BIOLOGIA FLORAL E POLINIZAÇÃO DE (Harms) Kuhlm. E … · IX Um Meio ou uma Desculpa Roberto...
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I
INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA - INPA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BOTÂNICA
SAMYRA RAMOS CHAVES
Manaus, Amazonas
Julho, 2015
BIOLOGIA FLORAL E POLINIZAÇÃO DE Parkia ulei
(Harms) Kuhlm. E Parkia multijuga Benth. (FABACEAE-MIMOSOIDEAE)
II
SAMYRA RAMOS CHAVES
ORIENTADOR: Dr. MICHAEL JOHN GILBERT HOPKINS
Manaus, Amazonas
Julho, 2015
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Botânica do INPA, como parte dos requisitos para obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas, área de concentração em Botânica.
BIOLOGIA FLORAL E POLINIZAÇÃO DE Parkia ulei
(Harms) Kuhlm. E Parkia multijuga Benth. (FABACEAE-MIMOSOIDEAE)
III
IV
V
C512b Chaves, Samyra Ramos Biologia floral e polinização de Parkia ulei (Harms) Kuhlm e
Parkia multijuga Benth. (Fabaceae-Minosoideae) / Samyra Ramos Chaves. --- Manaus: [s.n.], 2015.
67 f. : il., color. Dissertação (Mestrado) --- INPA, Manaus, 2015. Orientador: Michael John Gilbert Hopkins.
Área de concentração: Diversidade, Conservação e uso da Flora Amazônica
1.Polinização. 2. Biologia floral. 3. Parkia ulei. 4. Parkia
multijuga Benth. I.Título CDD 581.16
Sinopse:
Estudou-se a biologia floral e a polinização de duas espécies do gênero Parkia. Foram realizados testes sobre a biologia floral, além de observado o comportamento dos visitantes florais. Testes referentes à biologia floral também foram realizados. Parkia ulei é polinizada por abelhas e Parkia
multijuga é polinizada por micro insetos.
Palavras chaves: Polinizadores, Parkia, Biologia floral, Néctar.
VI
Dedico este trabalho a minha mãe Roseane Feitosa, meu pai Miguel Arcângelo e a meus irmãos Richard Anderson, Sâmara Sâmed, e Thainy Ramos, por todo amor, carinho e compreensão.
VII
AGRADECIMENTOS
Agradeço em primeiro lugar à Deus pelo dom da vida e por sempre iluminar meu coração e
me mostrar que nunca estive sozinha nesta difícil jornada;
Ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia - INPA, pela realização do Mestrado e em
especial ao Curso de Pós-Graduação em Botânica.
Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pela concessão
da bolsa de estudos;
Ao PNADB pelo financiamento do projeto de estudo;
Ao meu querido orientador Dr. Mike Hopkins por todo apoio, paciência de ir ao campo
comigo, por tornar meus campos mais alegres, por suas valiosas sugestões no meu trabalho e
por apostar em mim para fazer parte desse mundo das Parkia;
Ao Parque Nacional do Viruá, em especial à Beatriz Lisboa (Bia), por toda a estrutura de
trabalho que me foi permitida; ao Iran Almeida por ser essa pessoa mais que especial e que
me deixou fazer parte de sua família e aos seus filhos Bruno, Vandeberg (Miudo) e o
“Branco”, que me acolheram tão bem; Aos Brigadistas por deixarem tudo mais alegre, mesmo
em momentos de fogo; aos guardas, pela amizade sincera; e aos meus auxiliares de campo:
Wicles, Alex, Aluízio (Bebe), Williasmar (Mar) e Renato. Sem vocês, eu também não teria
conseguido. Muito obrigado pela força e por me darem coragem de enfrentar jacarés, sucuri,
queixada.... A amizade será eterna. E em especial ao Renato: Vai dar tudo certo! Deus nunca
dá um fardo maior do que possamos carregar! Torcendo por sua recuperação;
Aos integrantes do laboratório de Anatomia vegetal – LABAF da Universidade Federal do
Amazonas - UFAM, em especial a Dr. Poliana, pela ajuda na anatomia das flores e ao
Emanuel por todo o auxílio em laboratório;
A galera da Entomologia do INPA, em especial ao Diego Mendes pela ajuda na identificação
dos insetos; ao David Nogueira pela identificação das abelhas, bem como ao Thiago
Mahlmann do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia – INPA, na identificação das
espécies; ao Alexandre Somavilla pela identificação das vespas; a Kelve Franklimara pela
identificação das borboletas; ao querido André Luiz Mascarenhas pela ajuda na triagem e
VIII
identificação dos Thysanoptera e por ter me indicado um especialista na identificação dos
mesmos, com isso agradeço também imensamente ao Dr. Adriano Cavalleri da Universidade
Federal do Rio Grande - São Lourenço do Sul; a Juliana Vieira do Instituto de Ciências exatas
e Tecnologia de Itacoatiara - ICET pela identificação dos Staphylinidae.
Ao Profº Dr. André Luiz Gomes da Silva da Universidade Federal Fluminense pelas valiosas
críticas e sugestões.
Aos meus amigos que conquistei durante os dois anos de Mestrado. Gostaria de deixar aqui
registrado os meus sinceros agradecimentos: às “Parketes” (Lorena e Lívia), pela troca de
conhecimento, pelos campos e pela amizade; aos meus colegas de turma Heloide, Marcos,
Lívia, Liane, Ednéia, Semirian, Alysson, Lorena, Sabrina, Wellison, Diana e Luciana pelo
convívio e pela amizade;
E por último e não menos importante, ao amor da minha vida Luis Paulo Costa, que é a
metade de mim, é a minha melhor parte, é o meu companheiro, o meu namorido, o meu
amigo! Obrigada por me esperar no ano em que ficamos longe! Obrigada por me ajudar no
laboratório! Obrigada por me ajudar no meu trabalho! Obrigada por me ajudar na vida!
Obrigada por fazer parte dela!
Enfim, obrigada a todos que de alguma maneira fizeram parte de tudo isso!
IX
Um Meio ou uma Desculpa
Roberto Shinyashiki
"Não conheço ninguém que conseguiu realizar seu sonho, sem sacrificar feriados e domingos
pelo menos uma centena de vezes.
Da mesma forma, se você quiser construir uma relação amiga com seus filhos, terá que se
dedicar a isso, superar o cansaço, arrumar tempo para ficar com eles, deixar de lado o orgulho
e o comodismo.
Se quiser um casamento gratificante, terá que investir tempo, energia e sentimentos nesse
objetivo.
O sucesso é construído à noite!
Durante o dia você faz o que todos fazem.
Mas, para obter um resultado diferente da maioria, você tem que ser especial.
Se fizer igual a todo mundo, obterá os mesmos resultados.
Não se compare à maioria, pois, infelizmente ela não é modelo de sucesso.
Se você quiser atingir uma meta especial, terá que estudar no horário em que os outros estão
tomando chope com batatas fritas.
Terá de planejar, enquanto os outros permanecem à frente da televisão.
Terá de trabalhar enquanto os outros tomam sol à beira da piscina.
A realização de um sonho depende de dedicação, há muita gente que espera que o sonho se
realize por mágica, mas toda mágica é ilusão, e a ilusão não tira ninguém de onde está, em
verdade a ilusão é combustível dos perdedores, pois...
Quem quer fazer alguma coisa, encontra um MEIO.
Quem não quer fazer nada, encontra uma DESCULPA.
X
RESUMO
O trabalho teve como objetivo estudar a biologia floral e a polinização de Parkia ulei (Harms)
Kuhlm. e Parkia multijuga Benth., espécies ocorrentes no bioma amazônico. Nesta região P.
ulei floresce de janeiro a março e frutifica a partir de fevereiro e permanece com os frutos até
a próxima floração. Parkia multijuga floresce em fevereiro e frutifica a partir de março. Os
frutos também permanecem até a próxima floração. Em ambas as espécies as flores são
inseridas em capítulos globosos. Os grãos de pólens das duas espécies são agrupados em
políades. A antese de P. ulei é diurna iniciando por volta 4:00 h sendo completada às 7:00 h.
P. multijuga tem antese noturna, com amadurecimento de suas estruturas reprodutivas a partir
das 18:30h, com início de abertura dos botões por volta das 14:00 h, estando aberta
completamente às 17:00 h. O recurso floral ofertado por P. ulei é o pólen e o néctar e P.
multijuga somente o pólen. Em ambas as espécies o capítulo funciona como unidade básica de
polinização. Em Parkia ulei os polinizadores efetivos são as abelhas Apis mellífera (Linnaeus,
1758), Ptilotrigona cf. lurida (Smith,1854), Trigona albipennis Almeida, 1995, Trigona sp.,
Partamona cf. ferreirai Pedro & Camargo, 2003. Vários insetos visitam os capítulos apenas
como pilhadores de recursos, como as abelhas Melipona cf. flavolineata Friese, 1900, e
Xylocopa sp., além de vespas, borboletas, dípteros, coleópteros e thrips. Em P. multijuga os
potenciais polinizadores são Nitidulidae, Staphylinidae, Thysanoptera, Culicidae,
Ceratopogonidae. Testes de sistemas reprodutivos mostraram uma autoincompatibilidade em
P. ulei e em P. multijuga não foi realizado.
Palavras chave: Polinização, Apis mellifera, Thysanoptera, Melitofilia, Biologia floral
XI
ABSTRACT
The work aimed to study the reproductive biology of Parkia ulei ((Harms) Kuhlm. and P.
multijuga Benth., species found in the Amazon biome. In this region P. ulei flowers from
January to March and fruits from February and remains with the fruits until the next flowering
season. P. multijuga flowers in February and fruits from March. The fruits also remain until
the next flowering season. In both species, the flowers are inserted into globular capitula.
Pollen grains of both species are grouped into polyads. Anthesis is diurnal in P. ulei starting
around 4:00 and complete by 7. 00. P. multijuga has nocturnal anthesis, starting at about 14:
00h, and is completely open at 17: 00h. The floral rewards offered by P. ulei are pollen and
nectar, and only pollen in P. multijuga. In both species, the capitulum functions as the basic
unit of pollination. In P. ulei the effective pollinators are bees, including Apis mellifera
(Linnaeus, 1758), Ptilotrigona cf. lurida (Smith, 1854), Trigona albipennis Almeida, 1995,
Trigona sp. and Partamona cf. ferreirai Pedro & Camargo, 2003. Several insects visiting the
capitula are robbers including the bees Melipona cf. flavolineata Friese, 1900, and Xylocopa
sp. as well as wasps, butterflies, flies, beetles and thrips. In P. multijuga potential pollinators
might include Nitidulidae, Staphylinidae, Thysanoptera, Culicidae and Ceratopogonidae.
Tests of the reproductive systems P. ulei and P. multijuga were inconclusive.
.
Key words: Pollination, Apis mellifera, Thysanoptera, Mellitofilia, Floral biology
XII
SUMÁRIO
Lista de Tabelas ................................................................................................................... XIV
Lista de Figuras ................................................................................................................... XV
1. INTRODUÇÃO ............................................................................................................... 1
2. OBJETIVOS .................................................................................................................... 12
2.1. Geral .......................................................................................................................... 12
2.2. Específicos ................................................................................................................. 12
3. MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................................. 13
3.1. Área de estudo .......................................................................................................... 13
3.2. Espécies estudadas .................................................................................................... 15
3.3. Fenologia reprodutiva ............................................................................................... 15
3.4. Biologia floral ........................................................................................................... 16
3.5. Visitantes florais ....................................................................................................... 18
3.6. Sistema reprodutivo .................................................................................................. 20
3.7. Sucesso reprodutivo pré-emergente.......................................................................... 20
3.8. Análise de dados ....................................................................................................... 20
4. RESULTADOS ............................................................................................................... 21
4.1. Fenologia reprodutiva ............................................................................................... 21
4.2. Biologia floral ........................................................................................................... 23
4.3. Visitantes florais ....................................................................................................... 27
4.4. Sistema reprodutivo .................................................................................................. 34
5. DISCUSSÃO ................................................................................................................... 36
4.1. Fenologia reprodutiva ............................................................................................... 36
XIII
5.2. Biologia floral ........................................................................................................... 36
5.3. Visitantes florais ....................................................................................................... 38
5.4. Sistema reprodutivo .................................................................................................. 42
6. CONCLUSÃO ..................................................................................................................... 43
7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ............................................................................ 45
XIV
LISTA DE TABELAS
Tabela 1- Morfometria das estruturas florais de Parkia ulei e P. multijuga ....................... 24
Tabela 2- Visitantes florais de P. ulei.................................................................................. 32
Tabela 3- Visitantes florais de P. multijuga ........................................................................ 34
Tabela 4- Sistema reprodutivo de P. ulei ............................................................................ 35
Tabela 5- Sucesso reprodutivo de P. ulei ............................................................................ 35
XV
LISTA DE FIGURAS
Figura 1- Os três tipos de flores funcionais dispostos nos capítulos das espécies da seção
Parkia ................................................................................................................................. 03
Figura 2- Os dois tipos de flores funcionais dispostos nos capítulos das espécies da seção
Platyparkia .......................................................................................................................... 04
Figura 3- Capítulo da seção Sphaeroparkia com um tipo de flor funcional ....................... 05
Figura 4- Filogenia de Parkia baseada em caracteres morfológicos ................................... 06
Figura 5- Filogenia de Parkia baseada em DNA de cloroplasto ......................................... 07
Figura 6- Síndrome de quiropterofilia nas espécies da seção Parkia e Platyparkia ........... 08
Figura 7- Espécies da seção Sphaeroparkia ........................................................................ 09
Figura 8- Mapa do Parque Nacional do Viruá ..................................................................... 13
Figura 9- Mapa evidenciando a área de estudo no INPA .................................................... 14
Figura 10- Fenologia reprodutiva de Parkia ulei em 2014 ................................................. 21
Figura 11- Fenologia reprodutiva de Parkia ulei em 2015 ................................................. 21
Figura 12- Antese de Parkia ulei ......................................................................................... 25
Figura 13- Antese de Parkia multijuga ............................................................................... 26
Figura 14- Indice de néctar em Parkia ulei ao longo do dia ............................................... 27
Figura 15- Visitantes florais de Parkia ulei ........................................................................ 31
Figura 16- Visitantes florais de Parkia multijuga ............................................................... 33
1
1. INTRODUÇÃO
A floresta amazônica é composta por diferentes formações vegetais, o que a
torna rica em espécies vegetais e uma das regiões de maior biodiversidade da Terra.
Essa flora é pouco conhecida, devido a sua grande extensão territorial, diversidade
florística, e o difícil acesso às áreas de amostragem, existindo uma baixa densidade de
coletas, coletas restritas e determinados locais severamente comprometidos (Hopkins,
2007). Na flora amazônica, a família Fabaceae se destaca pelo número de indivíduos
por área, assim como pela diversidade de gêneros e espécies (Souza, 2012). É uma das
maiores famílias dentre as angiospermas, com 630 gêneros e 18.000 espécies
distribuídas em três subfamílias: Caesalpinioideae, Mimosoideae e Papilionoideae (Judd
et al., 2009) e 36 tribos (Doyle e Luckow, 2003). Apresenta distribuição ampla ao redor
do globo, estando presente tanto em florestas tropicais, quanto desertos, planícies e
regiões alpinas (Doyle e Luckow, 2003). Muitos de seus representantes possuem grande
valor econômico, pois são utilizados na alimentação humana, como forrageiras, na
recuperação de solos empobrecidos, na arborização urbana, bem como nas indústrias
madeireiras e químicas (Lewis et al., 2005).
A subfamília Mimosoideae possui 3000 espécies distribuídas em 60 gêneros
(Ribeiro et al., 1999; Souza e Lorenzi, 2005). As espécies são distribuídas em cinco
tribos, com hábitos que variam de árvores, arbustos, ervas e lianas. Sua abrangência
geográfica é principalmente pantropical e subtropical, com a maior diversidade nos
gêneros Acacia, Mimosa e Inga (Pennington, 1997; Ribeiro et al., 1999).
Esta subfamília apresenta uma variedade de tipos florais tanto generalistas como
especialistas, em relação aos seus sistemas de polinização. Em muitas das espécies de
Parkia e Mimosa, por exemplo, as densas inflorescências em forma de capítulo
funcionam como uma unidade de polinização e, apesar de possuírem flores diminutas e
serem visitadas por animais como abelhas, beija-flores e mariposas, estão estritamente
adaptadas à polinização por morcegos (Baker e Harris, 1957; Gould, 1978; Hopkins,
1984; Vogel et al., 2005).
2
Parkia R. BR (Fabaceae - Mimosoideae) é um gênero pantropical com
aproximadamente 34 espécies reconhecidas atualmente, divididas em três seções
taxonômicas: seção Parkia que é pantropical, seções Platyparkia e Sphaeroparkia que
são exclusivamente neotropicais. O gênero apresenta 18 espécies ocorrentes na América
do Sul, três na África, uma em Madagascar e aproximadamente 12 no Oeste da Ásia. A
distribuição natural de Parkia nos neotrópicos estende-se de Honduras até a costa leste
do Brasil, sendo a Amazônia o centro de diversidade (Hopkins, 1986).
Hopkins (1986) fez uma revisão taxonômica do gênero e estabeleceu uma nova
classificação infra genérica baseada na estrutura da inflorescência, em que os capítulos
que são compostos por dezenas de pequenas flores tubulares, podem ter até três tipos de
flores funcionais: férteis, secretoras de néctar e estaminadas. A presença ou não desses
tipos de flores, foram a base para a divisão das seções dentro do gênero.
Nas espécies da seção Parkia os capítulos são compostos por três tipos de flores:
(1) flores férteis localizada na base; (2) flores secretoras de néctar, localizadas na parte
mediana; e (3) flores estaminadas, localizadas no ápice (Figura 1). A seção Platyparkia
possui capítulos ovais, compostos por dois tipos de flores: (1) flores férteis que são em
maior número e localizam-se na parte periférica do capítulo e (2) flores nectaríferas
localizadas na parte apical do capítulo (Figura 2). Na seção Sphaeroparkia os capítulos
são compostos apenas de flores férteis, não ocorrendo flores nectaríferas especializadas
(Figura 3).
3
Figura 1. Figura de Hopkins (1984) modificada, mostrando os três tipos de flores funcionais dispostas nos capítulos das espécies de seção Parkia.
Estaminódios
Férteis
Receptáculo
Fértil Secretora néctar Estaminódio
Ovário
Férteis Secretoras néctar
Estaminódios
Secretoras néctar
Estaminódios
Escala capítulo
Escala flores
P. igneiflora P. decussata
Seção Parkia
Férteis
Tecido nectarífero
4
Figura 2. Figura de Hopkins (1984) modificada, mostrando os dois tipos de flores funcionais dispostas nos capítulos das espécies de seção Platyparkia.
Férteis
Secretoras néctar
Secretora néctar
Estilete Estames
Corola
Cálice
Fértil
Seção Platyparkia
P. pendula
5
Figura 3. Figura de Hopkins (1984) modificada, mostrando o tipo de flor funcional disposta nos capítulos das espécies de seção Sphaeroparkia.
Baker e Harris (1957) descreveram a polinização por morcego de uma espécie
africana de Parkia (P. clappertoniana (agora P. biglobosa (Jacq.) G. Don)), e
levantaram a hipótese de que a maioria das espécies encontradas no Novo Mundo
poderia ser polinizada por morcegos de um grupo distintamente relacionado com os
morcegos que polinizavam as espécies encontradas no Velho Mundo. Eles chamaram a
atenção a um enigma na história da evolução de quiropterofilia no gênero, em que a
interação entre morcegos e Parkia poderia ter sido evoluída no Velho Mundo, uma vez
que os morcegos de lá provavelmente teriam uma história mais longa com frugivoria e
nectarivoria, porém, as espécies de Parkia eram pouco diversas. Em contraste,
consideraram que no Novo Mundo, a história de nectarivoria por Microchiroptera,
grupo principalmente insetívoro, era provavelmente mais recente, porém, também
notaram que havia muito mais diversidade nas inflorescências, incluindo morfologias
que não indicavam polinização por morcegos, verificado em P. ulei. Isso poderia sugerir
P. ulei Fértil
Estames
Corola
Cálice
P. multijuga Fértil
Seção Sphaeroparkia
6
que o tipo de inflorescência mais simples e o modo de polinização basal não
quiropterófila em Parkia teriam surgido no Novo Mundo, o que de certa forma seria
significativo, uma vez que P. ulei se assemelha muito às espécies de Leucaena que é
neotropical.
Luckow e Hopkins (1995) realizaram uma filogenia do gênero Parkia baseada
em caracteres morfológicos, e recuperaram a seção Sphaeroparkia como sendo basal
dentro do gênero e parafilética, e as seções Parkia e Platyparkia, monofiléticas. Os
dados da seção Sphaeroparkia corroboram com a hipótese levantada por de Baker e
Harris (1957) sobre um modo de polinização basal para P. ulei, que pertence à seção
Sphaeroparkia (Figura 4).
Figura 4. Figura de Luckow e Hopkins (1995): Filogenia de Parkia baseada em caracteres morfológicos.
7
No entanto, um estudo recente sobre a Filogenia inferida para 22 espécies de
Parkia com base em dados do DNA de cloroplasto, mostrou que as espécies
entomófilas formam um sub clado mais derivado dentro do clado neotropical, o que
sugere uma evolução recente da entomofilia dentro do gênero. Estes resultados refutam
a hipótese de Luckow e Hopkins (1995) que sugeriram que entomofilia em Parkia era
basal (Oliveira, et al., 2015) (Figura 5).
Figura 5. Figura de Oliveira et al., 2015: Filogenia de Parkia baseada em DNA de cloroplasto.
Todas as espécies da seção Parkia e Platyparkia são polinizadas por morcegos
tornando-se um dos grupos mais especializados a esse tipo de polinização (Luckow e
Hopkins, 1995). Seguindo então a classificação de Faegri e Pijl (1979) sobre as
síndromes de polinização, essas espécies de Parkia se enquadram na síndrome de
8
quiropterofilia, que é bem característica, com flores nectaríferas e antese noturna, com o
capítulo sendo a unidade de polinização (Figura 6). Somente a seção Sphaeroparkia
apresenta características de ser exclusivamente entomófila e com aparente
diversificação em seus polinizadores, como pode ser observado em Parkia velutina
Benoist, que possui flores vermelhas e antese noturna e é polinizada por abelhas
noturnas (Hopkins et al., 2000) (Figura 7A). Parkia ulei (Harms) Kuhlm. que
atualmente é dividida em duas variedades (Hopkins, 1984, 1986): P. ulei var. ulei,
apresentando flores de cor amarela e antese diurna, porém o polinizador é desconhecido
(Figura 7B) e P. ulei var. surinamensis Kleinh., com flores amarelas, antese diurna e
provavelmente é polinizada por abelhas (Hopkins, 1984); o polinizador de Parkia
multijuga Benth., que possui flores amarelas e antese noturna, até o momento é
desconhecido (Hopkins, 1986) (Figura 7C).
Figura 6. Síndrome de quiropterofilia nas espécies da seção Parkia e Platyparkia: A: P. speciosa Hassk;
B: P. nitida Miq.; C: P. pendula (Willd.) Benth. ex Walp.; D: P. platycephala Benth.
9
Figura 7. Espécies da seção Sphaeroparkia: A: P. velutina sendo visitada por abelha noturna; B: P. ulei;
C: P. multijuga.
Parkia possui um sistema ideal para investigação da evolução de mecanismos de
polinização e características associadas, uma vez que apresenta uma diversificação de
polinizadores (morcegos, abelhas diurnas e noturnas), além de mostrar uma riqueza de
variação morfológica (Luckow e Hopkins, 1995). Características morfológicas,
fisiológicas e ecológicas da flor se relacionam com os vetores de polinização e o estudo
dessas características pode vir a auxiliar na determinação dos polinizadores. O conjunto
de atributos florais como a morfologia floral, o tipo de atrativo e de recompensa florais
determinam síndromes de polinização específica (Faegri e Pijl, 1979) como as que
ocorrem nos capítulos de Parkia.
Estudos sobre a biologia reprodutiva é um critério importante para a manutenção
do equilíbrio de sistemas ecológicos permeando relações entre planta-animal, como em
mecanismos de polinização, de dispersão e até na pilhagem de recursos florais, de frutos
e sementes (Proctor e Yeo, 1972).
Para que se possa ter um melhor entendimento a respeito dessas interações,
aspectos como fenologia reprodutiva, biologia floral e visitante florais, além de sistema
10
e sucesso reprodutivo se fazem necessário, uma vez que estas permitem o entendimento
de características evolutivas.
A fenologia é o estudo da ocorrência de eventos biológicos repetitivos naturais,
que envolve ciclos vegetativos e reprodutivos das plantas (Lieth, 1976). O estudo
fenológico permite o entendimento da organização biológica e é fundamental para o
estudo de interação animal – planta (Rego et al., 2007). Essas interações possibilitam a
permanência destes dois componentes básicos no ambiente, uma vez que as plantas
dependem dos animais para garantir seu sucesso reprodutivo e os animais necessitam
das plantas como fonte de recursos (Borges, 2000).
Entender as características morfológicas e da biologia floral é o primeiro passo
para conseguir avaliar as interações entre o pólen e o estigma, flores e polinizadores
(Kearns e Inouye, 1993). E o estudo dos atributos florais e das síndromes de polinização
pode fornecer dados para responder questões relacionadas à manutenção do fluxo
gênico intraespecífico, sucesso reprodutivo, partilha e competição entre polinizadores e
também sobre conservação de hábitats naturais afetados por processos de fragmentação
(Machado e Lopes, 2002; Faegri e Pijl, 1979).
O estudo do sistema reprodutivo de espécies fornece indícios sobre como ocorre a
reprodução e de como os genes são recombinados e são mantidos pelas espécies para
que haja perpetuação e variabilidade genética (Sebbenn et al., 1999). A seleção e
eficácia do sistema de reprodução em plantas que são polinizadas por animais, são
determinadas principalmente pelo comportamento dos polinizadores (Bawa e Beach,
1981). A maioria das espécies de plantas em ecossistemas tropicais depende de animais
para realizar a polinização e a ausência de polinizadores específicos pode causar a
redução da produção de frutos e sementes, podendo ocasionar a extinção de espécies
naturais (Bawa et al., 1985).
As Angiospermas apresentam ampla variedade de sistemas de polinização que vão
desde a autopolinização (autogamia) obrigatória em associação com
autocompatibilidade até polinização cruzada (xenogamia) obrigatória em conjunção
com autoincompatibilidade (Oliveira et al., 2006). Há várias espécies que possuem
sofisticados mecanismos para evitar a autopolinização, dando prioridade à polinização
11
cruzada, que irá gerar maior variabilidade genética na população (Proctor et al., 1996).
Dessa forma, a participação de animais que atuem como propagadores de pólen influem
diretamente no sucesso reprodutivo, uma vez que aumenta a probabilidade de haver
polinização cruzada.
Diante do exposto acima a respeito do entendimento do processo de evolução de
polinização em Parkia e que o estudo da biologia da polinização seria uma ferramenta
que poderia ajudar a compreender esse processo, objetivou-se estudar a biologia floral e
a polinização de Parkia ulei e P. multijuga.
12
2. Objetivos
2.1 Geral
Descrever a biologia da polinização de Parkia ulei e Parkia multijuga,
determinando a biologia floral e seus potenciais polinizadores.
2.2 Específicos
1. Descrever a fenologia de floração e frutificação para cada espécie;
2. Determinar a morfometria floral das espécies estudadas;
3. Identificar o horário de abertura e duração das flores, período de receptividade
estigmática e a viabilidade dos grãos de pólen;
4. Descrever o comportamento de visita dos visitantes florais, destacando os
polinizadores;
5. Identificar o sistema reprodutivo.
13
3. Material e Métodos
3.1 Área de estudo
O estudo de campo foi realizado em dois locais diferentes, um para cada espécie.
Parkia ulei foi pesquisada no Parque Nacional do Viruá (1º29’26”N e 61º00’09” O),
que está localizado no município de Caracaraí, à porção sul do estado de Roraima, a
aproximadamente 140 km de Boa Vista. O Parque cobre uma área de 227.011 hectares,
fazendo limites a oeste pelo Rio Branco, a leste pelo traçado da BR-174 e de seu trecho
abandonado conhecido como “Estrada Perdida” e ao sul pelo Rio Anauá (Gribel et al.,
2009) (Figura 8).
Figura 8. Mapa de localização do Parque, evidenciando o local da área de estudo, Estrada Perdida.
No Parque são encontradas diversas fisionomias florestais e não florestais típicas
da Bacia Amazônica e do Planalto Guiano, formando um mosaico de formações
vegetacionais (Gribel et al., 2009). Entre as formações não florestais, as campinas e
campinaranas dominam a paisagem do Parque. Segundo Schaefer et al. (2009) seguindo
14
a classificação de Veloso et al. (1991), ocorre também no Parque, Floresta Ombrófila
Densa e Aberta de Terras Baixas, Floresta Ombrófila Densa Aluvial ao longo dos rios e
pequenas áreas de Floresta Ombrófila Densa e Aberta Submontana, nas serras baixas e
inselbergs.
Seguindo a classificação de Köppen, o clima é do tipo Tropical chuvoso, quente
e úmido, apresentando períodos secos e úmidos. Apresenta uma temperatura média de
25º C com precipitação pluviométrica anual em torno de 1.600 mm (Barbosa, 1997).
Para Parkia multijuga, o estudo foi realizado no Instituto Nacional de Pesquisas
da Amazônia – INPA, Campus – V8, situado na Avenida Efigênio Sales (02º08’07'S,
60º01’38'W). A área do campus é composta por prédios, onde estão situados os
laboratórios de pesquisas científicas, e contém ainda uma pequena vegetação
amazônica.
Figura 9. Mapa mostrando o local de estudo no INPA. Pontos em vermelho são os indivíduos de Parkia encontrados.
Seguindo a classificação de Köppen, o clima na região é quente e úmido,
correspondente ao clima Am, com temperatura do ar de 25 °C e 28 °C, mínimos e
máximos, respectivamente, no período seco. A precipitação anual é em média de 2100
(RADAMBRASIL, 1978).
15
3.2 Espécies estudadas
Parkia ulei é uma leguminosa arbórea, que cresce sobre areia branca, em
campinas e que pode alcançar até 20 m de altura. Suas flores são dispostas em capítulos
esféricos, com antese diurna e produzem um odor adocicado. Ocorre na região ocidental
da Amazônia brasileira, no Rio Negro e Rio Branco nas bacias de drenagem no Humaitá
ao norte e perto do Rio Madeira ao sul. No Parque Nacional do Viruá, ocorre ao longo
da “Estrada Perdida”, onde os indivíduos apresentam aproximadamente 7 m de altura e
podem chegar à aproximadamente 20 m de altura (Hopkins, 1986).
Parkia multijuga é uma leguminosa de terra firme e floresta de várzea, exclusiva
de solos argilosos (Ducke, 1949). Sua altura é de aproximadamente 40 m (Hopkins,
1986), embora, dos cinco indivíduos encontrados na área de estudo, quatro tinham em
média 10 m de altura. Apresenta suas flores dispostas em capítulos, de cor amarela com
antese crepuscular e libera um odor fétido. A espécie pode ser encontrada na Amazônia
brasileira, Colômbia, Equador e Peru. Em Manaus ela pode ocorrer em florestas altas,
longe de córregos (Hopkins, 1986). No Campus do Inpa V/8 são encontrados cinco
indivíduos de P. multijuga e provavelmente todos eles foram plantados no local e suas
sementes são de origem desconhecida.
3.3 Fenologia reprodutiva
Os estudos da fenologia reprodutiva de P. ulei foram realizados no período de
dezembro de 2013 a fevereiro de 2015 em 14 indivíduos floridos encontrados ao longo
da estrada.
Foram realizados acompanhamentos quinzenais em todos os indivíduos
selecionados para a obtenção dos seguintes dados: (1) presença de botões florais (desde
o início da formação da estrutura floral até a abertura dos botões florais); (2)
inflorescência (quantos capítulos apresentam estágio de antese na inflorescência); (3)
frutos (desde a formação do fruto até o amadurecimento).
16
3.4 Biologia floral
As observações sobre a biologia floral de P. ulei, foram realizadas em campo
diariamente entre 4:00h e 17:00h, totalizando 120 dias de observações. Foi verificado o
horário de abertura floral, observando a deiscência dos capítulos na inflorescência
paniculada; a sincronia de deiscência, verificando se existe um padrão para a abertura
das flores; a longevidade, ou seja, quanto tempo as flores duram após sua abertura;
período de deiscência das anteras e o tipo de recompensa floral.
As observações sobre a biologia floral de P. multijuga foram realizadas no
período de abril de 2014 a março de 2015, em dois indivíduos em dias alternados, entre
17:00h e 23:00h, totalizando 50 dias de observações. Houve variação em relação aos
horários que não seguiram um padrão, devido ao período de chuva. Foi verificado
período de abertura das flores no capítulo; a durabilidade das flores; o horário de
deiscência das anteras e o tipo de recompensa floral. Esse acompanhamento foi
realizado em todos os capítulos que estavam abertos e que eram de fácil visualização ao
longo do período de floração.
Ainda em campo foi realizado o teste de receptividade estigmática em P. ulei a
cada três horas, iniciando-se as 6:00h e finalizando as 15:00h. Esse teste foi realizado
em quatro estigmas em cada hora, totalizando 16 estigmas testados. Para a realização
deste teste, foi utilizado peróxido de hidrogênio (H202) a 3% em cada superfície
estigmática, seguindo a método de Dafni e Maués (1998), onde a formação de bolhas
nesta superfície indica que o mesmo se encontra receptivo. Para realização deste teste,
capítulos foram ensacados ainda em pré-antese para que não houvesse nenhum contato
de possíveis polinizadores e/ou predadores, que viessem a causar algum tipo de injúria à
superfície estigmática. A verificação de bolhas na superfície estigmática foi realizada
com o auxílio de uma lupa de mão de aumento (30X).
Em P. multijuga o teste foi realizado em estigmas provenientes de quatro flores
de diferentes capítulos, a cada hora, iniciando-se as 17:00h até as 23:00h. Capítulos
também foram ensacados em pré-antese. Adicionalmente, foi verificado durante uma
noite inteira, até o amanhecer, em campo, o horário de início e fim da receptividade do
17
estigma, bem como, em um segundo dia, capítulos foram coletados e levados ao
laboratório para acompanhar em microscópio estereoscópico a receptividade
estigmática.
Para verificar a presença e a %concentração de açúcar no líquido produzido
pelas flores de P. ulei, foram adicionados 0,5 ml de água destilada em dois tubos Falcon
de 15 ml e dois capítulos foram inseridos em cada tubo, sendo um tubo para capítulos
ensacados e um tubo para capítulos não ensacados. Assim, o líquido produzido pelas
flores dos capítulos se mistura à água destilada presente no tubo. Posteriormente, esta
mistura foi coletada e a sua concentração foi medida em um refratômetro portátil (0-
32% Brix). Portanto, qualquer concentração diferente de zero poderá ser um indício de
néctar, já que a água destilada possui 0% de soluto. Os dois grupos de capítulos,
ensacados e não ensacados, foram avaliados de forma simultânea entre 5:00h e 14:00h.
Em P. multijuga dois capítulos foram marcados por dia em um período de cinco
dias não consecutivos, em que um capítulo foi ensacado e o outro não, seguindo o
mesmo procedimento realizado em P. ulei. Entretanto, devido ao tamanho dos capítulos,
foi possível retirar quatro flores de cada capítulo a cada hora entre 17:00h e 23:00h e
inserir no tubo Falcon de 15 ml contendo 0,5 ml de água. A avaliação sobre a mudança
na concentração da água diferente de 0% foi a mesma considerada para P. ulei.
Para detectar a presença de osmóforos, flores foram retiradas de capítulos de
plantas distintas em P. ulei e em diferentes capítulos da mesma planta em P. multijuga e
foram inseridas em solução de vermelho neutro. As regiões das flores coradas com o
vermelho neutro foram consideradas como osmóforos (Kearns e Inouye, 1993, Dafni e
Maués, 1998).
A morfologia floral foi descrita em laboratório em flores coletadas no campo e
fixadas em álcool 70%. Foram medidos o comprimento e diâmetro do tubo floral
(N=100, P. ulei; N=50, P. multijuga), o comprimento e diâmetro do ovário (N=100, P.
ulei; N=50, P. multijuga), o comprimento do estame e do estilete (N=100, P. ulei;
N=50, P. multijuga) e o comprimento das anteras (N=100, P. ulei; N=50, P. multijuga).
Foi contado o número de flores por capítulo (N=100, P. ulei; N=50, P.
multijuga), o número de pétalas (N=100, P. ulei; N=50, P. multijuga), o número de
18
sépalas (N=100, P. ulei; N=50, P. multijuga) e o número de estames (N=100, P. ulei;
N=50, P. multijuga) por flor. Os capítulos e flores analisados foram provenientes de
todos os indivíduos estudados.
Nas duas espécies, após a aferição das medidas dos ovários, os mesmos foram
dissecados e verificados quanto à quantidade de óvulos por flor (N=100, P. ulei; N=50,
P. multijuga), com o auxílio de microscópio estereoscópico.
O número de políades por flor foi mensurado em anteras dissecadas (N=50, para
ambas as espécies) com auxílio de microscópio estereoscópico nas duas espécies.
A análise da viabilidade polínica em P. ulei foi adaptada do método descrito em
Dafni et al. (2005). Os grãos de pólen foram inseridos em solução de sacarose em
diferentes porcentagens: 20%, 25% e 32%, para verificar o crescimento do tubo
polínico. Foram considerados viáveis os grãos que apresentassem o tubo polínico maior
que seu próprio diâmetro. Para todos os procedimentos, foram utilizadas 10 anteras por
flor, de cinco flores (N=50) provenientes de cinco indivíduos.
Em P. multijuga o percentual de grãos de pólen viáveis foi estimado utilizando o
método de Radford et al. (1974) que consiste na coloração do citoplasma utilizando
carmim acético à 2% em anteras provenientes de 10 botões em pré-antese (N=50). A
contagem foi realizada com o auxílio de microscópio óptico. Foram consideradas
viáveis as políades que apresentaram coloração vermelha.
Observações e fotos das flores e de suas estruturas foram realizadas com o
auxílio de microscópio estereoscópico com máquina fotográfica acoplada.
3.5 Visitantes florais
Para o estudo da biologia de polinização, foram feitas observações focais diretas
em campo, além de registros fotográficos e filmagens que facilitou a identificação e
descrição do comportamento dos animais, durante todo o período de antese da flor em
ambas as espécies. Foi registrado o comportamento do visitante (polinização ou
pilhagem), frequência e horário de visitas. Em P. ulei observações adicionais foram
19
realizadas à noite, das 18:00h às 05:00h, para verificação de possíveis visitantes
noturnos ou crepusculares, totalizando 100 horas de observações. Em P. multijuga
observações adicionais diurnas foram realizadas, totalizando 80 horas de observações.
A avaliação do comportamento dos visitantes foi seguida através do método de
Inouye (1980): 1- polinizadores efetivos (visita legítima e contato com as estruturas
reprodutivas); 2 – polinizadores ocasionais (visita legítima, podendo não tocar os órgãos
reprodutivos); 3 – pilhadores (coleta dos recursos florais sem o contato com os órgãos
reprodutivos).
A frequência de visitas dos visitantes florais foi classificada em muito comuns –
MC (≥ 20visitas/hora), comuns – C (entre 10 e < 20 visitas/hora) e raros – R (< 10
visitas/hora) (Barros et al., 2007).
Os visitantes florais de P. ulei foram capturados com o auxílio de rede
entomológica e câmara mortífera contendo acetato de etila. Para a captura de insetos
menores como Thysanoptera e Staphylinidae, foi utilizado um eppendorf contendo
álcool a 70%. Estes insetos foram capturados a cada 20 minutos, com início de coleta às
6:00h e término às 17:00h, durante cinco dias consecutivos.
A captura dos insetos visitantes florais de P. multijuga foi realizada com
armadilha adaptada, confeccionada à mão. Essa armadilha continha uma taça de plástico
resistente, onde na parte inferior formava-se um tubo para então se chegar à base da
taça. A base foi quebrada e o tubo foi perfurado e foi colocado um eppendorf contendo
álcool 70%. Feito isso, capítulos foram inseridos na taça e foram feitos movimentos de
vai e vem para que os insetos que estavam nas flores caíssem dentro do eppendorf.
Os insetos capturados foram analisados quanto ao local de deposição de políades
em seus corpos. As políades coletadas nos corpos dos insetos foram montadas em
lâmina com glicerina e observadas em microscópio óptico. Os insetos maiores
capturados foram montados com alfinete entomológico e os menores colocados em
eppendorf com álcool 70% e enviados para identificação por especialistas, sendo a
posteriori incorporados na coleção entomológica do INPA.
20
3.6 Sistema reprodutivo
Para o estudo do sistema reprodutivo em P. ulei, foi seguido o método de Kearns
e Inouye (1993): 1- Autopolinização manual (transferência de grãos de polens de uma
flor para o seu próprio estigma); 2- Autopolinização passiva (botões foram ensacados e
acompanhados a formação de frutos); 3- Polinização cruzada (transferência dos grãos de
polens de uma flor, para o estigma de uma flor de outra planta); Estes testes foram
realizados com capítulos previamente ensacados um dia antes da antese; 4- Teste
controle (marcação das flores sem nenhum tratamento prévio).
3.7 Sucesso reprodutivo pré-emergente
O sucesso reprodutivo de P. ulei foi avaliado através da razão semente/óvulo
(S/O) e fruto/flor (Fr/F), de acordo com (Cruden, 1972).
3.8 Análise de dados
Para análise dos dados fenológicos de P. ulei utilizou-se o método de intensidade
de Fournier (1974). A intensidade de cada fenofase foi avaliada de acordo com a escala
de Fournier (1974), a saber: 0 = ausência da fenofase; 1 = presença da fenofase com
magnitude entre 1% e 25%; 2 = presença da fenofase entre 26% e 50%; 3 = presença da
fenofase entre 51% e 75% e 4 = presença da fenofase entre 76% e 100%. Considerando
a intensidade de cada fenofase, foi calculada a porcentagem de Fournier pela seguinte
fórmula:
onde: Fa = Índice de Fournier de determinada fenofase na área a; n = número de
indivíduos observados; Fi = Índice de Fournier registrado no indivíduo i (Fournier
1974).
21
Em P. multijuga foi verificado apenas a produção de flores em cinco indivíduos
nos anos de 2014 e 2015.
As médias e desvio padrão das morfometrias de cada espécie foram calculados
no programa Microsoft Excel 2013.
4. Resultados
4.1 Fenologia reprodutiva
No final de dezembro de 2013 os indivíduos selecionados de P. ulei
encontravam-se em fase de botão floral. A floração iniciou em janeiro, com pico em
fevereiro de 2014 (Figura 10). O período de floração se repetiu no segundo ano de
observação, com diferenças no número de indivíduos floridos (Figura 11). Dos 14
indivíduos floridos em 2014, cinco não floresceram em 2015. Nos dois anos de
observações, a frutificação iniciou no mês de fevereiro, com pico no mês de março. O
processo de amadurecimento dos frutos ocorreu três meses após serem formados.
Grande parte dos frutos é persistente na planta até a próxima flor.
Figura 10. Fenologia reprodutiva de Parkia ulei no ano de 2014.
22
Figura 11. Fenologia reprodutiva de Parkia ulei no ano de 2015.
Dos cinco indivíduos de P. multijuga encontrados na área de estudo, somente
dois floresceram, nos dois anos, só que em meses diferentes. Um indivíduo floresceu no
mês de março em 2014 e em janeiro 2015. Como este indivíduo apresenta uma altura de
aproximadamente 30 m, só foi possível passar uma semana observando os capítulos em
galhos mais baixos. Outro indivíduo floresceu em abril de 2014 e março em 2015. Esta
árvore apresenta cerca de 8 m de altura. Os outros três indivíduos não floresceram nos
dois anos de estudo.
Embora acompanhamentos fenológicos detalhados não tenham sido realizados
em P.multijuga, foi verificado que no segundo ano de observações os indivíduos
produziram mais inflorescências que no primeiro ano de observação. A floração dura
aproximadamente três meses.
Em relação aos frutos, no primeiro ano foram encontrados dois frutos no
segundo indivíduo estudado, indicando que houve um sucesso na polinização no ano
anterior. No entanto, ainda no ano de 2014 e no ano de 2015 não houve produção de
frutos.
23
4.2 Biologia floral
P. ulei apresenta panícula de capítulos, com flores dispostas em capítulos
globosos com média de 72 capítulos (± 57; N= 100) por inflorescências. O número de
flores por capítulos foi em média de 154 (± 17; N= 100). O número de capítulos abertos
por dia, por inflorescência é em média 2,3 (± 2,8; N=30), no entanto algumas
inflorescências chegaram a abrir até 10 flores por dia.
A espécie apresenta flores estaminadas e flores hermafroditas no mesmo
capítulo, sendo assim considerada como andromonoica. O cálice e a corola são
pentâmeros, gamossépalo e gamopétalo, respectivamente, com coloração creme para o
cálice e amarelada para a corola. Ambos apresentam aspectos aveludados. O tubo floral
tem em média 0,36 cm de comprimento (± 0,05; N= 100) e 0,08 cm de diâmetro (±
0,04; N= 100). O Androceu é de cor amarela, diplostêmone, com de 10 estames com
filetes medindo em média 0,58 cm (± 0,5; N= 100).
As anteras são de deiscência longitudinal com aproximadamente 0,05 cm (±
0,05; N= 100), dorsifixas, com média de 16 políades por antera (± 3,3; N= 50). Cada
antera apresenta um apêndice glandular no ápice. A taxa de germinação de tubo polínico
foi de 50%. O estigma é crateriforme e o estilete de cor amarela com 0,24 cm de
comprimento (± 0,2; N= 100). O ovário é unicarpelar, pluriovulado, com 0,19 cm de
comprimento (± 0,05; N= 100) e 0,57 cm de diâmetro (±0,1; N= 100) com 14 óvulos,
em média (± 2,5; N= 100).
P. multijuga apresenta inflorescência do tipo panícula, com suas flores dispostas
em capítulos, contendo brácteas em sua base. O capítulo apresenta em média 421 flores
(± 59; N=50), distribuídas em flores estaminadas em maior número e flores
hermafroditas localizadas no ápice. O cálice é gamossépalo e pentalobado, e a corola
gamopétala e pentalobada. O androceu é diplostêmone composto de 10 estames e filetes
medindo em média 1,72 cm de comprimento (± 0,19; N=50). As anteras apresentam
deiscência longitudinal, dorsifixas, com média de 0,09 cm de comprimento (± 0,01;
N=50) onde são alojados uma média de 18 políades (± 3,6, N=50). No ápice de cada
24
antera corre um apêndice glandular. A taxa de germinação do tubo polínico foi de 76%.
O estilete é de cor rosada com 1.76 cm de comprimento (± 0,17; N=50). O ovário é
unicarpelar, pluriovulado, com 0,67 cm de comprimento (± 0,10; N=50) e 0.12 cm
diâmetro (±0,02; N=100) com 16 óvulos em média (± 1,95; N=50). Os resultados da
morfometria das espécies encontram-se na Tabela 1.
Tabela 1. Morfometria (cm) das estruturas florais de P. ulei e P. multijuga
N Parkia ulei N Parkia multijuga
Comp. do Tubo floral 100 0,36 ± 0,05 50 1,62 ± 0,27
Diam. do Tubo floral 100 0,08 ± 0,04 50 0,14 ± 0,03
Comp. do Ovário 100 0.19 ± 0,32 50 0.67 ± 0,10
Diam. do Ovário 100 0.57 ± 0,1 50 0,12 ± 0,02
Comp. do Filete 100 0,58 ± 0,05 50 1,72 ± 0,19
Comp. do Estilete 100 0,24 ± 0,2 50 1,76 ± 0,17
Número de Políades 50 16 ± 3,3 50 18 ± 3,3
Número de Óvulos 50 14 ± 2,5 50 16 ± 1,95
Por volta das 4:00h inicia-se o processo de antese das flores de P. ulei, estando
abertas por completo às 7:00h (Figura 9). A deiscência das anteras acorre entre 30-60
minutos após a abertura das flores, e o estigma fica receptivo logo após a deiscência das
anteras, sendo a espécie considerada protândrica, ficando receptivo até por volta das
15:00h, período de alta incidência solar e quase nenhum visitante floral.
25
Figura 12. Antese de P. ulei: A: início da antese às 4:00h; B: abertura das flores no capítulo às 6:00h; C:
flores completamente abertas às 7:00h.
P. multijuga inicia sua abertura por volta das 14:00h e às 17:00h as flores já
estão abertas completamente. Às 18:30h as anteras entram em processo de deiscência
liberando suas políades, e só após a abertura das anteras é que o estigma começa a ser
liberado, estando completamente ereto e receptivo às 19:00h, sendo considerada como
uma espécie protândrica. A receptividade dura a noite toda e somente entre 6:00h às
7:00h da manhã do dia seguinte é que já não está mais receptivo, passando a ter uma
coloração mais escura (Figura 13).
A B
C
26
B
Figura 13. Antese de P. multijuga. X= escala A: início da antese às 14:00h; B: abertura das flores no capítulo às 14:30h; C: flores completamente abertas às 17:00h; D: políades sendo liberadas pelas anteras por volta das 18:30h, X= 0,09cm; E: início da distensão dos estiletes de coloração rosa, X=0,01cm; F: estiletes completamente distendidos às 19:00h, X= 0,44; G: receptividade estigmática com H2O2, X= 0,39; H: estigma receptivo, X= 0,03 cm; I: estigma não receptivo com coloração mais escura, X= 0,58.
As flores de P. ulei liberam um odor suave e adocicado, sendo mais intenso nas
primeiras seis horas de sua antese. As glândulas responsáveis pela liberação de odor
(osmóforos) ficam localizadas na corola e provavelmente nas glândulas localizadas nas
anteras.
Um odor forte é liberado por P. multijuga. Durante toda a noite esse odor é
intenso e mesmo no dia seguinte em flores visivelmente não receptivas, esse odor ainda
foi perceptível. O teste de vermelho neutro mostrou coloração nas pétalas, nos lóbulos
das pétalas e nas glândulas que ficam acima das anteras.
A B C
D E F
G H I
27
O teste para verificação da presença de néctar em P. ulei, mostrou uma diferença
em relação à %concentração de açúcar. Há uma variação ao longo do dia entre as flores
ensacadas e as flores não ensacadas, havendo uma concentração maior por volta do
meio dia, horário em que o número de visitantes é muito baixo, como pode ser visto na
Figura 3. Houve uma forte correlação de concentração de néctar entre as flores
ensacadas e o horário de coleta (r= 0,96). Já a correlação entre flores não ensacadas e o
horário de coleta, houve uma correlação moderada (r=0,40).
Figura 14. Índice de néctar em P. ulei ao longo do dia, em flores de capítulos ensacados e não ensacados, durante cinco dias consecutivos.
P. multijuga não mostrou qualquer presença de néctar nos testes realizados.
4.3 Visitantes florais
28
Os visitantes florais observados e coletados sobre os capítulos de P. ulei foram
abelhas, vespas, borboletas, além de tripes e stafilinídeos. As visitas iniciam por voltas
das 6:00h da manhã, assim que amanhece.
O visitante floral mais frequente e abundante foi Apis mellifera (Linnaeus,
1758), seguido de Ptilotrigona cf. lurida (Smith, 1854); Trigona sp.; Trigona albipennis
Almeida, 1995; Partamona cf. ferreirai Pedro & Camargo, 2003. Houve também
visitação de Melipona cf. flavolineata Friese, 1900 e Xylocopa sp.
Apis mellifera apresentou em suas visitas dois tipos de comportamento. O
primeiro comportamento foi de coleta de néctar, onde a abelha pousava no capítulo e
após caminhar sobre ele, inseria sua glossa dentro das flores em busca de néctar,
permanecendo por alguns segundos realizando essa coleta. O segundo foi de coleta de
políades, em que ela se aproximava das flores e caminhava sobre todo o capítulo e com
auxílio das peças bucais e pernas, retirava o pólen das anteras. Após isso, a abelha
transferia os grãos de polens para as corbículas, fazendo toda a limpeza do corpo, pernas
e asas. Ao final da coleta, as corbículas apresentavam-se repletas de políades. Esse
comportamento foi verificado durante todo o período de antese, sendo menos frequente
por volta de meio dia. As políades coletadas das corbículas das abelhas são de Parkia
ulei (Figura 14A).
Os indivíduos de Ptilotrigona cf. lurida também coletaram néctar e com mais
frequência políades. Eles caminham sobre todo o capítulo, passando até um minuto no
mesmo capítulo realizando essa coleta e logo em seguida voava ou para capítulos ao
lado, ou para a próxima planta. Também foram encontrados políades de P. ulei em suas
corbículas (Figura 14B).
Trigona sp. e Trigona albipennis geralmente coletam políades, no entanto
também coletam néctar. Na maioria das vezes, estas abelhas foram encontradas
visitando os nectários extraflorais de P. ulei e só depois visitavam os capítulos em busca
de pólen (Figura 41C).
Os indivíduos de Partamona cf. ferreirai tiveram um comportamento apenas de
coleta de políades e passavam mais ou menos 10 segundos nos capítulos, porém,
29
caminhavam sobre eles coletando pólen e logo já voavam para outras plantas próximas,
ou outros capítulos da mesma planta (Figura 14D).
O comportamento de todas essas espécies de abelhas na hora da visita aos
capítulos, assim como a frequência de visitas, além de ser verificado que coletam pólen
e néctar das flores, indica que elas são potenciais polinizadores de P. ulei.
Melipona cf. flavolineata e Xylocopa sp. também visitaram P. ulei, porém, as
visitas foram rápidas e só foi observada uma única vez, cada. Com isso, estas duas
espécies foram consideradas como pilhadoras de recurso floral.
Indivíduos da família Vespidae também foram bastante frequentes na visita das
inflorescências, no entanto, seu comportamento era apenas de pilhadores de recurso e
até mesmo de predador, uma vez que ao pousar no capítulo deteriorava todas as flores.
Foi coletado três espécies de vespas, Brachygastra bilineolata (Spinola, 1941), Synoeca
virginea (Fabricius, 1804) e Polybia (Myrapetra) (Figura 14E; 14F).
Borboletas visitam os capítulos de P. ulei, à procura de néctar, pois
permaneceram por vários minutos com sua probóscide inserida nos tubos florais. Foram
coletados três indivíduos de borboletas, um do gênero Synargis (Hübner, 1819) e dois
da espécie Calycopis malta (Schaus, 1902). Nenhum dos indivíduos coletados
apresentou políades em suas probóscides, sendo considerados como pilhadoras de
recurso floral. Outras borboletas foram vistas visitando os capítulos, porém não foram
coletadas, há apenas registros fotográficos e filmagens. Mas, o comportamento em
relação à visita nas flores foi o mesmo observado nas outras borboletas (Figura 14G;
14H).
Indivíduos da família Staphylinidae, subfamília Aleocharinae também foram
coletados nas flores de P. ulei (Figura 14I). Assim como tripes (Thysanoptera), que
foram muito comuns nas flores, até mesmo em flores que já não se encontravam mais
receptivas. O comportamento destes indivíduos foi de permanecer nas flores desde as
primeiras horas do dia, assim que as flores começaram a abrir. Quando as flores se
abrem por completo, os indivíduos permanecem dentro das mesmas deslocando-se entre
as flores em todo o capítulo. No entanto, não foi possível determinar se estes
carregavam políades em seus corpos, a ponto de promover a polinização, tampouco, foi
30
possível verificar se estes insetos voavam para os capítulos de outros indivíduos de P.
ulei.
Além de Staphylinidae, outros coleópteros visitaram os capítulos e permaneciam
por muito tempo no mesmo se alimentando. Estes insetos foram considerados
pilhadores de recurso floral (Figura 14J; 14K).
Moscas de diferentes tamanhos visitaram os capítulos esporadicamente e nestes
permaneciam por muito tempo sem fazer qualquer movimento que demonstrasse
comportamento de coleta de recurso floral (Figura 4L).
Durante as observações noturnas, não foi constatada a presença de visitantes
florais, além do que, este horário a flores já se encontrava em período de pós-antese.
A B
C D
E F
31
Figura 15. Visitantes florais de P. ulei: A: Apis mellifera; B: Pitlotrigona cf. lurida; C: Trigona sp; D: Partamona cf. ferreirai; E: Synoeca virginea; F: Brachygastra bilineolata; G: Lepdoptera; H: Lepdoptera; I: Staphylinidae; J: Coleóptero; K: Coleóptero; L: Díptero.
G H
J
L
I
K
32
Tabela 2. Visitantes florais de Parkia ulei. Papel na polinização: Pe = polinizador efetivo; Po = polinizador ocasional; Pi = pilhador de recurso; Frequência de visitação: MC = muito comum; R = raros
Visitantes florais Classificação Frequência
HYMENOPTERA
Apidae
Apis mellifera (Linnaeus, 1758) Pe MC
Pitlotrigona cf. lurida (Smith, 1854) Pe MC
Trigona albipennis Almeida, 1995 Pe MC
Trigona spp. Pe MC
Partamona cf. ferreirai Pedro & Camargo, 2003 Pe MC
Melipona cf. flavolineata Friese, 1900 Pi R
Xylocopa sp. Pi R
Vespidae
Brachygastra bilineolata (Spinola, 1941) Pi MC
Synoeca virginea (Fabricius, 1804) Pi MC
Polybia (Myrapetra) (Lepeletier, 1836) Pi MC
LEPDOPTERA
Synargis Pi R
Calycopis malta (Schaus, 1902) Pi R
Staphylinidae
Aleocharinae Po MC
THYSANOPTERA Po MC
COLEOPTERA Po R
DIPTERA Pi R
33
Os visitantes florais de P. multijuga foram indivíduos da família Staphylinidae,
subfamília Tachyporinae e Aleocharinae (Figura 15A e 15B); Thripidae;
Chrysomelidae; Nitidulidae (Figura 15C); Ceratopogonidae; e Culicidae (Figura 15D).
Figura 16. Visitantes florais de P. multijuga: A: Staphylinidae, subfamília Tachyporinae; B: Staphylinidae, subfamília Aleocharinae C: Nitidulidae; D: Culicidae.
Os indivíduos da família Staphylinidae, subfamília Aleocharinae e Tachyporinae
foram bem frequentes nos capítulos, em todos os horários de coletas, mesmo em dias
chuvosos.
Frankliniella brevicaulis (Hood, 1937) família Thripidae, apresentou um
comportamento de caminhar por entre as flores desde as primeiras horas da antese. Em
alguns momentos foi possível observar indivíduos desta espécie caminhando entre as
anteras.
A
B
C
D
34
Indivíduos de Chrysomelidae e Nitidulidae tiveram comportamento parecido
com F. brevicaulis, no entanto, por estes serem visualmente bem maiores foi possível
observá-los visitando além das anteras, os estiletes e em alguns momentos, Nitidulidae
chegou a visitar os estigmas. Contudo, não foi possível observar nenhum destes insetos
carregando políades em seus corpos.
Indivíduos Ceratopogonidae e Culicidae foram vistos com frequência em
capítulos, porém estes ficavam por vários minutos em um mesmo capítulo parados, sem
quaisquer demonstrações de coleta de políades. Assim como nos outros indivíduos,
também não foi possível observar se estes carregavam políades em seus corpos (Tabela
3).
Tabela 3. Visitantes florais de Parkia multijuga. Papel na polinização: Pe =
polinizador efetivo; Frequência de visitação: MC = muito comum.
Visitantes florais Classificação Frequência
COLEOPTERA
Staphylinidae
Aleocharinae Pe MC
Tachyporinae Pe MC
Chrysomelidae Pe MC
Nitidulidae Pe MC
DIPTERA
Ceratopogonidae Pe MC
Culicidae Pe MC
THYSANOPTERA
Frankliniella brevicaulis Pe MC
4.4 Sistema reprodutivo
35
Parkia ulei não produziu frutos em experimentos de polinização manual e
espontânea. Nos testes de xenogamia, dos 200 cruzamentos, somente dois capítulos
produziram frutos, cada um com um único fruto (Tabela 4).
Tabela 4. Sistema reprodutivo de Parkia ulei
Testes N Frutos Fr/cap
Controle 103 9 0,09
Xenogamia 200 2 0,01
Autopolinização manual 200 0 0
Autopolinização espontânea 200 0 0
No teste controle a média de frutos por capítulo de foi 0,09 (± 0,7; N= 103) e a
proporção de fruto/flor foi de 0,0005. A proporção de sementes por óvulo foi de 0,81 e
de pólen óvulo foi de 1,14 (Tabela 5).
Tabela 5. Sucesso reprodutivo pré-emergente em condição natural de Parkia ulei.
Flores/capítulo 154± 17 (N= 100)
Óvulos/flores 14 ± 2,5 (N= 100)
Frutos/capítulo 0,09 ± 0,7 (N=103)
Fruto/flor 0,0005
Semente/óvulo 0,81
36
5. Discussão
5.1 Fenologia reprodutiva
Seguindo a classificação de Gentry (1974) a floração de Parkia ulei pode se
enquadrar no tipo cornucópia, em que há uma grande produção de flores, com alto
sincronismo entre os indivíduos, em uma única estação do ano, ocorrendo durante
muitas semanas, até alguns meses, atraindo um espectro de polinizadores potenciais,
principalmente abelhas. Embora nem todos os indivíduos de P. ulei tenham florescido
no mesmo ano, os que floresceram apresentaram um sincronismo de floração. No
entanto, Hopkins (1984) classificou o padrão de P. ulei como floração em massa,
podendo ter indivíduos que floresceram por várias semanas. Parkia multijuga também
parece se enquadrar no tipo de floração cornucópia. O mesmo foi verificado por
Hopkins (1984).
Essa grande quantidade de flores produzidas nas plantas pode estar funcionando
como “display floral”, ou seja, uma forma de atração para visitantes florais. Essa
característica pode favorecer uma fidelidade entre a planta e o polinizador (Gentry,
1974; Janzen, 1977).
A permanência de frutos na planta por um longo período pode estar relacionada
a condições edáficas, uma vez que os frutos liberam as sementes no início da estação
chuvosa, para evitar condições adversas no banco de sementes do solo na estação seca
(Gutterman,1972; Baskin e Baskin, 1998).
5.2 Biologia floral
Tanto Parkia ulei quanto P. multijuga apresentam flores estaminadas e flores
hermafroditas no mesmo capítulo, podendo apresentar também capítulos somente com
37
flores estaminadas na mesma planta, caracterizando a espécie como andromonóica.
Estas características foram verificadas por Hopkins (1986), onde relata que
andromonoicia está presente na maioria das espécies de Parkia e que em alguns casos,
parte dos capítulos que apresentam apenas flores estaminadas, cai um dia após a
floração. Andromonoicia é comum em inflorescências complexas (Richards, 1997), e
esse mecanismo pode aumentar a quantidade de pólen melhorando a eficiência de
produção de pólen, sem grandes custos na produção de pistilos (Richards, 1986). Vários
outros indivíduos da família também apresentam essa característica sexual, como nos
gêneros Bauhinia (Heithaus et al., 1974) Caesalpinia (Gibbs et al., 1999) e na espécie
Calliandra angustifolia (Prenner, 2004).
Uma característica comum nas duas espécies é a presença de glândulas acima
das anteras. Essas glândulas que são extensão do conectivo e podem estar relacionadas à
polinização, pois podem estar associadas com a produção de odor (osmóforos); servir
como proteção contra insetos predadores de anteras; e, ser fonte de alimento, o que
acaba atraindo polinizadores (Chaudry e Vijayaraghavan, 1992; Landrum e Bonilla,
1996). Baseado nas evidências de teste de emissão de odor (osmóforos) realizado em P.
ulei e P. multijuga, sugerimos neste trabalho que as glândulas associadas às anteras
podem estar relacionadas com produção de odor, uma vez que obtiveram a coloração
indicativa para o teste, além das pétalas e dos lóbulos das pétalas. Porém, não é
descartada a hipótese de associação com alimentação e polinização. Acreditamos que a
hipótese de proteção contra insetos predadores de antera não se enquadre para as duas
espécies, visto que recebem visitas constantes de pequenos insetos e que P. multijuga é
provavelmente polinizada por estes insetos que costumam se alimentar das estruturas
florais.
As espécies são dicogâmicas, pois os órgãos reprodutivos amadurecem em
tempos diferentes. A essa dicogamia, as espécies se enquadram na protandria, com
anteras liberando o pólen antes que o estigma fique receptivo. Protandria é um
mecanismo que ocorre em várias espécies de Parkia e na maioria delas, os estiletes
ficam alongados após a deiscência das anteras, resultando na apresentação dos estigmas
além das anteras (P. multijuga) (Hopkins, 1984,1986).
38
P. ulei se enquadra na síndrome de melitofilia por apresentar antese diurna,
cores amarelas; odor “agradável”; e néctar em pequena quantidade (Faegri e Pijl, 1979).
Essa característica já havia sido percebida por Backer e Harris (1957). Características
como essa também pode favorecer a presença de outros insetos de vida diurna, porém,
muitos destes não promovem a polinização.
A princípio suspeitava-se que P. multijuga se enquadraria na síndrome de
quiropterofilia, pois de acordo com Hopkins (1984) em Belém, o tamanho, a posição e o
cheiro liberado pelas flores dos capítulos, se assemelham com a síndrome floral de
quiropterofilia, embora não tenha sido detectado néctar ou visitas por morcegos. Neste
trabalho, no entanto, a espécie recebeu visitas de espécies de coleópteros e outros
insetos pequenos, sendo considerada então generalista, para polinização por pequenos
insetos noturnos.
A princípio, o recurso ofertado pelas flores de P. ulei seria somente pólen como
sugere a literatura. No entanto, a partir dos dados de concentração de néctar e através do
acompanhamento do comportamento dos visitantes florais, foi verificado que há
produção de néctar sendo ofertado pelas flores, podendo ser assim, uma evidência de
mais um recurso floral sendo ofertado para atração dos polinizadores.
A presença de néctar em P. ulei é um grande achado para o entendimento da
evolução da polinização, uma vez que as flores das espécies da seção Sphaeroparkia
eram consideradas como não produtoras de néctar. Os trabalhos de Hopkins (1984,
1986) mencionam essa não especialização para produção de néctar. O néctar é
considerado por Faegri e Pijl (1979) como atrativo primário, pois serve de alimento para
muitos animais. Não foi possível determinar o volume de néctar produzido, mais foi
perceptível a pequena quantidade. Essa pequena produção de néctar pode ser uma
estratégia da planta para que haja uma maior procura de recurso. Essa maior procura
gera movimentos entre os indivíduos da mesma espécie, promovendo a polinização
cruzada (Santos e Machado, 1998).
5.3 Visitantes florais
39
A polinização por morcego no gênero Parkia é o que vem sendo mais estudado e
reconhecido na maioria das espécies, uma vez que possuem flores nectaríferas e antese
noturna, características desse tipo de polinização (Hopkins 1984, 1986). Abelhas como
polinizadoras da espécie P. ulei, foi sugerido por Baker e Harris (1957), Hopkins (1984,
1986) e Luckow e Hopkins (1995) e confirmado neste trabalho.
P. ulei foi polinizada por quatro gêneros de abelhas dos seis que a visitaram.
Apis, Ptilitrigona, Trigona e Partamona, foram eficientes dispersores de pólen dessa
espécie. Apenas Mellipona e Xylocopa não foram consideradas polinizadores, pois a
frequência de visitação foi muita baixa e não passaram muito tempo visitando as
plantas. No trabalho de Fenster et al. (2004) eles propuseram uma classificação em que
as espécies de plantas nesse estudo que eram visitadas por um longo período por um
único grupo funcional eram consideradas especializadas nesse grupo. Seguindo esse
raciocínio, P. ulei poderia ser classificada como melitófilia.
Apis mellifera foi introduzida nas Américas pelos conquistadores e missionários
espanhóis e portugueses no período colonial (Brand, 1988). No Brasil a espécie é
encontrada em todos os ambientes (naturais, urbanos, agrícolas em qualquer estado de
preservação ou degradação) (Minussil, 2007). A “Estrada Perdida”, local do estudo, é
um ambiente que foi modificado, que vem se recuperando, e uma grande quantidade de
abelhas é encontrada visitando as flores locais, inclusive Apis mellifera. No entanto a
presença dessa abelha é nitidamente menos intensa em ambientes bem preservados
(Minussil, 2007) e em ambientes de florestas úmidas como na Amazônia (Oliveira et
al., 2005).
Como Apis mellifera se adapta fácil ao ambiente, a relação dela com Parkia é
curta, visto que visitam outras plantas na mesma época de floração. A síndrome de
melitofilia observado em Parkia é bem geral, favorecendo a visitação de muitas abelhas
adaptadas para realizar a polinização.
Hymenoptera é ordem que possui muitas espécies que agem como vetores de
pólen de diversas famílias vegetais (Amaral e Alves, 1979; Lenzi et al., 2003). No
entanto, a maior parte das espécies desse grupo são abelhas que atuam como principais
e mais eficazes polinizadores (Friedman e Shmida, 1995; Wilms et al., 1997). Vespas
40
possuem uma capacidade pequena de transportar pólen em seus corpos se comparado
com abelhas (Kevan e Baker, 1983). Embora existam espécies de plantas que estão
associadas à polinização com vespas, como é o caso de Ficus (Moraceae), em que essa
relação é considerada um mutualismo entre planta e inseto, que evidencia uma co-
evolução (Jousselin et al., 2003; Weiblen, 2004). Os gêneros Polybia e Brachygastra
foram considerados polinizadores efetivos de Erythroxylum (Erythroxylaceae) (Barros,
1998). No entanto, em P. ulei foram considerados como pilhadores de recurso floral
devido seu comportamento de destruição dos capítulos.
A espécie recebeu visitas esporádicas de algumas borboletas. Talvez a coloração
amarela tenha refletido como um atrativo foral, já que flores que são visitadas por
borboletas apresentam coloração amarela, azul, vermelho e laranja e a cor da flor pode
refletir no comportamento dos visitantes, quando se trata de síndromes florais (Faegri e
Pijl, 1971). Embora a maioria das borboletas de ambientes temperados se alimente de
néctar, o papel delas como polinizadores é pouco conhecido (Wiklund et al., 1977). É
preciso considerar algumas características para determinar a eficiência de polinização
por borboletas, como por exemplo, o número de grãos de polens coletados por elas ao
visitar as flores; o número de grãos de polens que se perdem quando enrolam e
desenrolam a probóscide e quando voam até entre as flores; e número de grãos de
pólens germinados no estigma produzindo tubos polínicos que alcance os óvulos
(Wiklund et al., 1977). De acordo com essas características é pouco provável que
borboletas polinizem P. ulei, em virtude de sua baixa frequência de visita e até mesmo
seu tamanho em relação à flor, além do que os indivíduos capturados não continham
políades em suas probóscides.
A presença de coleópteros em flores de P. ulei e P. multijuga é frequente. A
polinização entomófila teve início com os besouros (coleópteros), não estando eles
ainda adaptados a polinização, pois possuíam dieta variada em alimentação de seiva,
fezes, frutos e cadáveres (Raven et al., 1992). Por terem um olfato desenvolvido, estes
foram atraídos pelo odor forte liberado pelas flores e se alimentavam dos óvulos e das
anteras. Com isso, acabavam carregando em suas estruturas bucais políades para outras
flores, favorecendo assim a polinização (Raven et al., 1992). É difícil determinar com
exatidão se esses insetos polinizam, ou se polinizam com eficiência as duas espécies de
41
Parkia. Como é aparente a eficiência de polinização por abelhas em P. ulei, presume-se
que os besouros podem ser polinizadores ocasionais, justamente por conta de se
alimentarem de grãos de pólens e das estruturas florais, podendo assim carregar
políades em seus corpos.
Embora díptero seja o segundo grupo de insetos importantes para a polinização
(Endress, 1994), os indivíduos encontrados visitando a espécie de P. ulei, não
mostraram qualquer evidência de que poderiam efetuar a polinização. Apareciam de
forma esporádica e permaneciam em um mesmo capítulo por vários minutos
provavelmente se alimento de políades liberados pelas anteras.
Como mencionado por Hopkins (1984) não há sombra de dúvidas que Parkia
ulei é polinizada por insetos, mais especificamente comprovado neste trabalho a
polinização por abelhas. Já para P. multijuga, por muito tempo visitantes florais e até
mesmo polinizadores foi um enigma. Hopkins (1984) fez observações em 1979 em uma
população de P. multijuga em Belém, não verificado nenhum visitante floral, e
nenhuma árvore produziram frutos. A autora verificou que as características florais de
P. multijuga eram muito parecidas com espécies polinizadas por morcegos, exceto pela
não produção de néctar. Ainda assim, não foi verificado nenhum visitante floral, porém
houve a presença de insetos durante o dia e a produção de frutos foi alta.
P. multijuga foi visitada por espécies da família Staphylinidae, subfamília
Aleocarinae e Nitidulidae. Estes insetos caminhavam por todo o capítulo durante toda a
noite e permaneciam nas flores até o dia seguinte. Foram encontrados também os
mesmos indivíduos em flores que já estavam em período de pós-antese. Não ficou
muito claro como estes indivíduos utilizavam as flores dos capítulos, embora seja
possível que eles estejam se alimentando das estruturas florais ou utilizem o local como
sitio de oviposição e de reprodução, podendo influenciar na polinização. Indivíduos da
família Nitidulidae são mencionados na literatura como sendo polinizadores efetivos de
Araceae (Gibernau, 2003), Annonaceae (Gottsberger, 1999).
Dípteros visitaram os capítulos de P. multijuga com representantes das famílias
Culicidae e Ceratopogonidae, e foram considerados como polinizadores efetivos da
espécie. Vários trabalhos relacionados à visitação de flores por culicídeos foram
42
realizados (Müller e Schlein, 2006; Jhumur et al., 2006; Listabart, 2001), e
ceratopogonidae é conhecida por ser polinizadora do cacau (Teobroma cacao).
Frankliniella brevicaulis tem distribuição ampla na região neotropical (Caribe,
Peru, Argentina, Costa Rica e Brasil) (Mozón et al., 2009). Há registros desta espécie
em bananeira, Coutarea hexandra e Thibouchina sp., nos estados de São Paulo e
Espírito Santo (Monteiro, 1999). Na agricultura a espécie tem importância agrícola, pois
frequentemente são encontradas em bananeiras causando danos aos frutos, diminuindo
assim seu valor comercial. Em P. multijuga essa espécie foi a mais coletada de todos os
visitantes florais. O fato de F. brevicaulis ser considerada como praga nessas espécies,
não é um indicativo que ela não possa ser um polinizador de P. multijuga.
Determinar o polinizador eficiente de P. multijuga, até o momento é um
problema, pois a forma de coleta dos insetos propiciou que estes contivessem uma
grande quantidade de pólen em seus corpos. Ainda assim, como todos são diminutos,
mesmo nas filmagens realizadas não foi possível verificar se estes carregavam pólen.
Porém, é importante salientar que P. multijuga só recebeu esses visitantes florais, o que
leva a pensar que há grandes chances de um destes serem os potenciais polinizadores,
ou até mesmo todos eles efetuarem a polinização, e a espécie pode ser considerada
como generalista para polinização por insetos noturnos. Contudo, é preciso que estudos
sobre visitantes florais desta espécie sejam realizados em populações que estejam em
ambientes naturais não modificados, acompanhando o comportamento dos visitantes
florais, e se são os mesmos encontrados nos indivíduos provenientes deste estudo.
Dados sobre comportamento de besouros como visitantes florais seriam
importantes para um melhor entendimento sobre a função destes como polinizadores.
Informações sobre a polinização por besouros ainda é incipiente, principalmente quando
estão relacionados com outros grupos de insetos polinizadores (abelhas, esfingídeos,
mariposas, borboletas, tripes, entre outros) (Paulino-Neto, 2014).
5.4 Sistema reprodutivo
43
Os resultados nos testes de autopolinização manual e espontânea, bem como o
teste de xenogamia podem ter sido influenciados em função da morfologia da flor.
Como P. ulei apresenta capítulos contendo flores somente masculinas, bem como
capítulos com flores estaminadas e pistiladas em uma mesma planta e até em uma
mesma inflorescência paniculada, fica difícil identificar em campo quais flores
deveriam ser polinizadas manualmente, ou ensacadas para autopolinização, visto que
além de todos estes pormenores, nas flores pistiladas, o estilete é menor em
comprimento que os estames, não sendo possível a visualização de quais flores eram
pistiladas.
Sendo assim, determinar o sistema reprodutivo de P. ulei somente com os
resultados obtidos seria perigoso, uma vez que a literatura sugere uma
autocompatibilidade parcial para a espécie (Hopkins, 1984, 1986). No entanto, não foi
possível comprovar a existência dessa autocompatibilidade neste trabalho, uma vez que
os resultados não foram satisfatórios. Em algumas espécies (P. decussata, P. pendula,
P. platycephala), o estigma permanece mais ou menos no mesmo nível das anteras e
nenhum trabalho sobre a receptividade estigmática dessas espécies foi realizado
(Hopkins 1884, 1986).
Sugere-se que estudos genéticos, como testes de paternidades possam ser feitos
na tentativa de conhecer o sistema de reprodução da espécie. A sugestão também se
estende à Parkia multijuga, uma vez que não houve até o momento, nenhum trabalho
mais aprofundado sobre sua forma de reprodução. Além do que, a espécie estudada
encontra-se em ambiente modificado, antropizado, e a reprodução e perpetuação da
espécie no local pode estar comprometida.
6. Conclusão
Conclui-se que Parkia ulei é claramente polinizada principalmente por abelhas
diurnas, e que tem um comportamento floral compatível com a síndrome de melitofilia,
além de ser uma espécie produtora de néctar, evidenciado neste trabalho. Também foi
possível mostrar que P. multijuga não tem sinal de polinização por abelhas ou
44
morcegos, e provavelmente é polinizada por micro insetos, mais ainda não temos
informações suficientes para confirmar esta síndrome.
Este estudo mostrou que a seção Sphaeroparkia é bastante diversa em sua
biologia floral, com três síndromes de polinizações diferentes. Além disso, irá contribuir
em estudos que vem sendo realizados sobre o entendimento da evolução da polinização
no gênero, como trabalhos de Filogenia, Biogeografia e até mesmo Biologia floral.
45
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