hacerlo sobre los últimos estadios de lasorugas que se encuentran dentro de los bro-tes atacados cubiertos con resina (HUERTA,2000; ROBREDO, F., com.pers.). Esto podríapermitir que las hembras de T. turionum pu-dieran acceder a orugas de R. buoliana pre-viamente parasitadas por O. obscurator,aunque antes de la emergencia del bracó-nido, abriendo entonces la posibilidad decleptoparasitismo por parte de T. turionumsobre O. obscurator. Para analizar tal posibi-lidad, primero se estudió si había algún sola-pamiento temporal entre las hembras de T.turionum y las orugas de R. buoliana ya pa-rasitadas por O. obscurator. El periodo deemergencia de los adultos de O. obscuratoren campo (Fig. 6) se extendió desde la úl-tima semana de junio hasta la segunda deagosto, con una tasa de emergencia máximaa finales de julio. Así, O. obscurator pareceestar altamente sincronizado con la ocurren-cia de orugas jóvenes en la población hospe-dante, las cuales comienzan a aparecer a me-diados de junio aunque son especialmenteabundantes desde mediados hasta finales dejulio (Mozo, 1998). Esta elevada adaptaciónde O. obscurator con su estado hospedanteha sido observada también en otras áreasmás frías (JUILLET, 1960; ROBREDO, R, corn,pers.).

Los estadios inmaturos del parasitoide sedesarrollan rápidamente en el interior de lasorugas parasitadas hasta que ambos detienensu desarrollo y entran en diapausa a fines deverano. La reanudación del desarrollo delparasitoide se produce en primavera cuando

Fig. 6.—Emergencia acumulada (%) de adultos de O. obscurator en Tordesillas (1999).

las orugas hospedantes comienzan a alimen-tarse en los brotes anuales. En esta fase eldesarrollo suele ser lento hasta que el hospe-dante alcanza su sexto estadio y muere porefecto del parasitismo. Así, durante el ciclovital de O. obscurator en Tordesillas haypresencia de orugas parasitadas de R. buo-liana de los últimos estadios desde mayohasta la segunda o tercera semana de julio.El periodo de actividad de los adultos de 7.turionum en dicha localidad, comprende unintervalo muy solapado con la presencia deorugas parasitadas por O. obscurator en losbrotes del pino, de forma que la posibilidadde que los adultos de T. turionum puedan re-alizar un cleptoparasitismo sobre O. obscu-rator no puede descartarse.

Se probó la posibilidad de una discrimi-nación negativa por parte de las hembras deT. turionum al existir el acceso hacia orugasde R. buoliana ya parasitadas por O. obscu-rator. Los resultados de las pruebas de inte-racción (Tabla 1) mostraron que en ningúncaso las hembras de T. turionum oviposita-ron sobre orugas de R. buoliana parasitadaspor O. obscurator cuando tuvieron elecciónentre éstas y entre orugas sanas o entre crisá-lidas sanas o entre ambas a la vez. Puedeverse además que T. turionum puede parasi-tar las orugas sanas de R. buoliana pero nose trata de un estadio hospedante preferidoya que éstas sólo fueron parasitadas en unporcentaje bajo, incluso cuando no hubo otraelección que las orugas ya parasitadas por O.

Tabla 1.—Resultados de la discriminación entre hospedantes sanos y parasitados

l.Oruga sanaOruga parasitada por O. obscurator

2.Crisálida sanaOruga parasitada por O. obscurator

3.Oruga sanaCrisálida sanaOruga parasitada por O. obscurator

obscurator. Resulta evidente que T. turio-num prefirió claramente ovipositar sobre Iascrisálidas de R. buoliana cuando éstas estu-vieron disponibles, obteniéndose porcenta-jes de parasitismo superiores al 50%.

Así, estos resultados indican que la posi-bilidad de cleptoparasitismo de T. turionumsobre O. obscurator puede menospreciarse yambos parasitoides pueden coexistir en unamisma zona sin que haya interacciones ne-gativas entre ellos. Mientras O. obscuratorparasita desde los primeros estadios de lasorugas de R. buoliana y está presente en elinterior de su hospedante hasta que éstemuda en el sexto estadio, T. turionum loca-liza y selecciona las crisálidas sanas que seencuentran en las cámaras de crisalidaciónen los grumos de resina de los brotes. Es ra-zonable suponer que cuando una hembra deT. turionum localiza una oruga del quinto es-tadio parasitada por O. obscurator, ésta esrechazada como hospedante, e igualmentedebe suceder si lo que se encuentra es unaoruga muerta del sexto estadio con el capu-llo del parasitoide ya formado. Esta capaci-dad de T. turionum para discriminar entrehospedantes ya parasitados, también indi-cada por ARTHUR y JUILLET (1961), refuerzasu idoneidad como candidato para ser intro-ducido en Chile y complementar la acciónbiocontroladora de O. obscurator.

CONCLUSIONES

El estudio del ciclo biológico de T. turio-num mostró que este parasitoide presenta:(a) Un ciclo de vida bivoltino, con dos gene-raciones anuales, una de desarrollo rápido ociclo corto, y otra, invernante, con desarrollo

detenido en diapausa desde mediados de ve-rano hasta mediados de primavera del añosiguiente. Ambas generaciones actúan sobrela misma generación de crisálidas de R. buo-liana y están estrechamente sincronizadascon la aparición del estadio de crisálida desu hospedante, (b) Una continuidad tempo-ral mediante la diapausa experimentada du-rante 10 meses por las larvas del cuarto esta-dio dentro de la crisálida de R. buoliana, sinnecesidad de hospedantes alternativos. Y (c)Una clara compatibilidad con el parasitoidede orugas O. obscurator, aunque la presen-cia de los adultos de T. turionum se solapacon la de las orugas de R. buoliana parasita-das por O. obscurator, la escasa preferenciade T. turionum por este estadio de su hospe-dante y su discriminación negativa por lasorugas ya parasitadas por el bracónido per-miten descartar la posibilidad de cleptopara-sitismo. Todo lo anterior refuerza su aptitud,indicada por Huerta (2000) como efectivoenemigo natural de R. buoliana, apto para suintroducción en Chile con el fin de comple-mentar el control biológico ejercido por O.obscurator.

AGRADECIMIENTOS

Se agradece a la Agencia Española de Co-operación Internacional (AECI), por la con-cesión de una beca de manutención a la au-tora principal y al proyecto «Control Integradode la Polilla del Brote del pino (Rhyacioniabuoliana Den. et Schiff.)». Ref. VA 39/99,Programa de Apoyo a Proyectos de Investiga-ción de la Consejería de Educación y Culturade la Junta de Castilla y León (España), quefinanció parte de esta investigación.

ABSTRACT

HUERTA A., PAJARES J. A., ROBRED F. Bol. San. Veg. Plagas, 28: 151-161.

The life cycle of Tetrastichus turionum , a pupal endoparasitoid of the Europeanpine shoot moth Rhyacionia buoliana, was studied in Spain in field and laboratory testsaimed to its use in the biological control of that pest in Chile. T. turionum showed twoannual generations acting on the same host generation. Adults from the overwintering

generation emerged and dispersed from mid to late spring and gave rise to a fast develo-ping, current year generation. Adults of this generation emerged and oviposited in earlyto mid summer, producing a progeny that overwintered as fourth instar larvae insidetheir host. Both generations appeared highly synchronized to the presence of pupae inthe host population. Laboratory bioassays showed that T. turionum did not oviposit onR. buoliana larvae already parasitized by Orgilus obscurator. The results reinforce thesuitability of T. turionum as a promising parasitoid complementary to O. obscurator inthe biological control of the European pine shoot moth in Chile.

Key words: Tetrastichus turionum, Rhyacionia buoliana, parasitoid, parasitism,biological control.

REFERENCIAS

ARTHUR, A.P.; JUILLET, J. A. 1961. The introduced para-sites of the European pine shoot moth, Rhyacioniabuoliana (Schiff.) (Lepidoptera: Olethreutidae) witha critical evaluation on their usefulness as controlagents. The Canadian Entomologist 93: 297-312.

DAJOZ, R. 1980. Écologie des insectes forestiers. Gaut-hier-Villars. Paris. 489 p.

DEBACH, P. 1977. Lucha biológica contra los enemigosde las plantas. Ed. Mundi-Prensa. Madrid. 399 p.

HÀUBLER, D. 1990. Der Kiefernknospentriebwickler{Rhyacionia buoliana Den. & Schiff.). Instituí fürForstwissenschaften Eberswalde. Merkblatt 48. 13 p.

HUERTA, A. 2000. Estudio del complejo de parasitoidesde Rhyacionia buoliana Den et Schiff. en Españapara su aplicación en el control biológico en Chile.Tesis Doctoral. Universidad de Valladolid, España.196 p.

INSTITUTO FORESTAL (INFOR). 2000. Estadísticas foresta-les 1999. Boletín Estadístico N° 74. Santiago- Chile.

JUILLET, J.A. 1959. Morphology of immature stages,life history and behaviour of three hymenopterousparasites of the European pine shoot moth, Rhyacio-nia buoliana (Schiff.) (Lepidoptera:Olethreutidae).The Canadian Entomologist 91:709-719.

JUILLET, J.A. 1960. Inmature stages, life histories, andbehaviour of two Hymenopterous parasites of theEuropean pine shoot moth, Rhyacionia buoliana(Schiff.) (Lepidoptera, Olethreutidae). The CanadianEntomologist 92: 342-346.

LANFRANCO, D.; BÜCHNER, J.; AGUILAR, A.; HORNOS, R.1991. Parasitoides nativos en el control de la polilladel brote del pino (Rhyacionia buoliana): avances enla identificación del complejo y de sus estrategias dedesarrollo. Valdivia. Bosque 12 (2): 69-74.

Mozo, S. 1998. Estudio de la época de aplicación yefectividad de tratamientos con inhibidores de la for-

mación de cutícula frente a Rhyacionia buoliana.Trabajo fin de carrera (inéd.). Sección IngenieríaTécnica Forestal. Universidad de Valladolid. Palen-cia. 109 p.

OJEDA, S.; AHUMADA, R. 1999. Desarrollo de tecnologíade producción y utilización de Coccygomimus fusci-pes Brullé para el control de Rhyacionia buolianaDenis & Schiffermüller. Informe Proyecto CORFON" 95-0657. Bioforest S.A. Protección Fitosanitaria.Concepción-Chile. 55 p.

PAREDES, M.; CISTERNAS, E.; GERDING, M.; BECERRA, V.1998. Resultados preliminares de diversidad genéticaen poblaciones de Orgilus obscurator presentes enChile. In: Corporación Nacional Forestal. Actas Con-greso Internacional de Plagas Forestales. Pucón,Chile, pp. 258-269.

ROMANYK, N; CADAHÍA, D. (EDS.). 1992. Plagas de in-sectos en las masas forestales españolas. Ministeriode Agricultura, Pesca y Alimentación. EGRA, S.A.Madrid. 272 p.

SCHRODER, D. 1974. A study of the interactions bet-ween the internal larval parasites of Rhyacionia buo-liana (Lep.Olethreutidae). Entomophaga 19(2): 145-171.

SYME, P. 1970. Discrimination by Hyssopus thymus(Hymenoptera: Eulophidae) against Orgilus obscura-tor (Hymenoptera: Braconidae), an internal parasiteof the European pine shoot moth, Rhyacionia buo-liana (Lepidoptera: Olethreutidae). The CanadianEntomologist 102: 1523- 1527.

WATSON, W.; ARTHUR, A.P. 1959. Parasites of the Euro-pean pine shoot moth, Rhyacionia buoliana (Schiff.),in Ontario. The Canadian Entomologist 91: 478-448.

(Recepción: 8 enero 2002)(Acepción: 1 febrero 2002)