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Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus
crassicaudatus (Squamata: Dipsadidae) asociado al
calentamiento global
Ricardo Felipe Paternina Cruz
Universidad Nacional de Colombia
Facultad de Ciencias, Departamento de Biología
Bogotá D.C., Colombia
2016
Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus
crassicaudatus (Squamata: Dipsadidae) asociado al
calentamiento global
Ricardo Felipe Paternina Cruz
Tesis o trabajo de investigación presentada(o) como requisito parcial para optar al título
de:
Magister en Ciencias - Biología
Director (a):
Doctora Martha Lucía Calderón Espinosa
Línea de Investigación:
Ecología Térmica
Grupo de Investigación:
Biodiversidad y Sistemática Molecular
Universidad Nacional de Colombia
Facultad de Ciencias, Departamento de Biología
Bogotá, D.C., Colombia
2016
A mi madre y a mi Abuelita con respeto y
amor; a todas las personas que he
encontrado en este camino…
“Las piedras rodando se encuentran…”
Agradecimientos
Agradezco por toda la ayuda, comprensión e instrucción durante la realización de este
estudio a la profesora Martha Lucía Calderón Espinosa, del Instituto de Ciencias
Naturales, Facultad de Ciencias. Agradezco las instrucciones y comentarios pertinentes
del profesor Edgar Cristancho del laboratorio de Fisiología animal, Departamento de
Biología, Facultad de Ciencias. Asimismo, agradezco a la profesora Adriana Jerez por
facilitar el acceso y uso del laboratorio de Ecología Evolutiva, departamento de Biología,
Facultad de Ciencias, como espacio de trabajo y reflexión. Todos ellos de la Universidad
Nacional de Colombia, sede Bogotá. Asimismo, agradezco al doctor Barry Sinervo y
demás colegas del Departamento de Ecología y Biología Evolutiva, University of
California, Santa Cruz, por sus valiosos aportes. Finalmente a los biólogos Víctor Capera,
Miguel Ángel Méndez, por su apoyo en campo y en la realización de algunos
experimentos, a mi compañera Andrea Barragán por el apoyo en algunas fases de
aplicación del modelo de predicción y a todos mis amigos por su apoyo. A Anamaría
Morales por su cariño, compañía y comprensión.
Resumen y Abstract IX
Resumen
La termorregulación es de importancia para la adecuación de los ectotermos, dado que
los procesos fisiológicos están optimizados dentro de un rango determinado de
temperaturas corporales (Tb). Se ha propuesto que la precisión con que los reptiles
termorregulan está relacionada con la calidad térmica del hábitat. Además, se ha
reportado que el calentamiento global causará extinción y cambios en la distribución de
especies. Recientemente Sinervo et al. (2010) han propuesto un modelo fisiológico de
riesgo de extinción en reptiles. Por lo tanto me propuse caracterizar la estrategia de
termorregulación de Atractus crassicaudatus, describir las relaciones existentes entre su
temperatura corporal y las temperaturas ambientales y estimar el riesgo de extinción de
la especie asociado al calentamiento global. Los resultados mostraron un patrón muy
plástico de estrategias de termorregulación de la especie con intervalos de temperaturas
de preferencia diferentes estacionalmente, comportándose como termorregulador activo
durante la temporada seca y termoconformista en la temporada de lluvias. Finalmente, el
modelo fisiológico predijo que entre el 21,43% -variable bioclimáticas- y el 35,7%
(variables eco-fisiológicas) de las poblaciones de A. crassicaudatus estarán al borde la
extinción o completamente extintas para el año 2070, y además las poblaciones más
vulnerables parecen ser las ubicadas cerca al límite inferior del intervalo altitudinal de la
especie. Por consiguiente, este estudio ofrece evidencia experimental de que los reptiles
son capaces de ajustar su comportamiento termorregulador en respuesta a restricciones
ambientales, y así complementa el trabajo previo en ecología térmica de reptiles
nocturnos.
Palabras clave: Temperaturas de preferencia, variación estacional,
termorregulación, Atractus crassicaudatus, extinción, cambio climático, modelo
fisiológico.
X Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus crassicaudatus
Abstract
Thermoregulation is crucial for ectotherms fitness, since the physiological processes are
optimized within a certain range of body temperatures (Tb). It has been proposed that the
accuracy of thermoregulation is related to the thermal quality of the habitat. In addition,
global warming has been reported to cause extinction and changes in species
distribution. Recently, Sinervo et al. (2010) have proposed a physiological model of
extinction risk for reptiles. Therefore, I set out to characterize the thermoregulation
strategy of Atractus crassicaudatus, and to describe the relationships between its body
temperature and environmental temperatures. I also aim to estimate the extinction risk of
the species associated with global warming. The results suggested a very plastic pattern
of thermoregulation of the species with the preferred body temperature varying
seasonally, behaving like active thermoregulator during the dry season and
thermoconformer in the wet season. Finally, the physiological model predicted that
between 21.43% -bioclimatic variables- and 35.7% -ecophysiological variables- of
populations of A. crassicaudatus will either be on the verge of extinction or completely
extinct by 2070, and in addition, the most vulnerable populations appear to be those
located near the lower limit of the altitudinal range of the species. Therefore, this study
provides experimental evidence that reptiles are able to adjust their thermoregulatory
behavior in response to environmental constraints, and thus complements previous work
on thermal ecology of nocturnal reptiles.
Keywords: preferred body temperatures, seasonal variation, thermoregulation,
Atractus crassicaudatus, extinction, climatic change, physiological model.
Contenido XI
Contenido
Pág.
Resumen ........................................................................................................................... IX
Lista de figuras ................................................................................................................ XII
Lista de tablas ................................................................................................................ XIV
Lista de Símbolos y abreviaturas .................................................................................. XV
Introducción ...................................................................................................................... 1
1. Capítulo 1: Caracterización de la estrategia de termorregulación de Atractus crassicaudatus .................................................................................................................. 3
2. Capítulo 2: Evaluación del riesgo de extinción de poblaciones de la serpiente sabanera Atractus crassicaudatus (Squamata: Dipsadidae) asociado al
calentamiento global ........................................................................................................ 1
3. Conclusiones y recomendaciones ......................................................................... 33
Bibliografía ...................................................................................................................... 39
Contenido XII
Lista de figuras
Figura 1-1 Distribución de temperatura corporales (Tb) diurnas en temporada lluvia y
seca de Atractus crassicaudatus (panel superior) y temperaturas operativas (Te) diurnas
en las dos temporadas (panel inferior)……………………………………………………….13
13
Figura 1-2 Distribución de temperatura corporal (Tb) crepuscular, en temporada lluvia y
seca de Atractus crassicaudatus (panel superior) y temperatura operativa (Te)
crepuscular en las dos temporadas (panel inferior)………………………………………….14
Figura 1-3 Distribución de temperatura corporal (Tb) nocturna en temporada lluvia y seca
de Atractus crassicaudatus y temperatura operativa (Te) nocturna en las dos temporadas
(panel inferior)………………………………………………………………………………….. 15
Figura 1-4 Distribución de temperatura corporal (Tb) de Atractus crassicaudatus y
temperatura operativa (Te) en el municipio de Sibaté…………………………………….... 17
Figura 2-1 Curva de desempeño de los ciclos de ventilación de Atractus crassicaudatus.
Media ± error estándar…………………………………………………………………………..14
Figura 2-2 Mapas en los que se “proyecta” la distribución de las poblaciones de Atractus
crassicaudatus, para las condiciones dadas desde 1975 hasta hoy…………………..… 15
Figura 2-3 Predicciones de extinción para los tres escenarios en el año 2050, utilizando
tanto variables bioclimáticas (panel superior) como eco-fisiológicas (panel inferior) de A.
crassicaudatus……………………………………………………………………………………17
Figura 2-4 Predicciones de extinción para los tres escenarios en el año 2070, utilizando
tanto variables bioclimáticas (superior) como eco-fisiológicas (inferior) de A.
crassicaudatus…………………………………………………………………………………. 20
Contenido XIII
Contenido XIV
Lista de tablas
Tabla 1-1 Temperatura corporal de campo (Tb), operativa (Te), preferida en laboratorio (Tset) e intervalo de intercuartiles y deciles (cuartiles 25 y 75%; deciles 10 y 90%) durante la temporada de seca y la temporada de lluvias, precisión en la termorregulación (db), calidad térmica del hábitat (de), eficiencia de la termorregulación e índice de aprovechamiento del hábitat (Ex)……………………………………………………………. 12 Tabla 2-1 Localidades y tipos de ambiente en los cuales se instalaron los recopiladores de datos ambientales (HOBO), para la especie A. crassicaudatus……………..……….… 7 Tabla 2-2 Variables bio-climáticas contenidas en los rasters descargados de WORLDCLIM…………………………………………………………………………………….11 Tabla 2-3 Resumen de las temperaturas de la especie A. crassicaudatus, empleadas como parámetros de referencia para alimentar el modelos de predicción de riesgo de extinción…………………………………………………………………………………………..13
Contenido XV
Lista de Símbolos y abreviaturas
Métricas e índices de Ecología Térmica Símbolo Término Unidad SI Definición
CTMax Crítico térmico máximo
°C Es un punto en que la actividad locomotora está comprometida y el animal pierde la capacidad de escapar
CTMín Crítico térmico mínimo
°C
Es un punto en que la actividad locomotora está comprometida y el animal pierde la capacidad de escapar. Temperatura decrece.
db Exactitud de la termorregulación
°C
Indica que tan alejadas están las temperaturas corporales (Tb) del intervalo de preferencia (Tset). El grado de desvío describe el nivel de exactitud del individuo.
de Calidad térmica del hábitat
°C
Indica que tan distante se encuentran las temperaturas operativas (Te) del intervalo de preferencia (Tset). El grado de desvío
XVI Título de la tesis o trabajo de investigación
Símbolo Término Unidad SI Definición
describe la idoneidad del hábitat desde la perspectiva del organismo.
E (y de - db) Efectividad de la termorregulación
°C
Considera la exactitud de termorregulación en función de la calidad térmica del hábitat. Ubica la estrategia en el continuo Termoconformista-Termorregulador, donde valores cercanos a 0 indican lo primero y valores cercanos a 1, indican termorregulación activa.
Ex Aprovechamiento térmico (Thermal exploitation)
%
Es la medida en que los animales aprovechan oportunidades de termorregulación disponibles en el ambiente.
Tb Temperatura corporal
°C
Encontradas en campo, se miden en los organismos, mediante una termocupla ajustada intracloacal, telemetría termosensible o recopiladores implantados interna o externamente.
Te Temperatura operativa
°C
Temperaturas corporales de equilibrio
Contenido XVII
Símbolo Término Unidad SI Definición
disponibles en el ambiente, que el animal experimentaría en ausencia de termorregulación.
Tset Intervalo de Temperaturas de preferencia
°C
Seleccionadas en gradiente térmico, teóricamente en ausencia de costos ecológicos. Describe el intervalo de temperaturas corporales dentro de los cuales el desempeño fisiológico es óptimo.
Introducción
Los organismos vivos desde una perspectiva bioquímica, son una serie de reacciones en
las que el producto de una, es el sustrato de la siguiente, y muchas de estas reacciones
son termosensibles. Se denomina efecto Q10 al incremento o disminución de las tasas
de las reacciones bioquímicas, cuando la temperatura se incrementa o disminuye en
10°C. Algunas reacciones pueden tener un efecto Q10 equivalente a cero y otras pueden
ser objeto de cambios no lineales, es decir tienen diferentes sensibilidades a los cambios
de temperatura. Adicionalmente, estas reacciones ocurren en un ambiente celular que a
su vez se ve afectado por cambios en la temperatura corporal (Tb) de un organismo, por
ejemplo cuando la Tb se incrementa, la viscosidad del citoplasma disminuye, y su
permeabilidad así como la tasa de transmisión de los impulsos eléctricos y por lo tanto, la
velocidad de la contracción muscular se incrementan (Pough, 2004). Es por esto, que
una Tb muy variable, podría ocasionar un caos en el metabolismo, o más ampliamente en
la fisiología de un organismo. Una de las maneras en que los animales se enfrentan a los
efectos deletéreos de las variaciones en la temperatura, propias del componente abiótico
de los ambientes en la tierra, es la capacidad de regular la temperatura corporal y otros
aspectos fundamentales como el contenido hídrico. Como estrategias adoptadas por
estos organismos se han formulado la homeotermia y la poiquilotermia, entendido
comúnmente como animales de sangre caliente y de sangre fría respectivamente. En los
animales poiquilotérmicos, los intervalos de actividades vitales suelen ser menores que el
intervalo que comprende desde los puntos de congelación de las aguas naturales hasta
los 40°C, y suele variar acorde a las condiciones del ambiente. Si una especie puede
tolerar un amplio rango de temperaturas, se dice que la especie es euriterma. Por el
contrario si la diferencia entre los límites, máximo y mínimo de temperaturas es pequeña,
esta condición es llamada estenotermia (Moore, 1940). Entonces, los términos
poiquilotermo y homeotermo acarrean connotaciones erróneas e implican una dicotomía
que no existe como tal en la naturaleza. La temperatura interna de los poiquilotermos
varía directamente con la del ambiente, pero el ambiente no solo incluye el aire y el
sustrato sino también, por ejemplo la radiación solar, lo que permite a los animales evitar
2 Introducción
los extremos y tomar medidas de control en el nivel térmico de su cuerpo (Bogert, 1949).
Con sus elaborados mecanismos para producir calor interno, los mamíferos y aves son
denominados apropiadamente endotermos, diferenciándolos de los reptiles que derivan
su temperatura corporal de fuentes externas y pueden ser llamados correctamente
ectotermos (Cowles, 1940). Los ectotermos usualmente no poseen los mecanismos
autónomos que exhiben los endotermos para la termorregulación y en diversos linajes
de ectotermos en que se ha comprobado la capacidad de termorregular activamente -por
ejemplo, reptiles-, esta depende de la selección o cambio de microhábitats térmicos para
adquirir o mantener temperaturas corporales apropiadas (Hertz y Huey, 1981; Avery,
1982; Huey, 1982). Aunque los reptiles son capaces de termorregular
comportamentalmente, su ambiente físico limita la medida en que pueden termorregular,
debido a esto es que se esperaría que su supervivencia, por ejemplo, pueda sufrir de
importantes impactos con respecto a la temperatura ambiental de sus hábitats (Huang et
al. 2007). Investigaciones recientes han sugerido que la sensibilidad fisiológica de
anfibios y reptiles tropicales puede hacerlos más vulnerables a determinada cantidad de
calentamiento global, con base en sus tolerancias térmicas (Kearney et al. 2009; Huang
et al. 2007; Tejedo et al. 2012), y también con base en la relación directa entre la
temperatura de su hábitat y el desempeño fisiológico y ecológico, especialmente durante
las temporadas reproductivas –a menor éxito reproductivo, mayor disminución
poblacional- (Sinervo et al. 2010).
1. Capítulo 1: Caracterización de la estrategia de termorregulación de Atractus crassicaudatus
1.1 Resumen
La termorregulación es de gran importancia para la supervivencia y la adecuación de los
anfibios y reptiles, dado que los procesos fisiológicos están optimizados dentro de un
rango determinado de temperaturas corporales (Tb). Se ha propuesto que la precisión
con que los reptiles termorregulan está relacionada con la calidad térmica del hábitat. A
pesar de que un buen número de estudios se han ocupado de los efectos de las
restricciones térmicas impuestas por las variaciones estacionales, altitudinales y en dieta,
pocas han evaluado esto para reptiles nocturnos o tropicales, y mucho menos serpientes
nocturnas tropicales. Previamente, se ha sugerido que los ectotermos nocturnos
mantienen estrategias diferentes para termorregular entre el día y la noche. Por lo tanto
los objetivos en este estudio fueron: caracterizar la estrategia de termorregulación de
Atractus crassicudatus durante su periodo de actividad y describir las relaciones
existentes entre su temperatura corporal y las temperaturas ambientales (p.ej. de los
microhábitats). El área de estudio se ubicó en la sabana de Bogotá y en una población a
sus alrededores. Los resultados mostraron que A. crassicaudatus presentó un patrón
muy plástico de estrategias de termorregulación con intervalos de temperaturas de
preferencia diferentes entre la estación de lluvias y la seca (durante el crepúsculo), por lo
tanto comportándose como termorregulador activo durante la temporada seca y
termoconformista en la temporada de lluvias, en el mismo momento del día. Además,
mantuvo una estrategia euriterma caracterizada por un amplio intervalo de temperaturas
corporales. La información obtenida sugiere también una ligera diferencia entre cómo el
animal puede estar explotando la heterogeneidad térmica temporal de su hábitat a lo
largo del día, adoptando diferentes comportamientos en el día y en la noche. Por lo tanto,
4 Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus crassicaudatus
este estudio ofrece evidencia experimental de que los reptiles son capaces de ajustar su
comportamiento termorregulador en respuesta a restricciones ambientales, y así
complementa el trabajo previo en ecología térmica de reptiles nocturnos.
PALABRAS CLAVE: temperaturas de preferencia, eficiencia térmica, variación
estacional, termorregulación, Atractus crassicaudatus.
1.2 Introducción
La temperatura corporal de los reptiles depende de la variación de la calidad térmica del
ambiente que determinada especie habita, así como de la capacidad de estos
organismos para regular el intercambio de energía con el ambiente. Los estudios de la
termorregulación en reptiles se han enfocado en algunos grupos que comparten
determinadas características. Los primeros estudios acerca de la regulación de la
temperatura que se enfocaron en los reptiles, fueron llevados a cabo en la URSS y en los
Estados Unidos, desarrollados por autores como Sergeyev, Cowles y Bogert, Bratstrom y
Avery entre otros. El estudio de la termorregulación en reptiles ha presentado un sesgo
en sus años de desarrollo, por lo que actualmente se dispone en mayor medida de
información con respecto a lagartos diurnos y/o de ambientes desérticos que toman el sol
(Avery, 1982; Pough, Andrews, y Cadle, 2004), como Iguanidae, Agamidae, Cordylidae,
Lacertidae, Scincidae, etcétera. Respecto a grupos de hábitos nocturnos como
Gekkonidae y Helodermatidae los estudios son muy escasos. Asimismo, las relaciones
térmicas no han sido exploradas en lo absoluto para varias familias pequeñas de lagartos
y para la gran mayoría de serpientes.
Este sesgo no permite un nivel mayor de integración en cuanto a la ecología térmica de
los reptiles, debido a que gran proporción de las serpientes son nocturnas y además
muchas especies de escamados se retiran a “refugios” en los cuales la temperatura es
diferente a la temperatura superficial y aun así, allí pueden desplegar comportamientos
termorreguladores (Huey, 1982). La relación costo-beneficio de la termorregulación en
especies nocturnas es diferente a lo estudiado hasta el momento en especies diurnas
(Blouin-Demers y Nadeau, 2005; Herczeg et al., 2008; Huey y Slatkin, 1976). En el caso
en que una especie se encuentre en una situación de un alto costo de la
termorregulación -que es lo que en general se esperaría para la noche- una pregunta
Capítulo 1 5
importante es: si una especie ha adoptado una estrategia termoconformista ¿cómo
podría lidiar con un reducido intervalo de tiempo para alcanzar sus Tb óptimas, dentro de
las cuales pueda desarrollar efectivamente sus funciones vitales: fisiológicas y
comportamentales?
Para caracterizar la estrategia de termorregulación se ha utilizado el protocolo propuesto
por Hertz, Huey, y Stevenson (1993), el cual ha mostrado ventajas sobre otros métodos y
es posible cuantificar la termorregulación individualmente durante el día y la noche
(Blouin-Demers y Nadeau, 2005; Hitchcock y McBrayer, 2006; Kearney y Predavec,
2000). A pesar de lo anterior, el periodo diurno de “inactividad” podría ser térmicamente
ventajoso ya que varios reptiles pueden controlar activamente su Tb con mayor precisión
dentro del refugio que cuando están fuera y activos (Cowles y Bogert, 1944; Huey, 1982;
Lara-Resendiz, Arenas-Moreno, y Méndez-De La Cruz, 2013). De esta misma manera,
en el período de actividad se llevan a cabo actividades que contribuyen al mantenimiento
del individuo, como las actividades sociales y de forrajeo entre otras, acarreando un
mayor gasto energético. Por lo tanto, la variabilidad térmica del ambiente y su estructura
son aspectos cruciales a tener en cuenta para comprender la ecología térmica de una
especie. Los ambientes térmicamente homogéneos, como hábitats tropicales de tierras
bajas, pueden proporcionar climas térmicos estables; mientras que ambientes desérticos
o térmicamente heterogéneos, podrían proveer más alternativas para la termorregulación
de reptiles nocturnos y otros termoconformistas (Lara-Resendiz et al. 2013). En
concordancia con lo anterior, un reptil nocturno de altas elevaciones tropicales, debería
ser termoconformista, ya que no podría tener requerimientos térmicos muy altos, sin
embargo al considerar la existencia de refugios tipo roca, podría utilizarlas como fuente
de calor mediante tigmotermia.
En el presente estudio se caracterizó la estrategia termorreguladora de un colúbrido
nocturno (Atractus crassicaudatus, Duméril, Bibrón y Duméril, 1854), con todas las
implicaciones que como se mencionó en párrafos anteriores tiene esta condición de la
especie para sus relaciones térmicas; la caracterización se realizó solo para su periodo
de actividad en una población ubicada en el campus de la Universidad Nacional de
Colombia, en Bogotá, D.C. A. crassicaudatus es un colúbrido pequeño, endémico del
altiplano cundiboyacense, región geográfica de altas elevaciones ubicada en el ramal
oriental de los Andes colombianos. En estos ambientes las fluctuaciones diarias de
temperatura son muy grandes, con días muy cálidos y noches muy frías, alcanzando
6 Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus crassicaudatus
temperaturas cercanas o inferiores a cero. Primeramente, se analizaron y compararon
las temperaturas corporales en campo, preferidas en laboratorio y operativas ambientales
durante las estaciones seca y lluviosa, lo que permitió cuantificar y comparar la precisión
y eficiencia en la termorregulación de la serpiente y la calidad térmica del hábitat en cada
estación.
1.3 Métodos
1.3.1 Especie y área de estudio
Atractus crassicaudatus es una culebra nocturna, endémica del altiplano
cundiboyacense. Es de talla pequeña con una longitud total (LT) entre 400-440 mm, con
un dorso negro con bandas transversales claras u oscuras sin bordes más oscuros,
vientre generalmente amarillo (varía a rojo o anaranjado) con manchas negras; siete
infralabiales, las tres primeras en contacto con las geniales. Se encuentra bajo rocas o
troncos en descomposición, frecuentemente en cercanías de cuerpos de agua; muy
frecuentemente en cercanía a construcciones humanas. El intervalo altitudinal en donde
se encuentra esta serpiente va desde los 1900 hasta los 3000 msnm.
Este estudio se desarrolló con base en trabajo de campo llevado a cabo durante un año
en el campus de la Universidad Nacional de Colombia, sede Bogotá, ubicada dentro del
distrito capital, Cundinamarca, Colombia, a una altitud media de 2630 msnm y en el
municipio de Sibaté, Cundinamarca, pequeño poblado ubicado a 27 km al sureste de la
ciudad de Bogotá, a una altitud de 2700 msnm. El clima para las dos localidades es
moderadamente húmedo con dos temporadas de lluvias –abril y mayo y octubre y
noviembre-, con promedios de 1000-1500 mm de precipitación media anual (Pabón-
Caicedo, Eslava-Ramírez, y Gómez-Torres, 2001). La vegetación dominante son
sabanas de pastos de origen antrópico, agroecosistemas, con presencia de algunas
especies de árboles tanto nativas como exóticas. En esta área la temperatura media
multianual es de 14-14.5°C y como indicador del patrón bimodal, las temperaturas
mínimas también exhiben dicho patrón, las temperaturas más bajas en promedio se
presentan en el trimestre diciembre-febrero que coincide con el período seco; un mínimo
secundario se da en los meses de agosto y septiembre; mientras que las temperaturas
más altas ocurren en abril-mayo y octubre-noviembre, correspondientes a los meses más
lluviosos del año (Benavidez, 2012; Hurtado, 2012), como se observa.
Capítulo 1 7
1.3.2 Trabajo de campo
Entre Agosto de 2014 y Mayo de 2015 se colectaron 74 individuos durante su período de
actividad, que aunque variable muestra una preferencia por la noche o el crepúsculo -
temperaturas registradas entre las 16:00 y las 20:30 horas- (Pérez-Santos y Moreno,
1988). Adicionalmente, entre Agosto y Septiembre de 2014 se colectaron 23 individuos
en la localidad de Sibaté (entre las 09:30 y 16:30 horas). Durante los primeros 60
segundos luego de su captura se midió su Tb con un termómetro digital Supco® modelo
EM-90 con una termocupla ultrafina tipo K (+/- 0.1°C) insertada aproximadamente 0.5-0.8
cm dentro de la cloaca. Simultáneamente fueron registrados los datos de hora, condición
climática, temperatura ambiental (medida de 2 a 5 cm por encima del suelo) y
temperatura del sustrato, así como el peso y la longitud hocico-cloaca de los individuos.
1.3.3 Temperaturas operativas
Las temperaturas ambientales operativas (Te‟s) disponibles para las serpientes
sabaneras fueron estimadas de tal manera que se combinaron datos de temperatura
tanto de modelos bajo rocas como expuestos. Los modelos térmicos diseñados para
simular las propiedades térmicas de las serpientes fueron de tubo de cobre de 10 mm de
diámetro sin ningún relleno, semejantes a A. crassicaudatus en forma y tamaño. La
calibración del modelo biofísico se realizó mediante el registro de la Tb del cuerpo fresco
de un organismo encontrado muerto en un camino del campus y de diferentes versiones
de los modelos (mangueras de plástico transparentes con agua, mangueras de plástico
transparentes sin agua, mangueras sin agua pintadas de negro, tubos de cobre pintados
de negro y tubos de cobre sin pintar) con el mismo termómetro Supco® con el que se
registraron las Tb en campo. La toma de las temperaturas se realizó cada cinco minutos
durante tres horas; el ejemplar y el modelo se colocaron dentro de un terrario de vidrio en
un laboratorio en que la temperatura permanece estable a 21°C y se dispuso como
fuente de calor una bombilla infrarroja de 250W (2250 lm), la cual se prendía y apagaba
cada 20 minutos.
Los modelos fueron conectados a tres data-loggers (HOBOTEMP®), distribuidos en el
arboreto y los alrededores de los invernaderos del departamento de Agronomía en la
Universidad Nacional de Colombia en Bogotá y en la zona rural del municipio de Sibaté,
Cundinamarca, y se registró la Te cada minuto las 24 horas, durante 6 días para la
8 Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus crassicaudatus
primera temporada de lluvias y 11 para la segunda, mientras que para temporada seca
se registró durante 17 días, en los mismos meses en que se realizaron los muestreos.
Sin embargo las datos de Te empleados en el análisis se limitaron al período de actividad
de la especie. Teniendo en cuenta las observaciones hechas sobre el comportamiento de
la especie y los sitios en que se encontraban, los modelos fueron ubicados a la sombra
bajo roca y sobre roca y entre la hierba, e igualmente en lugares expuestos a la luz del
sol.
1.3.4 Intervalo de temperaturas de preferencia (Tset)
Se registraron las temperaturas corporales de un total de 37 serpientes (15 en la
temporada seca y 22 en la temporada de lluvias) en un gradiente térmico en condiciones
de laboratorio (temperatura y humedad constantes). El gradiente consistía de una caja de
madera de 100cm de largo x 60 de ancho x 15 cm de alto, con tres carriles separados
por láminas de madera. En uno de los extremos se dispuso una fuente de calor no
luminosa, que calentaba el sustrato (Ceramic Heat Emitters, Percell Pet System Co.,
Ltd.), en el otro extremo tres recipientes plásticos con hielo. El intervalo de temperaturas
ofrecidas en la arena térmica fue desde 40°C a 10°C. A lo largo de los carriles, se colocó
un centímetro de tierra como sustrato y algunas rocas, con el fin de ofrecer un refugio a
los animales, además se humedecía el sustrato cada 30 minutos para mantener la
humedad del gradiente. Las serpientes fueron privadas de alimento dos días antes del
experimento, mientras que tuvieron acceso ad libitum al agua. Previo al registro de las
temperaturas se permitió un periodo de habituación a la arena térmica de 30-40 minutos.
Los registros de Tset se realizaron con un data-logger Omega® USB TC08, de ocho
canales al que se conectaban termocuplas ultrafinas que se insertaron 0.5-0.8 cm en la
cloaca y se aseguraron con cinta quirúrgica (micropore®). La temperatura corporal de los
individuos se registró cada minuto entre las 17:30 y 20:30 horas.
1.3.5 Índices de la termorregulación
Los índices de termorregulación permiten comparar la medida en que la especie de
estudio experimenta una determinada temperatura corporal (Tb) dentro de su rango de
preferencia de temperaturas (Tset) lo que es llamado [el grado de] precisión de la
termorregulación, con la medida en que el hábitat en el cual esta vive le permite “ubicar”
su Tb dentro de Tset o lo que es lo mismo, la calidad térmica del hábitat. Siguiendo lo
Capítulo 1 9
propuesto por Hertz et al. (1993), se midió la precisión de la termorregulación, como la
media de las desviaciones de Tb con respecto a Tset (desviación individual db); este
intervalo se determinó para dos temporadas de precipitación distintas y se construyó
utilizando los rangos intercuartílicos 25 y 75%. Por otro lado también se utilizaron los
deciles 10 y 90%, siguiendo los argumentos de Bauwens, Garland Jr, Castilla, y Van
Damme (1995). Si Tb está por debajo del intervalo de preferencia, entonces db es la
diferencia entre el límite inferior del intervalo y Tb, si Tb está por encima del intervalo
entonces, db es la diferencia entre Tb y el límite superior del intervalo de preferencia,
finalmente db es igual a 0 si se encuentra dentro de dicho intervalo. Así mismo, se midió
la calidad térmica del hábitat mediante la media de las desviaciones de Te con respecto a
Tset (desviación individual, de) en cada hábitat. Si Te está por debajo del intervalo de
preferencia, entonces de es la diferencia entre el límite inferior del intervalo y Te, si Te está
por encima del intervalo entonces, de es la diferencia entre Tb y el límite superior del
intervalo de preferencia, finalmente de es igual a 0 si se encuentra dentro de dicho
intervalo.
A partir de las mediciones de la precisión (74 db) y de la calidad térmica de los hábitats
(18239 de), Hertz et al. (1993) deriva un índice de la eficacia de la regulación (E), el cual
es utilizado para comparar el comportamiento termorregulador de diferentes poblaciones
o especies. El índice de eficiencia de la termorregulación se calcula así
(
⁄ )
en donde las barras indican los valores medios de las desviaciones. Cuando los animales
no regulan y escogen de manera azarosa los microhábitats, sin tener en cuenta Te, db y
de serán similares, y por lo tanto E tenderá a cero. Por el contario, si los individuos
termorregulan eficientemente, db será mucho menor que de y E tenderá a uno. Los
valores negativos de E indican que los animales evitan de manera activa los lugares con
una Te dentro del intervalo de Tset. Finalmente, otro índice de la termorregulación (Ex)
que determina la medida en que los organismos aprovechan el ambiente térmico ha sido
desarrollado por Christian y Weavers (1996). El índice Ex se define como la cantidad de
tiempo que un animal gasta dentro de su Tset, expresado como porcentaje de tiempo que
es posible para el animal realizar dicha “ubicación” (esto a partir de los datos de Te). Por
10 Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus crassicaudatus
consiguiente, se calculó Ex como la proporción de medidas de Tb que caían dentro de
Tset cuando de era igual a 0 en al menos uno de los hábitats. Siguiendo a Brown y
Weatherhead (2000), también se modificó ligeramente este índice para calcular la
proporción de datos de Tb que caían por encima o por debajo de Tset cuando de = 0 en al
menos uno de los hábitats.
Se usaron esta variedad de índices para abordar de una manera más rigurosa la
pregunta de qué tan cuidadosamente un ectotermo regula su temperatura corporal, ya
que en realidad no se resuelve este fenómeno mediante la respuesta de una única
pregunta (Hertz et al. 1993). Por ejemplo, db fue diseñado para cuantificar la “precisión”
de Tb (es decir, cuántos datos de Tb se desvían de Tset en promedio) y de manera similar
de cuantifica la calidad térmica de un hábitat, proporcionando una medida de cuánto los
valores de Te se desvían de Tset en promedio. E cuantifica qué tan alejada se encuentra
una especie o población del “termoconformismo total” (es decir, de = db) y Ex mide el
grado en que los ectotermos explotan las oportunidades disponibles para la
termorregulación, sin embargo este índice ignora el comportamiento del animal cuando
no existe un valor de Te dentro de Tset.
1.3.6 Análisis estadístico
Los datos de Tb, Te y los índices db y de, según cumplieron con los requerimientos para el
uso de pruebas paramétricas (normalidad y homogeneidad de varianzas; prueba de
Shapiro-Wilk y Levene, respectivamente) se compararon por medio de pruebas de t de
Student; en caso contrario se utilizó la prueba no paramétrica correspondiente (prueba de
Mann-Whitney). Para las Te entre temporadas, dada su desviación estándar disímil se
empleó una prueba t de Student con corrección de Welch. También se utilizó para la Tset,
en primera instancia una ANOVA de dos factores con medidas repetidas (Factor 1-
intrafase o registros de temperatura cada minuto y factor 2-interfase o estacional con tres
niveles: dos temporadas de lluvias y una temporada seca). Se utilizaron los programas
PAST3 y GRAPHPAD PRIMS 6 para los análisis estadísticos y elaboración de gráficas.
El valor de significancia para todas las pruebas estadísticas fue de P < 0.05 (Sokal,
2000). En el texto y figuras se muestran los promedios ± error estándar (EE), tamaño de
muestra (n) y el intervalo entre el valor mínimo y máximo.
Capítulo 1 11
1.4 Resultados
Setenta y cuatro A. crassicaudatus fueron capturadas en campo, desde las 16:20 a las
20:32, es decir cercano al crepúsculo hasta bien entrada la noche (1-3h post crepúsculo),
por lo cual los resultados se presentan de la siguiente forma, estrategia y distribución de
las diferentes temperaturas diurnas (antes de las 18:00h), crepusculares (entre las 18:00
y las 19:00h) y nocturnas (después de las 19:00h). El análisis hace referencia
principalmente a la estrategia que adoptan los individuos durante el crepúsculo (período
de actividad de la especie reportado en la bibliografía); los resultados son consistentes a
lo largo de las tres ventanas temporales y en las diferentes estaciones climáticas. Los
individuos se repartieron de la siguiente manera: 14 individuos fueron capturados en
temporada de lluvia del 2014 y 24 en temporada de lluvia 2015, mientras que 36 se
capturaron durante la temporada seca de 2015. Por otro lado, se muestran 12 registros
diurnos de ejemplares de la localidad de Sibaté, el análisis a partir de estos ejemplares
se muestra de manera independiente. La totalidad de los individuos analizados
estuvieron asociados a rocas como refugio, y en general a ambientes humanos.
Los resultados de las temperaturas registradas en la fase de campo, laboratorio e índices
de termorregulación se encuentran resumidas en la Tabla 1-1. Igualmente, las Figuras 1-
1,2, 3 muestran la distribución de las Tb‟s y Te‟s y su relación con las Tset.
Tabla 1-1: Temperatura corporal de campo (Tb), operativa (Te), preferida en laboratorio
(Tset) e intervalo de intercuartiles y deciles (cuartiles 25 y 75%; deciles 10 y 90%) durante
la temporada de seca y la temporada de lluvias en grados Celsius, precisión en la
termorregulación (db), calidad térmica del hábitat (de), eficiencia de la termorregulación e
índice de aprovechamiento del hábitat (Ex). Mostrando la media ± EE y entre paréntesis
el tamaño de muestra, valor mínimo y máximo. ND: No definido.
12 Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus crassicaudatus
Al contrastar estacionalmente, no se encontraron diferencias significativas entre la
temperatura corporal (Tb) entre temporadas de lluvias y seca (U1 = 601.5; p = 0.375, n =
74), además la Tb no presentó ninguna relación con el peso de los individuos (r2=
0.0076.). Sin embargo, al contrastar temporadas específicas con respecto a las otras se
encontró que entre las dos temporadas de lluvia sí hubo diferencias en la Tb (U=76.50,
p=0.0392), así mismo entre la temporada lluviosa de 2014 y la temporada seca 2015 hay
diferencias (U= 90.50, p=0.0389), y por el contrario entre la temporada seca y lluviosa del
presente año, no se encontraron diferencias significativas (U= 196.5, p=0.7512).
Figura 1-1: Distribución de temperatura corporales (Tb) diurnas en temporada lluvia y
seca de Atractus crassicaudatus (panel superior) y temperaturas operativas (Te) diurnas
en las dos temporadas (panel inferior). El área rayada, en rojo, indica el intervalo de
temperaturas de preferencia (Tset) en cada temporada. La flecha indica el promedio de
temperaturas.
25-75% 10-90%
Tem. Seca20.23 ± 0.28
(36; 17.23-23.63)
16.29 ± 0.016
(8870; 11.76-20.05)
21.35 ± 0.44
(15; 18.67-26.16)20.34-22.08 19.93-22.59
0.87 ± 0.15
(36; 0-3.11)
3.956 ± 0.015
(8870; 0.29-8.58)0.78 ND
Tem. Lluvia20.72 ± 0.35
(38; 16.63-24.93)
16.55 ± 0.023
(9369; 8.19-23.98)
17.51 ± 0.38
(15; 15.35-19.86)17.15-18.75 15.37-19.52
2.17 ± 0.31
(38; 0-6.18)
1.609 ± 0.015
(9369; 0-11.04)-0.35 0.14%
Lluvias 201420.16 ± 0.92
(14; 17.13-24.93)
16.05 ± 0.034
(5025; 8.19-23.98)
16.12 ± 0.20
(4; 12.28-27.94)14.96-16.94 14.11-17.98
3.22 ± 0.92
(14; 0.19-7.99)
1.799 ± 0.024
(5025; 0-11.04)-0.78 0%
Lluvias 201520.9 ± 0.40
(24; 18.93-24.13)
17.15 ± 0.028 (4344;
14.09-23.95)
17.92 ± 0.04 (11;
14.7-26.93)17.54-18.11 17.29-18.39
2.78 ± 0.40
(24; 0.82-6.02)
1.390 ± 0.015
(4344; 0-5.84)-1 0%
Total20.48 ± 0.23
(74; 16.63-24.93)
16.43 ± 0.014
(18239; 8.19-23.98)
19.43 ± 0.45
(30; 15.35-26.16)18.44-20.11 17.21-20.77
1.10 ± 0.15
(74; 0-4.82)
2.751 ± 0.014
(18239; 0-11.04)0.6 0.82%
de E Ex
Intervalo de TsetAtractus
crassicaudatusTb Te Tset db
Capítulo 1 13
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En relación con las temperaturas de preferencia, no se encontró un efecto significativo
dentro de las tomas de Tset en cada una de los gradientes realizados (λ de Wilk = 0.432;
F 100, 3000 = 0.325; p > 0.999), por el contrario sí se encuentra un efecto significativo de las
temporadas climáticas sobre la Tset (λ de Wilk = 34.02; F 1, 20 = 17.84; p = 0.0004). De
igual manera, se encuentra un efecto de los sujetos experimentales (λ de Wilk = 38.13; F
20, 2000 = 143.4; p < 0.0001).
Por su parte, al evaluar la relación entre las temperaturas corporales y las de preferencia,
mediante el índice de precisión térmica db, estos dos índices evidenciaron diferencias
estadísticas (t= -3.732; p= 0.000376, n= 74). Esto sugiere diferentes estrategias de
termorregulación en las diferentes fases o temporadas. Estando la serpiente activa
durante la temporada seca con temperaturas cercanas a su Tset, y en temporada de lluvia
con temperaturas por encima de su Tset.
14 Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus crassicaudatus
Figura 1-2: Distribución de temperatura corporal (Tb) crepuscular, en temporada lluvia y
seca de Atractus crassicaudatus (panel superior) y temperatura operativa (Te)
crepuscular en las dos temporadas (panel inferior). El área rayada, en rojo, indica el
intervalo de temperaturas de preferencia (Tset) en cada temporada. La flecha indica el
promedio de las temperaturas. También se indica el porcentaje de temperatura superior,
igual e inferior a Tset.
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5 .6 3 % > T s e t
7 .8 4 % = T s e t
8 6 .8 4 % < T s e t
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5 0 .0 % > T s e t
2 7 .8 % = T s e t
2 2 .2 % < T s e t
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1 6 .3 6 % > T s e t
2 1 .7 % = T s e t
6 1 .9 4 % < T s e t
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0 % > T s e t
0 % = T s e t
1 0 0 % < T s e t
Capítulo 1 15
Al aplicar la prueba de t de student con corrección de Welch, las Te‟s fueron
significativamente diferentes entre temporadas (t = 9.375; p < 0.0001, n= 18239), sin
embargo la diferencia es pequeña, ya que la media de las Te en temporada de lluvia
(16.56 +/- 0.023) versus la media de las Te en temporada seca (16.29 +/- 0.016) es
pequeña resultando en una diferencia entre medias de tan solo 0.266 +/- 0.028. De la
misma manera, al comparar los modelos ubicados en condiciones de luz versus sombra
se encuentran diferencias tanto en los que estaban bajo rocas (t = 5.5978; p < 0.001, n=
11652) y los que estaban expuestos sobre la hierba (t = -2.5854; p = 0.00973, n= 25346).
Figura 1-3: Distribución de temperatura corporal (Tb) nocturna en temporada lluvia y
seca de Atractus crassicaudatus y temperatura operativa (Te) nocturna en las dos
temporadas (panel inferior). El área roja rayada, indica el intervalo de temperaturas de
preferencia (Tset).
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16 Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus crassicaudatus
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El índice de calidad térmica resultó ser estadísticamente diferente entre ambas
temporadas (U=9.82e+006; p < 0.0001). Pero esta diferencia, dada la naturaleza misma
de los datos -son una relación entre las Te y el intervalo Tset-, tiene como mayor fuente de
divergencia la diferencia ya comentada entre los intervalos de preferencia, que
adicionalmente es mayor en magnitud.
Finalmente, el índice de eficiencia térmica E indica que A. crassicaudatus es una
serpiente que presenta un cambio en su estrategia de termorregulación con respecto al
régimen climático en que se encuentre, siendo termorreguladora en temporada seca, E =
0.78 y termoconformista en temporada húmeda, E = - 0.35. Al reunir los datos de las tres
ventanas temporales, la especie resulta ser ligeramente termorreguladora (E = 0.60).
Por otro lado y con respecto a los individuos del municipio de Sibaté (Tb, Te y Tset, en la
Figura 2) con datos diurnos, el índice de precisión de la termorregulación, db presentó un
valor de 0.9012, mientras las deviaciones de las temperaturas operativas respecto al
intervalo de preferencia de = 3.9244. En la localidad de Sibaté, durante las horas del día
la serpiente sabanera A. crassicaudatus adopta una estrategia termorreguladora, E =
0.7703 (0.8329; 80%).
Figura 1-4: Distribución de temperatura corporal (Tb) de Atractus crassicaudatus y
temperatura operativa (Te) en el municipio de Sibaté. El área sombreada indica el
intervalo de temperaturas de preferencia (Tset). La flecha indica el promedio de las
temperaturas. Datos para el final de la segunda temporada seca de 2014.
Capítulo 1 17
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1.5 Discusión
Los resultados obtenidos sugieren que Atractus crassicaudatus exhibe diferentes
patrones de termorregulación y que estos se mantienen a lo largo del día. Debe aclararse
que no se dispone de datos para especies taxonómicamente cercanas o de hábitos y
distribución similares para realizar comparaciones respecto a la ecología térmica. La Tb
en campo de A. crassicaudatus (20.48 °C) y su Tset en laboratorio (18.44-20.11°C) fueron
ligeramente similares a otras serpientes: la especie Elaphe obsoleta, especie de zonas
templadas y cuya ecología térmica ha sido ampliamente estudiada, presenta reportes de
Tb‟s dependientes de la estación variando desde 5.6°C al finalizar el periodo de
hibernación hasta 25.4 en el verano (Blouin-Demers y Weatherhead, 2001; Weatherhead
et al., 2012), Thamnophis elegans con una Tb de 17-30°C -Tset 28°C- (Peterson, 1987),
Nerodia sipedon con una Tb media de 24°C -Tset media 27.1°C- (Brown y Weatherhead,
2000), Hoplocephalus stephensii una Tb media de 24°C (Fitzgerald, Shine, y Lemckert,
2003) y su similar H. bungaroides, especie australiana nocturna que exhibe una Tb diurna
media de 18.3°C y nocturna de 16.4°C -Tset 28.1-31.1- (Webb y Shine, 1998); A.
crassicaudatus exhibe un valor de Tset promedio por debajo de las de estas especies y
también por debajo de su propia Tb promedio, en contraste con la tendencia general de
las especies mencionadas.
Además, A. crassicaudatus no mantuvo similitudes térmicas con otros reptiles nocturnos
como las serpientes Lamprophis fuliginosus con Tset medias de 25.1 y 24.1 °C, en día-
18 Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus crassicaudatus
noche (Lutterschmidt, Lutterschmidt, Ford, y Hutchison, 2002) y Lampropeltis triangulum
con una Tb de 23.3-27.1°C –según la estación, estudio en zona templada- -intervalos de
Tset 29-31 °C - (Row y Blouin-Demers, 2006) y con respecto a lagartijas nocturnas como
el gecko tropical Gekko gecko el cual muestra una Tb de 29.8 y 24.3°C (Refinetti y
Susalka, 1997); sólo el tuatara con una Tb de 14.5 y 11.5 en fotofase y escotofase
respectivamente –Tset 21.5 °C -, presenta valores más bajos respecto a las especies
mencionadas anteriormente (Besson y Cree, 2010; Lutterschmidt et al. 2002). También,
A. crassicaudatus presenta en ocasiones mayores similitudes con especies de zonas
templadas, por ejemplo con algunas especies que pasan el día en refugios –en algunos
momentos del día pueden estar muy por encima de la temperatura ambiental- (Crotalus
cerastes, (Secor y Nagy, 1994); Charina bottae, (Dorcas, Peterson, y Flint, 1997); y
Hoplocephalus bungaroides, (Webb y Shine, 1998), no obstante algunas especies
tropicales nocturnas, también pueden forrajear en las noches en lugar de permanecer en
sus refugios (observación personal). No es posible, sugerir sin embargo que existan
menos restricciones térmicas en A. crassicaudatus por ser tropical (Anderson et al. 2005;
Luiselli y Akani, 2002), que en especies de zonas templadas, debido a la variación
día/noche y de precipitación a lo largo del año, lo que complejiza el panorama térmico
para esta especie. Esto sugiere que aunque la población estudiada de A. crassicaudatus
no se asemeja tanto a otras especies nocturnas tropicales, presenta valores en general
mucho más bajos debido a que es una especie que presenta una distribución altitudinal
extrema dentro del género y excepcional entre otros reptiles nocturnos tropicales; en esta
misma dirección puede apuntar el hecho de que presente mayor similitud con especies
de zonas templadas, en el sentido en que en la alta montaña andina las temperaturas
nocturnas pueden alcanzar valores similares a la temperatura invernal de las zonas
templadas (Chardon, 1938).
Por otra parte y siguiendo el paradigma del costo-beneficio y lo sugerido por Blouin-
Demers y Nadeau (2005) sobre la necesidad de estudios desarrollados en individuos
enfrentados a diferentes costos y con el fin de explorar de manera más eficiente los
ajustes de costo-beneficio intraespecíficos, las presentes comparaciones de los aspectos
de la ecología térmica de A. crassicaudatus entre temporadas, representan ese
escenario donde las poblaciones se están enfrentando con diferentes costos resultado de
una dinámica ambiental estacional, que incluye principalmente variaciones en
Capítulo 1 19
precipitaciones, pero también en radiación (nubosidad) y en la distribución de las
temperaturas a lo largo del día.
Como se mencionó anteriormente, la interpretación de los resultados obtenidos en el
presente estudio por facilidad en el lenguaje se referirán siempre al crepúsculo, periodo
que coincide con el tiempo de actividad de los individuos, pero la estrategia global se
mantiene a lo largo de los diferentes momentos del día. Si bien las temperaturas
corporales se mantienen, es decir la Tb„s entre temporadas no fueron significativamente
diferentes, las Tset sí que varían entre las dos temporadas; el hecho de que no se haya
observado un intervalo de preferencia estático, es decir que varía en las estaciones,
sugiere la existencia de diferentes grados de euritermia y una amplia plasticidad térmica.
El intervalo de temperaturas de preferencia (Tset), puede ser altamente conservado a
nivel de las poblaciones, a pesar incluso, de que en ocasiones las poblaciones se
encuentran en hábitat térmicos diversos, por ejemplo a lo largo de un gradiente altitudinal
(Gvoždík, 2002). De hecho solo se conoce un reporte de variación geográfica (Du, 2006)
y un Tset riguroso se constituye más en la regla que la excepción, desde luego esto hace
variar los costos asociados con sus respectivos efectos en la ecología de los organismos
(Huey y Slatkin, 1976). Sin embargo, se conocen diversos reportes acerca de la variación
estacional de Tset (Firth y Belan, 1998; Patterson y Davies, 1978; Van Damme et al.,
1986), dicha variación observada en A. crassicaudatus, en donde el Tset disminuye en la
temporada de lluvias, puede contrarrestar el aumento en los costos de termorregular.
Las temperaturas de preferencia son lábiles. En los días típicos de la temporada seca,
existe una mayor radiación solar y las rocas -bajo las cuales se encuentra generalmente
la especie- alcanzan su pico de temperatura hacia los primeros minutos de la noche, las
rocas de mayor tamaño y más gruesas están alcanzando sus temperaturas máximas
incluso un poco más tarde en la noche, similar a lo que ocurre en otros estudios referidos
a especies que se refugian bajo rocas (Kearney, 2002); por el contrario, durante los días
típicos de la temporada de lluvias la nubosidad incrementada ocasiona que el pico de
temperatura en los sitios de refugio de A. crassicaudatus se alcancen un poco más
temprano, y principalmente el nivel de radiación que alcanza dichos refugios tipo roca, es
más variable, haciendo “más incierto” alcanzar ciertas temperaturas preferidas.
20 Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus crassicaudatus
Como es sabido, los reptiles nocturnos (p. ej. geckos y serpientes) pueden ser
especialmente sensibles a las condiciones térmicas dentro de sus refugios, tanto porque
en comparación con las especies diurnas, están más restringidos a permanecer en sus
sitios seleccionados para pasar el día, cuando las condiciones térmicas son más
heterogéneas (pueden existir mayores costos), como porque la fisiología térmica de los
reptiles nocturnos esta optimizada a valores de Tb mucho más altos que los que
experimentan en la noche cuando están activos (Autumn y De Nardo, 1995; Huey,
Niewiarowski, Kaufmann, y Herron, 1989); adicionalmente permanecen en sus refugios,
como lo han mostrado algunos estudios de largo plazo en serpientes de zonas
templadas, en que los individuos jóvenes son más crípticos y escasamente toman el sol
(Lourdais, Bonnet, DeNardo, y Naulleau, 2002; Madsen et al., 1999; Webb y Shine,
1998). La serpiente sabanera siempre fue encontrada bajo rocas y se observa en
contadas ocasiones fuera de sus refugios durante la noche. Webb y Whiting (2005),
encontraron que H. bungaroides no se asolea durante el otoño a causa del alto riesgo de
depredación por aves; además, de 75 especies australianas de elápidos, tan solo las
más grandes son estrictamente diurnas, mientras que las pequeñas son nocturnas o
crepusculares (Greer, 1997); entonces, el riesgo de depredación puede influir en dicha
actividad nocturna.
Por otro lado, la alta dependencia con respecto a la dinámica térmica de las rocas,
también se podría deber a que no existen beneficios térmicos adicionales, esto es,
pueden termorregular dentro de sus refugios (Webb y Whiting, 2005). Por lo tanto, se
sabe que para este tipo de reptiles, se termina difuminando la anteriormente tan
aceptada diferenciación entre periodo de actividad e inactividad, sabiendo que de hecho
durante el día estos organismos pueden estar muy activos y desplegar estrategias de
termorregulación efectivas, en relación con procesos como la digestión, entre otras, sin
necesidad de abandonar sus refugios (Kearney y Predavec, 2000).
Teniendo en cuenta los aspectos mencionados anteriormente, el cambio en el intervalo
de Tset que disminuye en la temporada de lluvias podría hacer parte de un mecanismo
fisiológico general de compensación a las variaciones estacionales de los refugios
(Patterson y Davies, 1978), la diferencia que se observó en el ambiente térmico
crepuscular de los refugios es que en temporada seca es más homogéneo (desviación
estándar Te´s: 1.522 y coeficiente de variación máximo de 17.40%), mientras que en la
temporada de lluvias la oferta térmica que la serpiente puede encontrar dentro de sus
Capítulo 1 21
refugios es más variable (Desviación estándar Te´s = 2.263 y coeficiente de variación
máximo de 29.11%). Las evidencias de variación estacional en Tset que existen –para
lagartos de zonas templadas- sugieren en general que dicha variación es una expresión
de diferencias sexuales (fenológicas) y estacionales del estado fisiológico de los
organismos (Firth y Belan, 1988; Patterson y Davies, 1978; Rock, Andrews y Cree, 2000;
Van Damme et al. 1986). Por otra parte, Firth y Belan (1988) a partir de los datos en
Tiliqua rugosa, que muestran un intervalo Tset superior durante la época lluviosa del
invierno australiano, sugieren que podría existir una relación entre la variación en el
intervalo de temperaturas preferidas y la disponibilidad de alimento determinada a su vez
por el volumen de lluvias.
En concordancia, esta variación también podría estar relacionada con la disponibilidad de
recursos –como agua y alimento. Aunque, el estilo de forrajeo en dos especies de
serpientes nocturnas (H. bongaroides y Cryptophis nigrescens) no parece influenciar la
selección de los sitios de refugio o la estrategia de termorregulación (Webb, Pringle,
Shine y Lanoo, 2004); de igual forma, no se conoce la dieta de A. crassicaudatus salvo
por algunas citas antiguas (Dunn, 1957) y algunos indicios desde especies cercanas
(Haad, 2004). Por otro lado debido a que en las regiones tropicales las temporadas
climáticas, más que por cambios drásticos de temperatura, están caracterizadas por
cambios en la precipitación, podrían existir mayores efectos de la disponibilidad de agua
sobre la estrategia de termorregulación. Sin embargo, hace falta desarrollar estudios al
respecto para aclarar puntos como la disponibilidad de refugios térmicamente idóneos
afectados por ejemplo, por una mayor precipitación que obligue a las serpientes a
moverse de estos.
El índice de precisión por su parte indica que en temporada de lluvia el db es mayor
(2.152°C) con respecto a la temporada seca (0.875°C), estos resultados indican que
durante la temporada de lluvias, las Tb‟s se desvían de manera contundente del intervalo
de preferencia, lo que está relacionado con una baja precisión (db alto); a pesar de la
presencia de Te‟s favorables (dentro de Tset), aunque la dicha desviación se produce
hacia temperaturas mayores a su intervalo Tset. Por el contrario, durante la temporada
seca la población mantiene con precisión las Tb‟s dentro del intervalo Tset (esto es, alta
precisión termorreguladora, db bajo). De manera interesante, hubo diferencias
significativas en las Te‟s entre las dos temporadas de lluvia y no así entre la temporada
de lluvia y temporada seca del año 2015, sugiriendo un fuerte efecto en la región de El
22 Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus crassicaudatus
Niño-Oscilación Sur (ENSO por sus siglas en inglés), fenómeno que se consolidó en el
país en el año 2015 ((CRC e IRI,
http://www.cpc.ncep.noaa.gov/products/analysis_monitoring/enso_advisory/).
Retomando, al respecto, el tema de las precipitaciones, durante este fenómeno, las
precipitaciones disminuyen sustancialmente, por lo tanto dadas estas condiciones
climáticas, pueden ser una oportunidad para evaluar cómo podría afectar la estrategia de
termorregulación de la serpiente sabanera, mediante mecanismos que aún no se han
evaluado.
En este sentido algunos autores (Avery, 1982; Bustard, 1967; Rock, Cree, y Andrews,
2002) proponen que las lagartijas tigmotermas nocturnas presentan amplia variabilidad
en su temperatura corporal, ya que durante el día mantienen temperaturas relativamente
altas dentro del refugio para incrementar su eficiencia metabólica y en la noche operan a
temperaturas corporales bajas o subóptimas. Es decir que la variación en la
disponibilidad de refugios térmicamente óptimos (piedras), podría afectar de manera
directa la estrategia de termorregulación de la serpiente sabanera. De hecho, los datos
de Tb promedio de A. crassicaudatus, son mucho mayores en Sibaté (datos diurnos), así
como la db y el índice E, que muestra una estrategia termorreguladora, sugiriendo que
termorregulan en el día y aún podrían almacenar algo de calor para la noche o usarlo
para procesos como la digestión.
La serpiente A. crassicaudatus presenta una alta precisión en la termorregulación.
Besson y Cree (2010) encontraron que el tuatara en un hábitat de alta calidad térmica –
como podrían ser los refugios de A. crassicaudatus- presenta un db (2.83 +/- 0.4°C)
similar al de Anolis cristatellus (db = 2.48°C; Hertz et al. 1993), Chrysemys picta, (db =
2.4°C; Edwards y Blouin-Demers, 2007), Nerodia siphedon, (db = 2.35°C; (Brown y
Weatherhead, 2000). De la misma manera, el tuatara en un ambiente de baja calidad
térmica presenta un db (0.67 +/- 0.4) similar a especies de lagartijas como Lacerta
oxycephala (db = 0.84°C; Scheers y Van Damme, 2002). Los valores de los mismos
índices para A. crassicaudatus, son similares a los del tuatara en cuanto que cuando de
es bajo (aprox. 1.5) los db‟s tienden a ser mayores (aprox. 2.0) y viceversa, sin embargo
se debe tener en cuenta que para este caso, los de están siendo afectados por el cambio
estacional en Tset, más que por un cambio real en la calidad térmica del hábitat. La
serpiente sabanera parece elevar su Tset, cuando la distribución de temperaturas
operativas (Te) es más homogénea, es decir tiene una mayor probabilidad o certeza de
Capítulo 1 23
encontrar sus temperaturas aprovechables, por el contrario el Tset disminuye en lluvias,
cuando la distribución de Te‟s es heterogénea o más variable, lo que podría estar dado
por los cambios en nubosidad y las precipitaciones mismas; de esta manera se plantea
un escenario en que la manera de concebir la calidad térmica (de) desde la perspectiva
del organismo se modifica totalmente.
Con relación al índice de efectividad de la termorregulación E (indica la estrategia como
tal), A. crassicaudatus en temporada seca mostró valores similares (Tabla 1) a lo que se
ha encontrado en reptiles adaptados a climas fríos como el tuatara, que en ambientes de
baja y media calidad térmica exhibe un de - db = 3.70 +/- 0.4 y 3.56 +/- 0.6°C,
respectivamente (Besson y Cree, 2010); estos autores reportan la modificación del índice
propuesta por Blouin-Demers y Weatherhead, (2001). En Anolis cristatellus, Anolis cooki,
Anolis gundlachi y en los geckos Christinus marmoratus también se ha encontrado
variación estacional en la efectividad de la termorregulación (Hertz, 1992; Hertz, Huey y
Stevenson, 1993; Huey y Webster, 1976; Kearney y Predavec, 2000) pero al contrario de
estos grupos de lagartos, la serpiente sabanera no lo hace mediante el cambio en Tb o
de la precisión, sino mediante un ajuste del intervalo de preferencia (Tset), mecanismo
menos común. Es decir, que A. crassicaudatus modifica su Tset para ajustarse a la oferta
térmica durante su periodo de actividad, dando cuenta de que los factores que están
contribuyendo en mayor medida a las variaciones estacionales del comportamiento
termorregulador, son de carácter endógeno.
En relación al índice Ex, que describe la aprovechamiento de la oferta térmica disponible,
y siguiendo con el ejemplo de los tuatara en ambientes de baja calidad térmica, estos
pasan proporcionalmente más tiempo dentro de Tset (cada vez que esta estuvo
disponible) que los organismos que están en un ambiente de alta calidad térmica
(Besson y Cree, 2010). Esto lo que muestra es que los tuataras no explotan su ambiente
térmico, cuando “ellos podrían moverse hacia los parches de sol y buscarlos
regularmente” (Saint Girons, 1980). Esta termorregulación limitada se sugiere que es una
adaptación a climas fríos y requerimientos metabólicos bajos (Saint Girons, 1980).
Los hallazgos de Besson y Cree (2010) muestran que los tuatara ajustan su estrategia de
termorregulación en respuesta a la calidad térmica de su ambiente de una manera similar
a lo que sugieren los resultados obtenidos en este estudio para la serpiente sabanera A.
crassicaudatus. Por ejemplo en A. crassicaudatus, el índice de aprovechamiento durante
24 Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus crassicaudatus
el día en temporada seca fue de 2.2%, mientras que en temporada de lluvia en el mismo
momento del día fue de tan solo 0.05%, como se había indicado anteriormente el índice
obtenido para temporada seca puede estar indicando el imperativo de explotar refugios
con una altísima calidad térmica dentro de una temporada que presenta noches,
madrugadas y primeras horas de la mañana muy frías, mientras que el índice de lluvias
muestra el panorama más general de lo que el animal hace en términos de ajuste
termorregulador durante el día en general, en donde no explotan en su máximo las Te‟s
disponibles – el valor del índice teniendo en cuenta la totalidad de las Te‟s de las dos
temporadas es de 0.82%. Los tuataras jóvenes no explotan su ambiente térmico en toda
su extensión cuando las Tset están disponibles por más tiempo, pero gastan más tiempo
asoleándose cuando estas temperaturas preferidas están disponibles por un lapso
mucho menor (Besson y Cree, 2010). Lo anterior sugiere la existencia de unos beneficios
fisiológicos considerables de mantener su Tb dentro de Tset, por al menos unas pocas
horas al día. En el caso de los Tuataras, se sabe que son reptiles adaptados a climas
fríos, teniendo requerimientos térmicos bajos (Barwick, 1982; Hill, 1980; Walls, 1983)
teniendo en cuenta esto, posiblemente para A. crassicaudatus una pequeña cantidad de
tiempo es suficiente para mantener un desempeño alimenticio, tanto a nivel fisiológico
(digestivo) como comportamental (captura de las presas).
1.6 Conclusiones
A pesar de su distribución tropical, A. crassicaudatus presenta en ocasiones mayores
similitudes con especies de zonas templadas, por ejemplo con algunas especies de
hábitos semifosoriales o nocturnas que pasan el día en refugios –que en algunos
momentos del día pueden estar muy por encima de la temperatura ambiental. Además,
la serpiente sabanera, exhibe un valor de Tset por debajo del intervalo de las otras
serpientes analizadas y por debajo de su propia Tb media, en contra de la tendencia
general de las especies mencionadas.
La temperatura corporal (Tb) de Atractus crassicaudatus no difiere significativamente
entre temporadas.
La especie es altamente sensible y dependiente de las condiciones térmicas de sus
refugios, y dado que se observó que la estacionalidad afecta estas condiciones tanto en
el crepúsculo, como en otros momentos del día, la población estudiada de A.
Capítulo 1 25
crassicaudatus exhibe ajustes en su intervalo de preferencia, en la efectividad de la
termorregulación y en la manera en que explota su ambiente térmico, durante este
momento del día.
Hubo diferencias significativas en la distribución de las temperaturas operativas entre las
dos temporadas de lluvia y no así entre la temporada de lluvia y temporada seca del año
2015.
Finalmente, Atractus crassicaudatus se comporta como termorregulador activo en la
temporada seca y como termoconformista en temporada de lluvias, a pesar de presentar
Tb‟s por encima de su Tset. Esta especie puede ajustar su comportamiento
termorregulador en concordancia con las restricciones térmicas que este le impone,
mostrando una condición euriterma y altamente plástica.
Se recomienda, realizar estudios en los que se incremente el n y que, desde luego
incluyan la evaluación de la estrategia de la serpiente sabanera durante las horas en que
se encuentra restringida a sus refugios. Por otra parte, se recomienda realizar estudios
de la biología reproductiva de la especie y su posible relación con el intervalo de
temperaturas de preferencia (Tset), también estudios que tengan en cuenta el efecto de
variables ecológicas como disponibilidad de alimento, agua y la heterogeneidad de los
microhábitats. Por último, es necesario realizar evaluaciones en especies
filogenéticamente cercanas, así como en otro reptiles altoandinos y serpientes tropicales
nocturnas.
26 Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus crassicaudatus
1
2. Capítulo 2: Evaluación del riesgo de extinción de poblaciones de la serpiente sabanera Atractus crassicaudatus (Squamata: Dipsadidae) asociado al calentamiento global
2.1 Resumen
Los modelos de predicción de riesgo de extinción hasta el momento han adolecido de no
involucrar las respuestas intrínsecas de los organismos a las variaciones en las
condiciones climáticas. Además, se ha reportado que el calentamiento global causará
extinción de especies y cambios en la distribución de las especies. Recientemente
Sinervo et al. (2010) han propuesto un modelo fisiológico que involucra tanto los cambios
proyectados a largo plazo (2050-2080) en variables bioclimáticas y las respuestas y
rasgos eco-fisiológicos de la especie; aquí aplicamos este modelo a la serpiente sabanera
Atractus crassicaudatus, especie nocturna y endémica del altiplano cundiboyacense, en
Colombia. Dicho modelo requiere la estimación de una curva de desempeño fisiológico,
por lo tanto se realizó la determinación del CTMin y se generó la curva para el consumo de
oxígeno y los ciclos de ventilación, empleándose al final, la segunda por tener
implicaciones ecológicas más claras y comparables. Este modelo fisiológico predijo que
entre el 21,43% -variable bioclimáticas- y el 35,7% (variables eco-fisiológicas) de las
poblaciones de A. crassicaudatus estarán al borde la extinción o completamente extintas
para el año 2070. Las poblaciones más vulnerables parecen ser las ubicadas cerca al
límite inferior del intervalo altitudinal de la especie.
PALABRAS CLAVE: Riesgo de extinción, Atractus crassicaudatus, modelo fisiológico,
cambio climático, fisiología respiratoria.
2 Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus crassicaudatus
2.2 Introducción
El calentamiento global es un fenómeno promovido en gran parte por los gases que
provocan el efecto invernadero, seguido por el cambio en el uso del suelo, la tala
indiscriminada, entre otros, factores que conllevan a un incremento en las temperaturas
en el planeta, llevando a condiciones más extremas como veranos más calurosos e
inviernos más fríos, olas de calor, mayores precipitaciones, entre otras (Diffenbaugh y
Ashfaq, 2010; IPCC, 2002). Un cuerpo importante de evidencias ha venido mostrando que
el cambio climático global tiene diversos efectos sobre la fenología (Cleland et al., 2007;
Menzel et al., 2006; Parmesan, 2006; Walther et al., 2002), morfología (Harley et al.,
2006; Musolin y Saulich, 2012; Tryjanowski et al., 2006; Yom-Tov et al., 2006),
comportamiento (Huey et al., 2012), distribución y abundancias de los organismos
(Sekercioglu, Schneider, Fay, y Loarie, 2008; Tejedo et al., 2012; Weatherhead et al.,
2012) y altera la fisiología (Huey et al., 2012) y las interacciones inter-específicas y otras
interacciones ecológicas (Cornelissen, 2011; Schweiger et al., 2008; Walther et al., 2002)
así como puede afectar en alguna medida ciertos mecanismos evolutivos de las
poblaciones (Etterson y Shaw, 2001; Huey et al., 2012).
Se han propuesto escenarios para las próximas décadas, en los que la tasa de
calentamiento llega a ser cinco veces mayor que las experimentadas durante el siglo XX
(Meehl et al., 2007) y como se mencionó anteriormente, la existencia de eventos
climáticos extremos podría conllevar a extinciones locales de poblaciones (Huey, Losos, y
Moritz, 2010). Las proyecciones realizadas para la distribución de especies en el futuro,
bajo diferentes escenarios de cambio climático, predicen que entre el 15%-37%, de las
especies, ocupando el 20% de la superficie terrestre, estarán al borde de la extinción
hacia el 2050 (Thomas et al., 2004).
En el pasado se evaluaron las tasas de extinciones para ectotermos, como los reptiles,
debido a causas naturales y no naturales en ambientes especialmente susceptibles como
las islas (Richman, Case, y Schwaner, 1988). En cuanto a los anfibios (Blaustein et al.,
2001), algunas especies se han visto afectadas por el calentamiento global, ya que este
parece provocar cambios en sus patrones de reproducción, las cuales al no poder
adaptarse con la misma velocidad del cambio climático pueden llegar incluso a la
extinción. Hoy se sabe que los anfibios y reptiles están declinando globalmente. Se piensa
que algunas especies de estos grupos taxonómicos son particularmente sensibles a los
3
cambios en temperatura y humedad dada su condición ectotérmica y sus limitadas
capacidades de dispersión (Deutsch et al., 2008; Massot, Clobert, y Ferriere, 2008),
aunque en cuanto al segundo punto se han reportado casos de desplazamientos
altitudinales en respuesta a incrementos en la temperatura del aire (Chen, Hill,
Ohlemüller, Roy, y Thomas, 2011), una vez más, en especial en faunas muy particulares
o en ambientes altamente susceptibles a extinciones locales de ectotermos como las islas
(Raxworthy y Nussbaum, 2000).
Sin embargo, aún no existe un consenso generalizado en cuanto al grado de amenaza,
susceptibilidad o al estado de las poblaciones de anfibios y reptiles con relación al
calentamiento global, debido a la falta de estudios experimentales en la actualidad, ya que
si bien estos fueron comunes en la década de los 70‟s (Brattstrom, 1963; Hutchison, 1961;
Spotila, 1972), actualmente se presenta un problema ético en cuanto a la determinación
de los críticos de tolerancia térmica, así como los inconvenientes con la escala temporal
de la experimentación fisiológica en reptiles, como las condiciones poco naturales -incluye
la evaluación de mortalidad en lapsos tan cortos como horas- (Rohr y Palmer, 2013). Es
así que existe una necesidad de realizar estudios en donde se comprenda cómo los
cambios en las condiciones ambientales afectan el desempeño -fisiológico- (Deutsch et
al., 2008) en periodos de tiempo más largos.
Por otras parte, se espera que los ecosistemas húmedos tropicales de alta montaña se
vean afectados fuertemente en sus dinámicas ecológicas por el presente calentamiento
global; a mayores alturas se esperan mayores efectos de calentamiento y también dela
hidrología de la zona (precipitación y evapotranspiración) (Herzog, Martínez, Jørgensen, y
Tiessen, 2011; Still, Foster, y Schneider, 1999; Urrutia y Vuille, 2009). Por ejemplo, se
espera un descenso en el gradiente altitudinal de los ecosistemas de alta montaña
andinos, ocasionado por el incremento en la humedad del aire, a su vez relacionado con
aumentos de temperaturas y de la evapo-transpiración (Buytaert, Cuesta‐ Camacho, y
Tobón, 2011). Por consiguiente, los ecosistemas montanos tropicales están clasificados
como altamente vulnerables a los impactos del cambio climático (IPCC, 2008),
principalmente debido al alto nivel de endemismos y presencia de especies con
distribuciones restringidas, así como las adaptaciones fisiológicas y morfológicas de las
especies que evolucionaron en dichos ambientes, limitantes y fuentes de estrés (Buytaert
et al., 2011; Herzog et al., 2011).
4 Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus crassicaudatus
Un elemento clave que falta en los modelos de impacto del cambio climático sobre los
reptiles es la influencia amortiguadora de la estrategia de termorregulación que estos
individuos adoptan (Kearney, Shine, Porter y Wake, 2009). En un estudio realizado en
Madagascar (montaña tropical), Raxworthy et al. (2008), evalúan la vulnerabilidad a
extinción de especies endémicas de reptiles en áreas relativamente bien conservadas,
pero no tienen en cuenta esas características de ecología térmica. Algunas de estas
características se han observado en análisis de especies de lagartos tropicales que han
mostrado que lagartos de bosque ya habían experimentado temperaturas corporales
estresantes en el pasado, en especial en verano (Huey et al., 2009). Las resultados de
Huey et al. (2009) sugieren que el calentamiento no solo afecta negativamente el
desempeño fisiológico en verano, sino que también permite competidores y depredadores
adaptados al calor y a áreas abiertas invadir su hábitat. Estos autores encontraron que
estos lagartos de bosques tropicales, son vulnerables a los efectos ecológicos y
fisiológicos en cascada del calentamiento global, incluso a pesar de que las tasas del
calentamiento en los trópicos (bosques de baja elevación) puede ser relativamente baja,
por esto mismo es necesario hacer una evaluación en alta montaña tropical donde se
sabe que la dinámica de calentamiento será muy diferente.
En este orden de ideas, se han desarrollado análisis cuantitativos tanto de los atributos
ecológicos y de los rasgos de historia de vida que contribuyen a poner en un mayor riesgo
a diferentes especies (González‐ Suárez y Revilla, 2013), así como específicamente a
causa del cambio climático global (Pearson et al., 2014). Asimismo, los impactos en la
biodiversidad a causa de dicho calentamiento, pueden ser estimados mediante modelos
que pueden ser clasificados de manera general en modelos fenomenológicos y modelos
procedimentales. La mayoría de los modelos fenomenológicos son correlativos que se
basan en el establecimiento de relaciones estadísticas entre la distribución actual de una
especie y variables climáticas para de esta manera proyectar la distribución futura de una
especie bajo escenarios de cambio climático. Los modelos procedimentales determinan
los mecanismos de interacción entre el crecimiento o la adecuación de un organismo, y su
ambiente, usando bien sea inferencias teóricas, evidencia experimental o ambos (Ceia-
Hasse et al., 2014). Dentro de este segundo tipo de modelos, Sinervo et al. (2010) han
generado un modelo para evaluar extinciones de escala global debidas al cambio
climático, dicho modelo fue validado empíricamente teniendo en cuenta tres tipos de
evidencia: a) extinciones actuales vinculadas al macroclima y validadas por causas
5
biofísicas que surgen del microclima, b) que el transcurso del cambio climático podría
comprometer la adaptación térmica de tal forma que las tasas evolutivas son más lentas
con respecto al calentamiento debido a restricciones en la fisiología térmica y por último,
c) las extinciones debidas al clima deberían ser globales. Adicionalmente, el modelo de
Sinervo et al. (2010) presenta una crucial innovación y es el hecho de que además de ser
un modelo espacialmente explícito, incluye las repuestas intrínsecas (fisiológicas) del
individuo con respecto al cambio climático, determinadas experimentalmente, a diferentes
temperaturas a partir de la generación de una curva de desempeño térmico, dicha curva
evalúa una función, que dentro de los rasgos de historia de vida sea significativa para la
adecuación de la especie.
Por lo tanto la sensibilidad fisiológica juega un rol importante en la vulnerabilidad de los
organismos al calentamiento global, en serpientes es poco lo que se conoce en cuanto a
su biología térmica en general, sin embargo sí se han evaluado las relaciones térmicas en
aspectos tanto ecológicos como fisiológicos. Se conoce que diversas funciones vitales de
algunas especies de serpientes muestran una clara sensibilidad térmica (Jayne y Bennett,
1990; Stevenson, Peterson y Tsuji, 1985).Además, los sitios de refugio también parecen
ser de gran importancia en la adecuación y las interacciones térmicas que las serpientes
desarrollan en su ambiente (Huey et al. 1989). Dado lo anterior se puede decir que se
adolece de una falta de integración en cuanto a las sensibilidades térmicas de las
serpientes y por lo tato su vulnerabilidad, no obstante algunos autores sugieren que la
capacidad de las serpientes para responder al calentamiento climático podría estar
determinada más por su capacidad para ajustar su estrategia de termorregulación cuando
están activas que por cambios en la extensión de su termorregulación fina (selección de
microhábitats). La capacidad de ajustar el período de actividad parece que hace a algunas
serpientes fundamentalmente diferentes de los lagartos y en consecuencia, los impactos
del calentamiento global pueden ser muy diferentes para estos dos grupos de reptiles
(Weatherhead et al., 2012).
Finalmente, aunque para Colombia existen numerosas evidencias generales del efecto
del cambio climático (Benavidez, 2012; Hurtado, 2012; Pérez, Poveda, Mesa, Carvajal y
Ochoa, 1998), los modelos de predicción de riesgo de extinción que integren los
escenarios de calentamiento global y las respuestas intrínsecas fisiológicas de los
individuos no han sido contemplados o si quiera propuestos en documentos oficiales, por
6 Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus crassicaudatus
ejemplo en la Guía metodológica para el análisis de extinción de especies en Colombia
(Amaya-Espinel, Gómez, Amaya-Villareal, Velásquez-Tibatá y Renjifo, 2011). Por
consiguiente en el presente estudio se pretende aplicar el modelo propuesto por Sinervo
et al. (2010) con el fin de predecir el riesgo de extinción local de A. crassicaudatus,
especie que reúne una serie de condiciones -nocturna, endémica del altiplano
cundiboyacense y distribuida a gran altitud en los Andes- que con base en lo anterior la
hacen un modelo sui generis, en cuanto a la susceptibilidad de reptiles y en especial
serpientes, al cambio climático global.
2.3 Métodos
2.3.1 Especie y área de estudio
Atractus crassicaudatus es una culebra nocturna, endémica del altiplano cundiboyacense,
ubicado en el ramal oriental de la cordillera de los Andes, entre los departamentos de
Cundinamarca y Boyacá. La serpiente sabanera es de talla pequeña con una longitud
total (LT) entre 400-440 mm, con un dorso negro con bandas transversales claras u
oscuras sin bordes más oscuros, vientre generalmente amarillo (varía a rojo o anaranjado)
con manchas negras. Se encuentra bajo rocas o troncos en descomposición,
frecuentemente en cercanías de cuerpos de agua; muy frecuentemente en cercanía a
construcciones humanas. El intervalo altitudinal en donde se encuentra esta serpiente va
desde los 1900 hasta los 3000 msnm.
En términos generales, este estudio se desarrolló con base en trabajo de campo llevado a
cabo durante un año en diversas localidades (Tabla 2-1), entre ellas el campus de la
Universidad Nacional de Colombia, sede Bogotá, el municipio de Sibaté, Cundinamarca,
pequeño poblado ubicado a 27 km al sureste de la ciudad de Bogotá, el municipio de La
Calera, el páramo de Matarredonda, ubicado al oriente de la ciudad de Bogotá, el
municipio de Tabio y el municipio de Silvania. El clima para la Cordillera Oriental y el
altiplano en general, es moderadamente húmedo con dos temporadas de lluvias –abril y
mayo y octubre y noviembre-, con promedios de 1000-1500 mm de precipitación media
anual (Pabón-Caicedo et al., 2001). La vegetación dominante son sabanas de pastos de
origen antrópico, agroecosistemas, con presencia de algunas especies de árboles tanto
nativas como exóticas, en el municipio de Silvania la matriz la constituyen
7
agroecosistemas también, pero alrededor se presenta mayor área ocupada por coberturas
boscosas.
Tabla 2-1: Localidades y tipos de ambiente en los cuales se instalaron los recopiladores
de datos ambientales (HOBO), para la especie A. crassicaudatus.
Invernaderos
Departamento de
Biología. Campus
Universida Nacional
de Colombia. Bogotá
D.C.
4° 38' 25,2''N 74° 4'
57,8''W; 4° 38' 25,3''N
74° 4' 55,9''W
Vegetacion arborea
secundaria
2
15-20
septiemb
re 2014;
10-19 de
abril 2015
1
Arboreto,
Departamento de
Biología. Campus
Universidad Nacional
de Colombia. Bogotá
D.C.
4° 38' 30,7''N 74° 4'
53,6''W; 4° 38' 30,9''N
74° 0' 50,1''W
Vegetacion arborea
secundaria
2
15-20
septiemb
re 2014;
04-20
marzo
2015; 10-
19 de
abril de
2015
1
Invernaderos
Departamento de
Agronomía. Campus
Universidad de
Colombia. Bogotá D.C.
4° 38' 12,36''N 74° 5'
17,07''W; 4° 38'
10,8''N 74° 5' 19,3''W
Pastos
2
15-20
septiemb
re 2014 y
9-21
marzo
2015
1
Serranía del Majuy,
Municipio de Tabio,
Cundinamarca
4° 55' 9,79''N 74° 4'
39,11''W
Matorral altoandino
1jun-15
1
Granja Avicola Vil la
Marcela, Vda. San
Luis Bajo, Silvania,
Cundinamarca
4° 25' 53,04''N 74° 22'
35,07''W; 4° 25'
50,4''N 74° 21'
57,4''W
Bosque de niebla
2
02-13
abril 2015 1
Parque Ecologico
Matarredonda,
Límites Bogotá-
Choachí
4° 33' 37,1''N 74°0'
3,8''W; 4° 33' 37,4''N
74° 59' 57,3''W
Páramo, Alta montaña
2
22-27
septiemb
re 20141
Vereda Las Moyas, La
Calera,
Cundinamarca
4° 39' 44,7''N 74° 0'
58,7''W; 4° 39' 44,3''N
74° 1' 5,5''W; 4° 39'
47,6''N 74° 1' 0,2''W
Páramo, Alta montaña
3
04-15
octubre
20141
Sector conjunto
residencial Arboretto,
La calera
4° 41' 18,75N 74°0'
37,94''W; 4° 41'
4,88''N 74° 0' 26,7''W;
4° 40' 50,21''N 74° 0'
11,34''W
Vegetación
secundaria, Alta
montaña3
04-15
octubre
2014 1
Sibaté, Cundinamarca 4° 29' 10,4''N 74° 15'
53,1''W; 4° 29' 28,2''N
74° 15' 25,4''W
Pastos
2
7 - 15
septiemb
re 20141
Localidad Coordenadas Tipo de ambiente No de
modelos
Tiempo
de
registro
Intervalo
de
regstro
8 Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus crassicaudatus
2.3.2 Registros geográficos de la especie
Cuando La base de datos de la distribución geográfica de A. crassicaudatus, se obtuvo a
partir de los registros ubicados en especímenes de museo, literatura publicada y del
trabajo de campo llevado a cabo durante este estudio. Se consultaron las bases de datos
del sistema de información sobre biodiversidad de Colombia del Instituto Alexander von
Humboldt (http://www.sibcolombia.net/web/sib/home) y de los registros en línea del
Instituto de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional de Colombia
(http://www.biovirtual.unal.edu.co/) para adquirir las localidades georreferenciadas (n =
48). Cualquier registro dudoso o inexacto, o aquellos que estén ubicados a 1 km o menos
el uno del otro y por ende se asumen que son parte de la misma población (Peterson,
Navarro-Siguenza y Scachetti Pereira, 2004; Sinervo et al., 2010) fueron descartados.
2.3.3 Intervalo de temperaturas de preferencia
Este método se explicó anteriormente, en el capítulo 1, con mayor detalle.
2.3.4 Temperaturas operativas, construcción y validación de los modelos físicos
Esta metodología se explicó en detalle en el capítulo 1.
2.3.5 Estimación de las horas de actividad y horas de restricción (Hr)
Se registró la temperatura operativa (Te) utilizando data-loggers (HOBO TEMP® H8, 4-
Canales Externos) conectados a los modelos de serpientes en distintas localidades,
tratando de que se encuentren representadas las localidades a lo largo de la distribución
de la especie. Los modelos se colocaron en micro-ambientes potenciales utilizados por
cada especie de serpiente, como por ejemplo, al sol, a media sombra, debajo de rocas u
otros refugios. Además, se tuvieron en cuenta los macro-ambientes utilizados por la
especie, como zonas abiertas con alguna presencia de árboles, roquedales y zonas de
pastos, en la medida de lo posible cercanas a cuerpos de agua. De acuerdo con Sinervo
et al. (2010) se asumió que las temperaturas mínimas de actividad corresponden a 25°C
para especies termorreguladoras y 20°C para especies termoconformes o nocturnas. El
número total de horas en que las Te‟s son mayores a la Tset de la especie, se consideran
9
horas de restricción y horas de actividad el número de horas del periodo de actividad del
organismo.
2.3.6 Relación entre horas de restricción (Hr) y temperatura máxima del aire (Tmax)
Se recopilaron datos de temperatura máxima diaria (Tmax) de unos de los data-loggers
(Hobo) ubicados en cada sitio donde se colocaron los registradores de temperatura para
cada localidad. Por lo tanto, los datos de Tmax fueron obtenidos para los mismos días en
que se dejaron los modelos biofísicos en cada localidad. Se realizó una regresión lineal de
las horas de restricción (Hr) en función de la diferencia entre la temperatura máxima diaria
y la Tset (Tmax - Tset) de la especie.
[ ] ( )
Hr [Te>Tset] = pendiente x (Tmax-Tset) + ordenada al origen (Ecuación 1)
Donde Hr= horas de restricción, Te= temperatura operativa, Tset= temperatura preferida en
el laboratorio y Tmax= temperatura máxima del aire de la estación meteorológica más
cercana.
2.3.7 Estimación de los críticos térmicos
Se estimó el crítico térmico mínimo (CTMin) para un grupo de animales escogidos
arbitrariamente del grupo al que se realizó posteriormente las pruebas de desempeño; los
individuos seleccionados fueron mantenidos por aproximadamente 24 h en un terrario a
una temperatura de 21°C.
Con el fin de controlar la tasa de cambio en la Tb durante el experimento, la Tb de las
serpientes fue registrada con un data-logger Omega® de ocho canales al que se
conectaban termocuplas ultrafinas que se insertaron 0.5-0.8 cm en la cloaca y se
aseguraron con cinta quirúrgica (micropore®). Los animales fueron colocados de manera
individual en un recipiente de aluminio que se encontraba a su vez dentro de una cámara
ambiental que se encontraba a una temperatura de entre 4 a 8°C, lo cual generó una tasa
de disminución de la Tb de aproximadamente 1 o 1,5 °C/min. La Tb asociada con la
pérdida de la respuesta de enderezamiento o de corrección de la postura fue considerada
como el CTMin final; la temperatura corporal de las serpientes se incrementó mediante
10 Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus crassicaudatus
inmersión de la serpiente dentro de un recipiente en un baño termostatado con agua a
26°C, inmediatamente después de alcanzar este punto (CTMin). Todos los individuos se
recuperaron rápidamente y no se observó ningún efecto perjudicial posteriormente.
2.3.8 Estimación de la curva de desempeño en un gradiente térmico
Las determinaciones de la curva de desempeño se realizaron a partir de la fisiología
respiratoria o las respuestas ventilatorias de la especie. Las variables medidas fueron
duración de los ciclos de ventilación, calculada como el lapso de tiempo que ocurría entre
cada evento ventilatorio –y expresado en segundos- y consumo de oxígeno. Los animales
fueron alojados en terrarios en un laboratorio a temperatura constante de 21°C. El día de
las estimaciones –realizadas en el período de inactividad: 8:00 a 16:00 horas-, los
animales fueron colocados en contenedores plásticos de 250 ml dentro de una cámara
ambiental a la temperatura a evaluar durante esa sesión. Se evaluaron cinco
temperaturas, incluyendo el CTMin y el CTMax, el CTMax se fijó como la temperatura máxima
del aire estimada promedio para la sabana de Bogotá en el año 2070 más 5 grados-, así
como tres temperaturas intermedias. El consumo de oxígeno y los ciclos de ventilación
fueron registrados de manera continua durante 6-7 horas utilizando la interface 550
Universal Interface y sensores de consumo de oxígeno PS-2126A (Pasco Scientific®). Se
utilizaron en la curva los valores medios de las variables que se registraron durante una
hora.
2.3.9 Modelo fisiológico para evaluar el riesgo de extinción
Se utilizaron superficies climáticas globales, obtenidas de http://www.worldclim.org/
(Hijmans et al. 2005) para los años 1975, 2050 y 2070. Esta información viene en un
formato raster (*tif), y se seleccionó el grupo de rasters con un tamaño de celda de 30
arco-segundos, es decir aproximadamente 930 metros (en el ecuador); este es la
resolución más fina que ofrece esta plataforma informática. Se seleccionó dicha
resolución dado que primero la especie de que se ocupa el trabajo es un pequeño reptil
habitante de estratos rasantes y microhábitats del suelo, que se presume con dispersión
limitada, segundo que la distribución de la especie es restringida, y tercero sus hábitats
preferentes (pastizales asociados a humedales) se encuentran muy fragmentados a lo
largo de su distribución geográfica, por lo tanto una escala más gruesa generaría una
11
pérdida de información en la pequeña área de distribución de A. crassicaudatus,
prácticamente restringida al altiplano cundiboyacense. A partir de esto se tuvieron
disponibles las Tmax, datos de evapotranspiración real y 19 variables bioclimáticas a
determinada latitud y longitud en la correspondiente temporada reproductiva (mediados de
Octubre a mediados de Diciembre), el cual se considera como el período más crítico para
el análisis de la vulnerabilidad de la población al cambio climático (Sinervo et al., 2010).
Se empleó el programa estadístico R (R Core Development Team 2013) para correr un
modelo que integra tres algoritmos de predicción (GLM, GAM y MaxEnt) para predecir la
probabilidad de extinción en distintos años. Estos modelos emplean datos de los registros
georreferenciados de presencia de la especie, Intervalo de temperaturas preferidas Tset,
Temperatura diaria media máxima del aire Tmax, variables bioclimáticas de las superficies
de WORLDCLIM, así como los datos de Te (empleados para la ecuación 1) y la curva de
desempeño fisiológico. En primera instancia, el modelo emplea el Factor de Inflación de la
Varianza (VIF) para estimar las variables que no presentan problemas de co-linealidad
(tanto ecofisiológicas como bioclimáticas). Además, mediante el empleo del criterio de
información bayesiano (BIC) se selecciona el algoritmo o modelo que evalúa con mayor
certeza la manera en que se define un límite fisiológico, a lo largo del área de distribución
de la especie, con relación al desempeño respiratorio de A. crassicaudatus.
Tabla 2-2: Variables bio-climáticas contenidas en los rasters descargados de
WORLDCLIM.
Código Variable bio-
climática Código
Variable bio-
climática
BIO1 Temperatura media
anual
BIO10 Temperatura media
del cuarto más
cálido
BIO2 Intervalo diurno
medio
BIO11 Temperatura media
del cuarto más frío
BIO3 Isotermalidad BIO12 Precipitación anual
BIO4 Estacionalidad
térmica
BIO13 Precipitación del
mes más húmedo
BIO5 Temperatura BIO14 Precipitación del
12 Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus crassicaudatus
máxima del mes
más cálido
mes más seco
BIO6 Temperatura mínima
del mes más frío
BIO15 Estacionalidad de la
precipitación
BIO7 Intervalo anual de
temperatura
BIO16 Precipitación del
cuarto más húmedo
BIO17 Precipitación del
cuarto más seco BIO8 Temperatura media
del cuarto más
húmedo
BIO18 Precipitación del
cuarto más cálido
BIO9 Temperatura media
del cuarto más seco
BIO19 Precipitación del
cuarto más frío
Finalmente, las variables bioclimáticas o ecofisiológicas explicativas definen un límite para
el desempeño en ventilación de la especie, en las diferentes poblaciones a partir de los
datos de WORLDCLIM, a partir de lo cual se asume que la población ubicada en dicha
localidad se extinguirá en los subsiguientes periodos considerados (2050, 2070). Por lo
tanto, al tomar el modelo de Sinervo et al. (2010) el tiempo de actividad estará restringido
bajo las proyecciones para los subsiguientes años (dada la relación entre Tb, Tmax y Hr,
explícitamente), lo cual limitará el tiempo de forrajeo, limitando de manera crucial por
consiguiente funciones metabólicas como crecimiento, mantenimiento y reproducción
(relación implícita), lo que en ultimas redunda en las tasas de crecimiento poblacional
(Ceia-Hasse et al., 2014). Bajo este enfoque solo se puede determinar si determinada
población persistirá o no. Por último, al agregar al modelo explícitamente datos acerca de
una función metabólica y su vínculo con la disponibilidad ambiental, se adquiere la
capacidad de modelar [los cambios en] la distribución en el futuro de la especie.
2.4 Resultados
2.4.1 Intervalo de temperaturas corporales preferidas en laboratorio
La estimación de los siguientes parámetros: Tb media, los limites superior e inferior de las
Tb, intervalo de temperaturas preferidas (Tset) y los críticos térmicos máximo y mínimo de
A. crassicaudatus, se muestran en la Tabla 2-3.
13
Tabla 2-3: Resumen de las temperaturas de la especie A. crassicaudatus, empleadas
como parámetros de referencia para alimentar los modelos de predicción de riesgo de
extinción.
2.4.2 Curva de desempeño en un gradiente térmico
En los experimentos de estimación de la curva desempeño, se emplearon como
temperaturas a evaluar: como límite superior, el crítico máximo de A. crassicaudatus (fue
determinado arbitrariamente como la temperatura máxima del aire en la sabana de
Bogotá, proyectada para el año 2070 -en el escenario más dramático- más cinco grados,
esto es 27°C + 5°C = 32°C), como temperatura inferior, el crítico mínimo de la serpiente
sabanera que es 3.991°C, asimismo se empleó la temperatura de preferencia de la
especie (19,43°C) como temperatura intermedia y otras dos temperaturas (12°C y 25°C).
Figura 2-1: Curva de desempeño de los ciclos de ventilación de Atractus crassicaudatus.
Media ± error estándar.
Especie Sitio Tb media
Límite
inferior
de Tb
Límite
superior
de Tb
Intervalo de Tset
Crítico
Mínimo
Crítico
Máximo
Origen de los
datos
Atractus
crassicaudatus
Universidad Nacional de
Colombia, sede Bogotá
D.C.
20.48°C 16.63°C 24.93°C 18.44 - 20.11°C 3.991°C 31°C Este trabajo
14 Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus crassicaudatus
C u r v a d e D e s e m p e ñ o
T e m p e ra tu ra s
Cic
lo v
en
tila
torio
(s
)
5°C
12
°C
19
°C
26
°C
31
°C
0
2 0 0
4 0 0
6 0 0
8 0 0
1 0 0 0
5 °C
1 2 °C
1 9 °C
2 6 °C
3 1 °C
Los ciclos de ventilación muestran un incremento muy fuerte desde las temperaturas
evaluadas más bajas hasta los 12°C aproximadamente, en general, descendió desde una
media de 351.64 segundos a 4°C hasta 229.58 segundos a 31°C. Las serpientes
estuvieron, generalmente inactivas en los recipientes a temperaturas de 26°C o inferiores,
pero cuando se sobrepasaban estos límites las serpientes progresivamente se
encontraban más activas, moviéndose dentro del recipiente. Esta actividad da cuenta del
marcado incremento en el consumo de oxígeno a temperaturas por encima de los 25°C
(no se muestra la figura) aunque la duración de los ciclos de ventilación sigue un
tendencia inversa y a mayores temperaturas disminuye, haciendo cada ciclo respiratorio
más corto. La temperatura óptima para la variable duración de los ciclos de ventilación fue
12°C.
2.4.3 Predicción de extinciones de poblaciones
A partir del indicador de multicolinealidad VIF, se obtuvieron las variables no redundantes
que permiten plantear escenarios de extinción de poblaciones de A. crassicaudatus.
Dichas variables son de dos tipos, bioclimáticas y ecofisiológicas. Posteriormente, se
obtuvieron valores BIC menores para el modelo GAM, que para el GLM, tanto para las
variables bioclimáticas (140.35 vs. 248.04) como para las Eco-fisiológicas (959.07 vs.
10045.59), por lo cual el análisis se enfocó principalmente en este modelo, aunque no se
presentaron grandes diferencias entre los dos modelos –respecto a Maxent los resultados
sí son casi contrastantes (Anexo 1)-. En cuanto a las primeras, las variables
seleccionadas por los algoritmos fueron Intervalo medio diurno (Temperatura máxima –
15
Temperatura mínima), Isotermalidad (intervalo medio diurno/intervalo anual), temperatura
media del cuarto de año más húmedo, estacionalidad de la precipitación, precipitación
durante el cuarto de año más cálido y precipitación durante el cuarto de año más frío. Por
otra parte, las variables ecofisiológicas seleccionadas fueron evapotranspiración real
durante el período reproductivo y fuera de este, horas de restricción media durante el
período reproductivo, media del desempeño respiratorio fuera del período reproductivo y
las precipitaciones fuera del período reproductivo.
Figura 2-2: Mapas en los que se “proyecta” la distribución de las poblaciones de Atractus
crassicaudatus, para las condiciones dadas desde 1975 hasta hoy, con los dos tipos de
variables y los dos tipos de estimaciones de desempeño, en el panel derecho Consumo
de Oxígeno y en el panel izquierdo Ciclos de ventilación.
16 Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus crassicaudatus
Teniendo en cuenta el primer grupo, variables bioclimáticas, se estimó que tan solo 2
(4.76%) poblaciones de la serpiente sabanera estarían extintas para el 2050 bajo el
escenario menos dramático (rcp 26), mientras que teniendo en cuenta el escenario más
dramático (rcp 85) para el mismo año, las poblaciones extintas llegarían al doble (9.5%);
en el año 2070 bajo el escenario más conservador las poblaciones extintas serían 4
(9.5%), mientras que bajo el escenario más dramático serían 3 poblaciones (7.14%). Es
importante mencionar que se consideraron acá como poblaciones extintas para esos años
tan solo las que se encontraban con una probabilidad de persistencia igual a cero, las
poblaciones que se encontraban con probabilidades de persistencia menores a 0.5 se
consideraron como “al borde de la extinción”. Con respecto a lo anterior, se estimó que en
el escenario más conservador para el año 2050 se encontrarán al borde de la extinción 4
poblaciones y 3 poblaciones para el 2070. Tomando como base el escenario más
dramático, habrá 2 poblaciones al borde la extinción en el año 2050 y 6 para el año 2070,
siendo este el valor más alto hasta el momento; el panorama más perjudicial para la
especie, según las variables bioclimáticas es el año 2070 (escenario rcp 85) en el cual 3
poblaciones estarán extintas y 6 al borde la extinción, para un total de 9 (21.43%)
poblaciones amenazadas.
Figura 2-3: Predicciones de extinción para los tres escenarios en el año 2050, utilizando
tanto variables bioclimáticas (panel superior) como eco-fisiológicas (panel inferior) de A.
crassicaudatus.
17
18 Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus crassicaudatus
En cuanto a las variables eco-fisiológicas, se estimó que 5 (11.9%) poblaciones estarán
extintas hacia el año 2050 con el escenario más conservador y se incrementará a 6
(14.28%) poblaciones con el escenario más dramático. Por su parte para el año 2070 y
bajo el escenario rcp 26, un total de 7 (16.6%) poblaciones estarán extintas y se
incrementará a 8 (19.05%) poblaciones bajo el escenario rcp 85. De la misma manera, las
poblaciones que se encontrarán al borde de la extinción serán 4, para los dos escenarios
en el año 2020 y para los escenarios conservador y dramático: 4 y 7 poblaciones
respectivamente, en el año 2070. Siendo así, el peor escenario para la especie el año
2070 (rcp 85) con un total de 15 (35.7%) poblaciones amenazadas.
Figura 2-4: Predicciones de extinción para los tres escenarios en el año 2070, utilizando
tanto variables bioclimáticas (superior) como eco-fisiológicas (inferior) de A.
crassicaudatus.
2.5 Discusión
En estudios previos se han encontrado resultados contrastantes en relación con lo
encontrado en la presente investigación. Sinervo et al. (2010) encontraron para la
mayoría de las familias de lagartos evaluadas a nivel global que no existiría una gran
afectación debido al calentamiento del planeta en las próximas décadas, sin embargo de
las familias bajo algún grado de amenaza -7 familias- a largo plazo (2050-2080), 4 son
familias caracterizadas como termoconformistas. Por su parte Kubisch et al. (2016)
encontraron un efecto del calentamiento global sobre especies de dos familias de reptiles
(Gekkonidae y Liolaemidae) con hábitos y hábitats diferentes. Una de las especies
evaluadas en este estudio es un gecónido nocturno, Homonota darwinii, para el cual se
reporta un riesgo de extinción del 20%, muy similar al encontrado para las otras dos
especies (heliotérmicas) evaluadas en ese estudio, y de igual manera similar a los
valores reportados aquí para A. crassicaudatus, hacia el año 2070.
En concordancia con estos últimos, en el presente estudio se encontró que si bien la
especie no se encontraría amenazada de una manera dramática, sí que habría
poblaciones extintas y al borde de la extinción a lo largo del siglo XXI; de hecho, como
ocurre de manera similar en los hallazgos de Kubisch et al. (2016) se ha encontrado que
no todas las poblaciones a lo largo de la distribución geográfica de la serpiente sabanera
adolecerían de la misma vulnerabilidad. Aquellas localizadas hacia los dos flancos de la
Cordillera Oriental, en especial el flanco occidental, serían las más afectadas.
Profundizando, las primeras poblaciones en verse comprometidas serán las ubicadas en
el área de influencia del enclave seco boyacense y del norte de Cundinamarca del flanco
occidental de la Cordillera Oriental, hacia los municipios de Coper y Carmen de Carupa,
así como en la zona del Valle de Tenza, dicha afectación se incrementa a lo largo del
tiempo en estas zonas. Así mismo, una tendencia que se ahonda en cuanto a la
disminución de probabilidad de persistencia de la especie, se presenta desde el oriente
cundinamarqués (al norte del Páramo de Chingaza) y asimismo los flancos occidentales,
principalmente a la altura de la provincia de Rionegro y Sabana Occidente (en municipios
como el Carmen de Carupa y Bojacá o El Rosal). Las zonas en que se ve esta marcada
tendencia presentan altitudes promedio de 1969.4 msnm, que está muy cerca de la cota
mínima de la distribución de la especie, lo cual apoyaría la idea de que la especie podría
presentar más presiones desde tierras bajas por competencia con especies que se
22 Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus crassicaudatus
desplacen en el gradiente altitudinal, desde tierras más bajas, buscando temperaturas
más frescas (Raxworthy et al. 2008; Sinervo et al. 2010; Chen et al. 2011).
2.5.1 Estrategia, plasticidad fisiológica y riesgo de extinción
Como se mencionó anteriormente, se ha considerado que los reptiles termoconformistas
podrían ser más vulnerables al calentamiento global (Huey et al. 2009) y sin embargo,
Sinervo et al. (2010) reportan niveles de extinción local casi iguales para lagartos
termoconformistas y heliotérmicos. A partir de este hecho, Sinervo et al. (2010)
consideran que teniendo en cuenta lo anterior -e incluso que las Tb promedio de los
termoconformistas son significativamente menores que la de los heliotermos-, el riesgo
de extinción para estos organismos es independiente de la estrategia de
termorregulación. Sin embargo, es claro que la estrategia de termorregulación puede
jugar un papel importante en el riesgo a la extinción por calentamiento global, al estar
basada en la fisiología de los balances energéticos y en la sensibilidad (o tolerancia)
térmica de determinada especie. De allí que la existencia de ambientes cada vez más
cálidos puede incrementar los costos asociados al mantenimiento energético, al tiempo
que impone límites a los períodos de actividad, por ejemplo mediante la ausencia de
lugares sombreados que genere un incremento de las temperaturas corporales en reposo
y por consiguiente de la tasa metabólica, conllevando a un tiempo de forrajeo reducido
(Kearney et al. 2009). Dicho compromiso debería tener efecto sobre la adecuación de los
individuos, que puede ser medido desde la curva de desempeño fisiológico de algún
aspecto ecológicamente relevante, que dependerá a su vez de la variabilidad térmica
ambiental (Huey et al. 2012). Sin embargo, los reptiles pueden mediante la
termorregulación comportamental –regulación de tiempos de actividad, sitios de refugio y
posturas- amortiguar los efectos de temperaturas ambientales elevadas (Bartholomew,
2005; Huey, Hertz y Sinervo, 2003; Kearney et al. 2009). Dicha termorregulación integra
la fisiología y la sensibilidad térmica, que en acción sinérgica, moldea a su vez, la
plasticidad que el animal presentará ante un ambiente cambiante en términos térmicos,
siempre y cuando el ambiente térmico se mantenga heterogéneo (Huey et al., 2012;
Tejedo et al., 2012). Adicionalmente, si consideramos la estrategia de termorregulación
como un rasgo de historia de vida de la especie, según Pearson et al. (2014) estos
atributos de historia de vida y/o ecológicos pueden ser predictivos con respecto al riesgo
de extinción por calentamiento global.
Error! Reference source not found.apítulo 2 23
Por otra parte, se ha predicho que las tasas evolutivas de las especies serían mucho más
lentas que las tasas predichas de cambio climático (Etterson y Shaw, 2001); por
consiguiente el ajuste comportamental que implican las estrategias de termorregulación,
podría amortigüar de alguna manera los efectos del cambio climático, pero en cuanto a la
vulnerabilidad al largo plazo de los reptiles, dichos cambios comportamentales ¿podrían
conducir cambios evolutivos, por ejemplo en el desempeño fisiológico, que soporten la
rápida tasa de calentamiento global? O por el contrario, los ajustes comportamentales
hechos en el día a día, ¿inhibirían los cambios evolutivos? Según Huey, Hertz y Sinervo
(2003), en el caso de Anolis cristatellus, si bien los cambios en la estrategia de
termorregulación de esta especie (tierras altas vs. bajas) amortiguan la selección de
rasgos de la fisiología térmica, podrían al mismo tiempo estar direccionando presiones
selectivas en rasgos morfológicos o de coloración, pero en A. crassicaudatus, como se
mencionó en el primer capítulo de este trabajo, existe una variación estacional de Tset,
que hace pensar en el caso contrario: la evolución de rasgos fisiológicos conducida por
presiones ambientales, a pesar de esto esta hipótesis está por ser estudiada.
En otro sentido, la plasticidad en términos fisiológicos puede actuar como un
amortiguador (Huey et al., 2012) contra los efectos adversos del calentamiento global
(Deutsch, 2008), esta plasticidad se expresa mediante el cambio en las sensibilidades
térmicas tanto de ectotermos como endotermos en respuesta a una experiencia
ambiental previa. Esta plasticidad fenotípica de la “fisiología térmica”, frecuentemente es
llamada aclimatización (para cambios naturales) o aclimatación (para cambios en
estudios de laboratorio) (Huey et al., 2012; Navas et al., 2008). La exposición reciente a
temperaturas elevadas puede aumentar el desempeño térmico a temperaturas altas
(Glanville y Seebacher, 2006; Huey et al., 1999; Leroi et al., 1994). Pero se esperaría que
esto ocurriera en especies de altas latitudes porque estos han evolucionado en un
ambiente altamente variable estacionalmente. Tejedo et al. (2012) reportan cambios
fisiológicos a corto y largo plazo (días a semanas) en especies de anfibios tropicales y
subtropicales; adicionalmente observan que en una comunidad tropical de larvas de
anfibios sometidas a altas temperaturas en pequeñas charcas o cuerpos de agua lenticos
pequeños, se encuentra una menor tolerancia térmica. La hipótesis de variabilidad
climática de Janzen (1967) (pasos montañosos más altos en los trópicos), enuncia que la
variación estacional en la temperatura tiene unas implicaciones en la evolución
adaptativa de los límites fisiológicos de tolerancia térmica, especialmente en organismos
24 Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus crassicaudatus
ectotermos que habitan distintas latitudes y altitudes –las especies de ectotermos de
regiones templadas que soportan mayores extremos térmicos, presentarán rangos de
tolerancia más amplios que las tropicales. Tejedo et al. (2012) verificaron con su estudio
dicha hipótesis y por lo tanto, dicha tolerancia térmica reducida conllevaría una mayor
vulnerabilidad a sufrir los efectos deletéreos del calentamiento global.
Desafortunadamente, para la serpiente sabanera se desconoce la dinámica de este tipo
de ajustes fenotípicos, aunque a diferencia de lo que se ha reportado para especies de la
familia Gekkonidae y Scincidae, que a pesar de tener hábitos nocturnos presentan
óptimos de desempeño locomotor similares o incluso mayor al de sus parientes diurnos
(Huey et al., 1989), se observó que en A. crassicaudatus el consumo de oxígeno se
encuentra de alguna manera optimizado a temperaturas más bajas que la ambiental y
para el caso de la duración de los ciclos de ventilación, el óptimo se encuentra por debajo
de la temperatura ambiental diurna. Esto sugeriría que, a pesar de ser especies
tropicales, el hecho de vivir en zonas abiertas de alta montaña y tener una actividad
nocturna –ambiente variable térmicamente-, la especie exhibe una tendencia a mantener
óptimos muy bajos, sugiriendo una amplia tolerancia térmica a bajas temperaturas.
2.5.2 Consumo de oxígeno y ciclos de ventilación como medida de desempeño
Sin embargo, en este punto se hace necesario señalar que si bien se observó ese patrón
mencionado en el párrafo anterior, en el presente trabajo se dio prevalencia a los datos
de la curva de desempeño de la duración de los ciclos de ventilación, por encima del
consumo de oxígeno ya que Licht (1967) descubrió un clásico caso en el que datos de
naturaleza bioquímica parecían estar ecológicamente equivocados, las temperaturas
óptimas para la actividad de la fosfatasa alcalina se ubicaban por encima de las
temperaturas letales para algunas especies de lagartos. Huey y Stevenson (1979)
mencionan que es necesario enfocar los estudios eco-fisiológicos, en funciones del
animal completo, es decir en un enfoque organísmico, ya que por ejemplo un estudio de
la aceleración de un lagarto está más directamente relacionado al desempeño ecológico
que un estudio de la rapidez de la contracción muscular.
En un principio se había pensado que el consumo de oxígeno podría ser una medida
significativa ecológicamente, dado que se sabe que las curvas de actividad de muchas
enzimas presentan una inactivación térmica a ciertas temperaturas, lo cual les otorga una
Error! Reference source not found.apítulo 2 25
función matemática idéntica a la de las curvas de desempeño (ver Daniel et al., 2001;
Patnaik, 2002); sin embargo, la dependencia térmica de la respiración en términos
organísmicos, es resultado de la actividad de diversas rutas bioquímicas que involucran
el funcionamiento de muchas enzimas, lo cual hace muy difícil establecer vínculos entre
las curvas de desempeño térmico, la variación ambiental y el “fitness”. Es más, se ha
observado en diferentes especies de reptiles la significancia ecológica y la dependencia
térmica de la duración de los ciclos de ventilación (Hoffman et al., 2016; Klein et al.,
2002; Piercy et al. 2015). Además, en cocodrilos se encontró que tanto la tasa ventilatoria
como el volumen tidal, presentan costos energéticos asociados (Wang y Warburton,
1995), por lo tanto, la ventilación se constituye como excelente parámetro en términos
ecológicos.
2.5.3 Relación ciclos de ventilación y temperatura
En relación con la bioquímica de la función respiratoria, recientemente se ha descubierto
la presencia de una proteína desacopladora de la cadena de electrones en la membrana
interna de la mitocondria, o termogenina, en el lagarto Lacerta vivipara (también se
conoce su presencia en anfibios, Trzcionka et al., 2008), y además su expresión en
respuesta a una exposición previa a temperaturas por debajo de los 0°C (Rey et al.,
2008). En mamíferos, donde se descubrieron y se ha investigado en mayor medida la
función de este tipo de proteínas (ver Klaus et al., 1994; Zhang et al., 2016), se ha
postulado como alguna de sus funciones la de atenuar las especies reactivas de oxígeno
producidas por la mitocondria (Rey et al., 2008). En otros ectotermos se ha observado la
relación de este tipo de proteínas en el estrés oxidativo generado durante la transición
entre estados isquémicos/anóxicos y la re-perfusión de sangre oxigenada que ocurre
durante la recuperación, o de manera similar en los períodos de recalentamiento
(Cherkasov et al., 2007; Rey et al., 2008; Sussarellu et al., 2013). En A. crassicaudatus,
se observó un desempeño relativamente alto a temperaturas cercanas a los 5°C y unos
valores de consumo de oxígeno bajos a temperaturas ambientales, lo cual podría sugerir
la existencia de este tipo de ajustes fisiológicos en concordancia con el fenómeno de
aclimatación; la adaptación de esta especie a un hábito nocturno en la alta montaña
andina (temperaturas nocturnas que en algunas épocas del año pueden rondar los 0-
5°C) podría haber activado dicha funcionalidad proteica. En términos más generales, la
especie podría estar en la capacidad de desplegar respuestas a fluctuaciones naturales
26 Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus crassicaudatus
de corto plazo, que pueden ser muy estresantes para ectotermos pequeños y estos
animales tienen la capacidad de responder comportamental y fisiológicamente a su
ambiente (Huey y Bennett, 1990). Tales fluctuaciones de corto plazo, se dan en la alta
montaña andina, entre el día y la noche.
2.5.4 Factores climáticos que limitan la distribución en altas elevaciones
Con respecto a los atributos espaciales de las especies, en zonas templadas, las bajas
temperaturas durante la noche imponen límites a la dispersión de especies nocturnas
hacia latitudes y elevaciones superiores (Kubisch et al., 2016). Por otro lado, incluso en
ambientes aparentemente fríos como las grandes elevaciones y latitudes, los organismos
pueden sufrir estrés por calor, en las montañas rocosas de Estados Unidos, incluso en
días nublados el alto nivel de radiación sumado a la falta de vientos fríos por tan solo
algunos minutos, suele ocasionar el estrés térmico y la muerte de las mariposas del
género Colias (Huey y Bennett, 1990; Kingsolver y Watt, 1983). La serpiente sabanera se
encuentra distribuida en la alta montaña andina y se observó que sus principales zonas
de extinción serían hacia los limites inferiores de su distribución altitudinal, esto podría
estar ocasionado por el estrés térmico por calor en dichas zonas durante su periodo de
refugio bajo rocas, y adicionalmente podría estar sometida a una especie de “sándwich”
de amenaza, debido a los grandes efectos del cambio climático global en los puntos más
altos (Buytaert et al., 2011; Fyfe y Flato, 1999), a los cuales eventualmente se podría
desplazar –si su condición nocturna se lo permite-. Además, la serpiente, generalmente
fue encontrada en ambientes abiertos a semi-abiertos, por lo tanto claramente está
explotando los microhábitats térmicamente favorables, es decir hace uso de la
heterogeneidad en Te (Huey et al. 2012). Pero, en estos ambientes se incrementará la
radiación y por ende la temperatura bajo las rocas, lo cual podría nuevamente imponer el
reto a A. crassicaudatus de moverse hacia bosques o áreas más sombreadas y así entrar
posiblemente a competir con especies cercanas propias del bosque; especies de
serpientes a mayor altitud no existen, pero de manera simpátrica hacia elevaciones
intermedias en el flanco occidental de la cordillera se encuentra una especie muy
cercana, y eventual competidor: Atractus werneri.
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2.5.5 Caracterización climática de sitios con persistencia, extinción y colonización
Finalmente, y enlazando la temática del párrafo anterior con respecto a los atributos
espaciales y las variables utilizadas en el modelo: atributos climáticos, se puede pensar
que teniendo en cuenta las variables seleccionadas por el modelo, los tres aspectos que
en mayor medida determinarán la supervivencia de estas poblaciones son las
temperaturas extremas (BIO2 y BIO3) y precipitaciones –disponibilidad de recurso
hídrico- (BIO8, 15 , 18 Y 19). Al contemplar el panorama en cuanto a las temperaturas
extremas, el hecho de que este modelo haya seleccionado este tipo de variables esta en
concordancia con lo propuesto por Camacho et al. (2015) en cuanto al poder informativo
de las temperaturas extremas (operativas) como descriptores del ambiente térmico de
especies focales; las temperaturas operativas están relacionadas con las temperaturas
ambientales (Bakken et al., 1985), entonces si las ambientales medidas a escalas
mayores presentan valores extremos, muy probablemente dicho cambio se vea reflejado
en las temperaturas operativas. Las temperaturas extremas nos dan una mejor idea de la
variación térmica biológicamente relevante y por ejemplo permiten un mejor
entendimiento del uso de microhábitats por parte de organismos ectotermos, lo que nos
podría estar indicando que las estimaciones del presente modelo, incluyen información
de cómo A. crassicaudatus se podría estar comportando en los escenarios de
calentamiento global, a una escala de microhábitats, o en otras palabras la variación
térmica que determinaría la heterogeneidad de Te‟s disponibles.
En cuanto a las precipitaciones, las zonas que se observan como de alta vulnerabilidad
en el presente estudio concuerdan con zonas en que disminuirá la precipitación (por
ejemplo: precipitación anual y máximo de precipitación para 5 días consecutivos)
(IDEAM, 2014), como el Valle de Tenza, los flancos occidentales de la Cordillera Oriental
hacia el norte del departamento de Cundinamarca y la región oriental (nororiental de
Cundinamarca y suroriental de Boyacá). De acuerdo con estos índices, los cambios se
ubican hacia altitudes intermedias o bajas, ya que en la Sabana de Bogotá se presenta
un panorama menos variable aunque con un aumento de las precipitaciones (IDEAM,
2012); en el presente estudio la Sabana de Bogotá se muestra como uno de los sectores
donde las poblaciones no estarían bajo riesgo de extinción.
28 Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus crassicaudatus
2.6 Conclusiones
El modelo empleado en el presente estudio ofrece una predicción concreta con base en
cómo las presiones climáticas resultado del calentamiento global tienen efectos sobre la
dependencia térmica de una variable fisiológica que es ecológicamente determinante, es
decir que afecta el fitness (adecuación) y por lo tanto al verse superado cierto umbral de
temperaturas óptimas para dicha función (en este caso la duración de los ciclos de
ventilación), la población se acercará a un colapso demográfico.
La serpiente A. crassicaudatus se encuentra amenazada al exhibir entre un 21 - 35% de
poblaciones extintas o al borde de la extinción al largo plazo (2050-2070), las cuales
están ubicadas principalmente hacia el límite inferior de su intervalo altitudinal. Es
importante realizar estudios acerca de la capacidad de dispersión de esta especie,
teniendo en cuenta sus rasgos de historia de vida, así como sus atributos espaciales. Por
otro lado, y a partir de la evidencia acumulada en la literatura, es posible que otras
especies altoandinas colombianas, incluso heliotérmicas o diurnas, puedan estar
enfrentándose a un panorama similar.
Se recomienda plantear investigaciones con relación a la plasticidad fenotípica fisiológica
y sus implicaciones en la posible adaptabilidad al calentamiento global de estas especies;
específicamente, es necesario realizar estudios acerca de la capacidad de aclimatación
de la serpiente sabanera A. crassicaudatus.
Finalmente, quedan abiertas líneas de investigación que permitan establecer vínculos
entre la fisiología y la evolución de caracteres térmicos, para poder expresar con mayor
confianza, la manera en que la serpiente sabanera, A. crassicaudatus, podría mitigar el
incremento de temperaturas en el futuro; evaluaciones acerca de la existencia de
respuestas a fluctuaciones de corto plazo serían fundamentales, como la afinidad por
oxígeno en plasma o como las expresión de termogeninas, y son necesarias en próximas
investigaciones que vayan dirigidas a estimar la vulnerabilidad y entender si los
organismos podrán responder efectivamente a las amenazas que se ciernen sobre estas
poblaciones.
Otros aspectos que se propone investigar son la evaluación de la estrategia de
termorregulación de A. werneri dado que en el panorama futuro, esta especie podría ser
un competidor para A. crassicaudatus a elevaciones intermedias. La evaluación o
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integración de otro tipo de amenazas como la disminución de zonas verdes, la presencia
de animales domésticos que puedan depredarla; si bien la serpiente sabanera es
resistente a cierto nivel de disturbio –se encuentra dentro de la ciudad de Bogotá-,
necesita la presencia de espacios como parques o potreros.
3. Conclusiones y recomendaciones
3.1 Conclusiones
Atractus crassicaudatus presenta mayores similitudes con especies de zonas templadas,
por ejemplo con algunas especies de hábitos semifosoriales o nocturnas que pasan el
día en refugios –que en algunos momentos del día pueden estar muy por encima de la
temperatura ambiental. Además, la serpiente sabanera, exhibe un valor de Tset por
debajo del intervalo de las otras serpientes analizadas y por debajo de su propia Tb
media, en contra de la tendencia general de las especies mencionadas.
La temperatura corporal (Tb) de Atractus crassicaudatus no difiere significativamente
entre temporadas.
Las población estudiada de A. crassicaudatus exhibe ajustes en su intervalo de
preferencia, en la efectividad de la termorregulación y en la manera en que explota su
ambiente térmico estacionalmente.
Hubo diferencias significativas en la distribución de las temperaturas operativas entre las
dos temporadas de lluvia y no así entre la temporada de lluvia y temporada seca del año
2015.
Finalmente, Atractus crassicaudatus se comporta como termorregulador activo en la
temporada seca y como termoconformista en temporada de lluvias, a pesar de presentar
Tb‟s por encima de su Tset. Esta especie puede ajustar su comportamiento
termorregulador en concordancia con las restricciones térmicas que este le impone,
mostrando una condición euriterma y altamente plástica.
La serpiente A. crassicaudatus se encuentra amenazada al exhibir entre un 21 - 35% de
poblaciones extintas o al borde de la extinción al largo plazo (2050-2070), las cuales
están ubicadas principalmente hacia el límite inferior de su intervalo altitudinal. Es
34 Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus crassicaudatus
importante realizar estudios acerca de la capacidad de dispersión de esta especie,
teniendo en cuenta sus rasgos de historia de vida, así como sus atributos espaciales. Por
otro lado, y a partir de la evidencia acumulada en la literatura, es posible que otras
especies altoandinas colombianas, incluso heliotérmicas o diurnas, puedan estar
enfrentándose a un panorama similar.
3.2 Recomendaciones
Se recomienda, realizar estudios en los que se incremente el n y que, desde luego
incluyan la evaluación de la estrategia de la serpiente sabanera durante las horas en que
se encuentra restringida a sus refugios. Por otra parte, se recomienda realizar estudios
de la biología reproductiva de la especie y su posible relación con el intervalo de
temperaturas de preferencia (Tset), también estudios que tengan en cuenta el efecto de
variables ecológicas como disponibilidad de alimento, agua y la heterogeneidad de los
microhábitats. Por último, es necesario realizar evaluaciones en especies
filogenéticamente cercanas, así como en otro reptiles altoandinos y serpientes tropicales
nocturnas.
Se recomienda plantear investigaciones con relación a la plasticidad fenotípica fisiológica
y sus implicaciones en la posible adaptabilidad al calentamiento global de estas especies;
específicamente, es necesario realizar estudios acerca de la capacidad de aclimatación
de la serpiente sabanera A. crassicaudatus.
Finalmente, quedan abiertas líneas de investigación que permitan establecer vínculos
entre la fisiología y la evolución de caracteres térmicos, para poder expresar con mayor
confianza, la manera en que la serpiente sabanera, A. crassicaudatus, podría mitigar el
incremento de temperaturas en el futuro; evaluaciones acerca de la existencia de
respuestas a fluctuaciones de corto plazo serían fundamentales, como la afinidad por
oxígeno en plasma o como las expresión de termogeninas, y son necesarias en próximas
investigaciones que vayan dirigidas a estimar la vulnerabilidad y entender si los
organismos podrán responder efectivamente a las amenazas que se ciernen sobre estas
poblaciones.
Otros aspectos que se propone investigar son la evaluación de la estrategia de
termorregulación de A. werneri dado que en el panorama futuro, esta especie podría ser
un competidor para A. crassicaudatus a elevaciones intermedias. La evaluación o
Conclusiones 35
integración de otro tipo de amenazas como la disminución de zonas verdes, la presencia
de animales domésticos que puedan depredarla; si bien la serpiente sabanera es
resistente a cierto nivel de disturbio –se encuentra dentro de la ciudad de Bogotá-,
necesita la presencia de espacios como parques o potreros.
A. Anexo: Predicciones de extinción con el algoritmo MaxEnt
Resultados de las predicciones siguiendo el algoritmo MaxEnt, para la distribución actual
(primera fila), para el año 2050 en los escenarios más conservador y más dramático
(segunda fila) y para el año 2070 en los mismos escenarios (tercera fila). Todos a partir
de variables bioclimáticas más ecofisiológicas.
38 Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus
crassicaudatus
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